1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова
  4. T. 109, № 8, 2023

Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова, 2023, T. 109, № 8, стр. 1068-1079

Распределение напряжения кислорода на микрососудах и в ткани коры головного мозга крысы при артериальной гипокапнии

Е. П. Вовенко 1, *, И. Б. Соколова 1

1 Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: vovenko@infran.ru

Поступила в редакцию 18.05.2023
После доработки 29.06.2023
Принята к публикации 01.07.2023

Аннотация

Артериальная гипокапния (АГ) как результат произвольной или принудительной гипервентиляции легких сопровождается снижением мозгового кровотока (вследствие повышения тонуса артериол) и повышением сродства кислорода к гемоглобину (вследствие увеличения pH крови). При АГ в мозг поступает недостаточное количество кислорода и в тканях формируются зоны с критически низким напряжением кислорода (pO2). Характер распределения pO2 в коре головного мозга при АГ изучен недостаточно. Цель работы: оценить эффективность снабжения кислородом ткани мозга на уровне артериальных и венозных микрососудов в условиях АГ. Для этого были поставлены следующие задачи: 1) изучить распределение напряжения кислорода на артериальных и венозных микрососудах коры головного мозга крысы; 2) провести анализ тканевых профилей pO2 вблизи стенки этих микрососудов. На наркотизированных крысах линии Вистар, в условиях принудительной гипервентиляции (PaCO2 = 17.1 ± 0.7 мм рт. ст.), изучено распределение напряжения кислорода на стенке пиальных и радиальных артериол с диаметром просвета 7–70 мкм и на стенке пиальных и восходящих (кортикальных) венул с диаметром просвета 7–300 мкм. В ткани, возле стенки кортикальных артериол и венул с диаметром просвета 10–20 мкм, определены профили тканевого pO2. В качестве контроля служили измерения pO2 при спонтанном дыхании животного воздухом. Измерения pO2 выполнены с помощью платиновых полярографических микроэлектродов с диаметром кончика 3–5 мкм. Визуализация кончика электрода и микрососудов осуществлялась с помощью микроскопа ЛЮМАМ-К1 с эпиобъективами контактного типа. В работе впервые представлены прямые измерения pO2 на стенке артериол и венул коры головного мозга крысы и в ткани на разном удалении от стенки этих микрососудов при АГ. Показано, что АГ приводит к значительному ухудшению кислородного обеспечения коры головного мозга крысы, что проявляется достоверным снижением pO2 на стенке венозных микрососудов, собирающих кровь от капилляров, и падением тканевого pO2 в непосредственной близости от исследуемых микрососудов. Показано, что вклад артериол в кислородное обеспечение ткани головного мозга при гипокапнии, несмотря на повышенное pO2 в их крови, существенно снижается. Состояние АГ приводит к значительному ухудшению снабжения кислородом коры головного мозга, несмотря на высокие показатели pO2 в системной артериальной крови и в крови, оттекающей от коры головного мозга (сагиттальный синус).

Ключевые слова: артериальная гипокапния, напряжение кислорода, гипервентиляция, pO2-микроэлектрод, артериола, венула, градиент pO2, тканевая гипоксия

Список литературы

  1. Curley G, Kavanagh BP, Laffey JG (2010) Hypocapnia and the injured brain: more harm than benefit. Crit Care Med 38(5): 1348–1359. https://doi.org/10.1097/CCM.0b013e3181d8cf2b

  2. Tavel ME (2021) Hyperventilation Syndrome: Why Is It Regularly Overlooked? Am J Med 134(1): 13–15. https://doi.org/10.1016/j.amjmed.2020.07.006

  3. Godoy DA, Rovegno M, Lazaridis C, Badenes R (2021) The effects of arterial CO2 on the injured brain: Two faces of the same coin. J Crit Care 61: 207–215. https://doi.org/10.1016/j.jcrc.2020.10.028

  4. Kramer KEP, Anderson EE (2022) Hyperventilation-Induced Hypocapnia in an Aviator. Aerosp Med Hum Perform 93(5): 470–471. https://doi.org/10.3357/AMHP.5975.2022

  5. Ringer SK, Clausen NG, Spielmann N, Weiss M (2019) Effects of moderate and severe hypocapnia on intracerebral perfusion and brain tissue oxygenation in piglets. Paediatr Anaesth 29(11): 1114–1121. https://doi.org/10.1111/pan.13736

  6. Ito H, Kanno I, Ibaraki M, Hatazawa J, Miura S (2003) Changes in human cerebral blood flow and cerebral blood volume during hypercapnia and hypocapnia measured by positron emission tomography. J Cereb Blood Flow Metab 23(6): 665–670. https://doi.org/10.1097/01.WCB.0000067721.64998.F5

  7. Harper AM, Glass HI (1965) Effect of alterations in the arterial carbon dioxide tension on the blood flow through the cerebral cortex at normal and low arterial blood pressures. J Neurol-Neurosurg Psychiatry 28(5): 449–452. https://doi.org/10.1136/jnnp.28.5.449

  8. Nwaigwe CI, Roche MA, Grinberg O, Dunn JF (2000) Effect of hyperventilation on brain tissue oxygenation and cerebrovenous PO2 in rats. Brain Res 868(1): 150–156. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(00)02321-0

  9. Grote J, Zimmer K, Schubert R (1981) Effects of severe arterial hypocapnia on regional blood flow regulation, tissue PO2 and metabolism in the brain cortex of cats. Pflugers Arch 391(3): 195–199. https://doi.org/10.1007/BF00596170

  10. Duling BR, Kuschinsky W, Wahl M (1979) Measurements of the perivascular PO2 in the vicinity of the pial vessels of the cat. Pflugers Arch 383(1): 29–34. https://doi.org/10.1007/BF00584471

  11. Vovenko EP (1999) Distribution of oxygen tension on the surface of arterioles, capillaries and venules of brain cortex and in tissue in normoxia: an experimental study on rats. Pflugers Arch 437(4): 617–623. https://doi.org/10.1007/s004240050825

  12. Sharan M, Popel AS, Hudak ML, Koehler RC, Traystman RJ, Jones MD, Jr (1998) An analysis of hypoxia in sheep brain using a mathematical model. Ann Biomed Eng 26(1): 48–59. https://doi.org/10.1114/1.50

  13. Steyn-Ross DA, Steyn-Ross ML, Sleigh JW, Voss LJ (2023) Determination of Krogh Coefficient for Oxygen Consumption Measurement from Thin Slices of Rodent Cortical Tissue Using a Fick’s Law Model of Diffusion. Int J Mol Sci 24(7): 6450. https://doi.org/10.3390/ijms24076450

  14. Sharan M, Vovenko EP, Vadapalli A, Popel AS, Pittman RN (2008) Experimental and theoretical studies of oxygen gradients in rat pial microvessels. J Cereb Blood Flow Metab 28(9): 1597–1604. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2008.51

  15. Lyons DG, Parpaleix A, Roche M, Charpak S (2016) Mapping oxygen concentration in the awake mouse brain. Elife 5: e12024. https://doi.org/10.7554/eLife.12024

  16. Li B, Esipova TV, Sencan I, Kilic K, Fu B, Desjardins M, Moeini M, Kura S, Yaseen MA, Lesage F, Ostergaard L, Devor A, Boas DA, Vinogradov SA, Sakadzic S (2019) More homogeneous capillary flow and oxygenation in deeper cortical layers correlate with increased oxygen extraction. Elife 8: e42299. https://doi.org/10.7554/eLife.42299

  17. Shih AY, Driscoll JD, Drew PJ, Nishimura N, Schaffer CB, Kleinfeld D (2012) Two-photon microscopy as a tool to study blood flow and neurovascular coupling in the rodent brain. J Cereb Blood Flow Metab 32(7): 1277–1309. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2011.196

  18. Sakadzic S, Mandeville ET, Gagnon L, Musacchia JJ, Yaseen MA, Yucel MA, Lefebvre J, Lesage F, Dale AM, Eikermann-Haerter K, Ayata C, Srinivasan VJ, Lo EH, Devor A, Boas DA (2014) Large arteriolar component of oxygen delivery implies a safe margin of oxygen supply to cerebral tissue. Nat Commun 5: 5734. https://doi.org/10.1038/ncomms6734

  19. Parpaleix A, Goulam HY, Charpak S (2013) Imaging local neuronal activity by monitoring PO2 transients in capillaries. Nat Med 19(2): 241–246. https://doi.org/10.1038/nm.3059

  20. Vovenko EP, Chuikin AE (2008) Oxygen tension in rat cerebral cortex microvessels in acute anemia. Neurosci Behav Physiol 38(5): 493–500. https://doi.org/10.1007/s11055-008-9007-4

  21. Shonat RD, Johnson PC (1997) Oxygen tension gradients and heterogeneity in venous microcirculation: a phosphorescence quenching study. Am J Physiol 272(5 Pt 2): H2233–H2240. https://doi.org/10.1152/ajpheart.1997.272.5.H2233

  22. Celaya-Alcala JT, Lee GV, Smith AF, Li B, Sakadzic S, Boas DA, Secomb TW (2021) Simulation of oxygen transport and estimation of tissue perfusion in extensive microvascular networks: Application to cerebral cortex. J Cereb Blood Flow Metab 41(3): 656–669. https://doi.org/10.1177/0271678X20927100

  23. Ward J (2006) Oxygen delivery and demand. Surgery (Oxf) 24(10): 354–360. https://doi.org/10.1053/j.mpsur.2006.08.010

  24. Sakadzic S, Yaseen MA, Jaswal R, Roussakis E, Dale AM, Buxton RB, Vinogradov SA, Boas DA, Devor A (2016) Two-photon microscopy measurement of cerebral metabolic rate of oxygen using periarteriolar oxygen concentration gradients. Neurophotonics 3(4): 045005. https://doi.org/10.1117/1.NPh.3.4.045005

  25. Nishimura N, Schaffer CB, Friedman B, Lyden PD, Kleinfeld D (2007) Penetrating arterioles are a bottleneck in the perfusion of neocortex. Proc Natl Acad Sci U S A 104(1): 365–370. https://doi.org/10.1073/pnas.0609551104

  26. Kasischke KA, Lambert EM, Panepento B, Sun A, Gelbard HA, Burgess RW, Foster TH, Nedergaard M (2011) Two-photon NADH imaging exposes boundaries of oxygen diffusion in cortical vascular supply regions. J Cereb Blood Flow Metab 31(1): 68–81. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2010.158

  27. Scheufler KM, Lehnert A, Rohrborn HJ, Nadstawek J, Thees C (2004) Individual value of brain tissue oxygen pressure, microvascular oxygen saturation, cytochrome redox level, and energy metabolites in detecting critically reduced cerebral energy state during acute changes in global cerebral perfusion. J Neurosurg Anesthesiol 16(3): 210–219. https://doi.org/10.1097/00008506-200407000-00005

  28. Zhang K, Zhu L, Fan M (2011) Oxygen, a Key Factor Regulating Cell Behavior during Neurogenesis and Cerebral Diseases. Front Mol Neurosci 4: 5. https://doi.org/10.3389/fnmol.2011.00005

  29. Vovenko EP, Chuikin AE (2010) Tissue oxygen tension profiles close to brain arterioles and venules in the rat cerebral cortex during the development of acute anemia. Neurosci Behav Physiol 40(7): 723–731. https://doi.org/10.1007/s11055-010-9318-0

  30. West JB (2019) Three classical papers in respiratory physiology by Christian Bohr (1855–1911) whose work is frequently cited but seldom read. Am J Physiol Lung Cell Mol Physiol 316(4): L585–L588. https://doi.org/10.1152/ajplung.00527.2018

  31. Vovenko EP, Chuikin AE (2013) Longitudinal Oxygen Tension Gradients in Small Cortical Microvessels in the Rat Brain on Development of Acute Anemia. Neurosci Behav Physiol 43(6): 748–754. https://doi.org/10.1007/s11055-013-9804-2

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал