1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Успехи физиологических наук
  4. T. 54, № 2, 2023

Успехи физиологических наук, 2023, T. 54, № 2, стр. 3-19

Гипоксическое кондиционирование как стимул формирования гипоксической толерантности мозга

Д. Г. Семенов a, *, А. В. Беляков a, **

a ФГБУН Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН
199034 Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: dsem50@rambler.ru
** E-mail: belyakov07@gmail.com

Поступила в редакцию 15.01.2023
После доработки 25.01.2023
Принята к публикации 30.01.2023

Аннотация

Обзор посвящен проблеме умеренного гипоксического воздействия как естественного, немедикаментозного стимула, активирующего механизмы формирования гипоксической толерантности мозга. В обзоре освещается история и современный уровень исследований этой проблемы, а также рассматриваются условия нейропротективной эффективности гипоксического кондиционирования в качестве превентивного (прекондиционирование) и корректирующего (посткондиционирование) воздействия. Раскрываются физиологические и молекулярно-клеточные механизмы пре- и посткондиционирования. Особое внимание уделяется собственным исследованиям кондиционирования мозга с использованием умеренной гипобарической гипоксии.

Ключевые слова: гипоксия, ишемия, гипоксическая толерантность, прекондиционирование, посткондиционирование, гипобарическая гипоксия, мозг

Список литературы

  1. Баранова К.А., Рыбникова Е.А., Самойлов М.О. Динамика экспрессии HIF-1α в мозге крыс на разных этапах формирования экспериментального ПТСР и его коррекции умеренной гипоксией // Нейрохимия. 2017. Т. 34(2). С. 137–145. https://doi.org/10.7868/S10278133170200

  2. Беляков А.В., Семенов Д.Г. PI3K/Akt система участвует в процессе нейропротективного прекондиционирования крыс умеренной гипобарической гипоксией // Нейрохимия. 2017. Т. 34. № 3. С. 209. https://doi.org/10.7868/S1027813317020030

  3. Беляков А.В., Семенов Д.Г. Стимуляция когнитивных способностей пожилых макак умеренной гипобарической гипоксией // Успехи геронтологии. 2018. Т. 31. № 6. С. 966. https://www.researchgate.net/publication/331354909

  4. Ватаева Л.А., Тюлькова Е.И., Самойлов М.О. Влияние тяжелой гипоксии на эмоциональное поведение крыс: корректирующий эффект прекондиционирования // Докл. АН. 2004. Т. 395. С. 109. https://elibrary.ru/download/elibrary_17390476_ 18014199.PDF

  5. Ветровой О.В., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С., Самойлов М.О. Влияние гипоксического посткондиционирования на экспрессию противо-апоптотического белка BCL-2 и нейротрофина BDNF в поле СА1 гиппокампа крыс, переживших тяжелую гипоксию // Морфология. 2014а. Т. 145. С. 16. https://elibrary.ru/download/elibrary_21500567_ 94138467.pdf

  6. Ветровой О.В., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С., Баранова К.А., Самойлов М.О. Умеренная гипобарическая гипоксия в режиме посткондиционирования повышает экспрессию HIF-1α и эритропоэтина в СА1 поле гиппокампа крыс, переживших тяжелую гипоксию // Нейрохимия. 2014б. Т. 31. С. 134. https://doi.org/10.7868/S1027813314020137

  7. Владимиров Г.Е., Галвяло М.Я., Горюхина Т.А. и др. Использование пребывания в высокогорном климате для целей высотной тренировки летчика. В сб. Кислородное голодание и борьба с ним (Вопросы тренировки и питания). Ленинград, 1939. С. 43.

  8. Дудкин К.Н., Кручинин В.К., Чуева И.В., Самойлов М.О. Влияние краткосрочной аноксии на когнитивные процессы и их нейронные корреляты у обезьян // Докл. АН. 1993. Т. 333. С. 543.

  9. Зенько М.Ю., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С. Экспрессия нейротрофина BDNF в гиппокампе и неокортексе у крыс при формировании постстрессового тревожного состояния и его коррекции гипоксическим посткондицио-нированием // Морфология. 2014. Т. 146. С. 14. https://elibrary.ru/download/elibrary_22307550_ 98269326.pdf

  10. Кирова Ю.И., Германова Э.Л. Взаимодействие HIF1α с белками теплового шока HSP90 и HSP70 в коре головного мозга при гипоксии // Патол. физиол. и экспер. терап. 2018. Т. 62. С. 4. https://doi.org/10.25557/0031-2991.2018.03.4-11

  11. Крепс Е.М., Вержбинская Е.М., Вержбинская Н.А. и др. О приспособлении животных к хронической гипоксии (Влияние приспособления к хронической гипоксии на “потолок” и на высоту газообмена при пониженном содержании кислорода) // Физиол. журн. СССР. 1956. Т. 42. С. 149.

  12. Маслов Л.Н., Лишманов Ю.Б. Нейропротекторный эффект ишемического посткондиционирования и дистанционного прекондиционирования. Перспективы клинического применения // Ангиология и сосудистая хирургия. 2012. Т. 18. С. 27. https://www.angiolsurgery.org/magazine/2012/2/4.htm

  13. Меерсон Ф.З. Адаптация к стрессу: механизмы и защитные перекрестные эффекты // Hyp. Med. J. 1993. № 4. С. 23.

  14. Назаренко А.И. Влияние акклиматизации к гипоксии на течение экспериментальных эпилептоформных судорог у крыс // Бюлл. эксперим. биол. мед.1962. Т. 53. С. 48.

  15. Разсолов Н.А., Чижов А.Я., Потиевский Б.Г., Потиевская В.И. // Методические рекомендации для авиационных врачей. М., 2002. 19 с.

  16. Рыбникова Е.А., Миронова В.И., Пивина С.Г. и др. Гипоксическое прекондиционирование предотвращает развитие постстрессорных депрессивных состояний у крыс // Докл. АН. 2006. Т. 411. С. 1. https://elibrary.ru/download/elibrary_9316946_ 89686257.PDF

  17. Рыбникова Е.А., Миронова В.И., Пивина С.Г. и др. Гормональные механизмы нейропротективных эффектов гипоксического прекондиционирования у крыс // Докл. РАН. 2008. Т. 421. С. 239. https://elibrary.ru/download/elibrary_11033044_ 76103036.pdf

  18. Рыбникова Е.А., Воробьев М.Г., Самойлов М.О. Гипоксическое посткондиционирование корректирует нарушения поведения крыс в модели посттравматического стрессового расстройства // Журн. высш. нерв. деятельности. 2012. Т. 62. С. 364. https://elibrary.ru/download/elibrary_17759361_ 86972634.pdf

  19. Рыбникова Е.А., Баранова К.А., Глущенко Т.С. и др. Участие транскрипционного фактора HIF-1 в нейрональных механизмах адаптации к психоэмоциональному и гипоксическому стрессу // Фiзiол. Журн. НАН Украiни. 2013. Т. 59.(6). С. 88–97.

  20. Самойлов М.О. Мозг и адаптация. Молекулярно-клеточные механизмы. СПб. ИФРАН, 1999. 271 с.

  21. Самойлов М.О., Семенов Д.Г., Тюлькова Е.И., Болехан Е.А. Влияние краткосрочной аноксии на механизмы внутриклеточной сигнальной трансдукции в коре головного мозга // Физиол. журн. 1994. Т. 80. С. 37.

  22. Самойлов М.О., Лазаревич Е.В., Семенов Д.Г. и др. Адаптивные эффекты прекондиционирования нейронов мозга // Физиол. журн. им. И. М. Сеченова. 2001. Т. 87. С. 714.

  23. Самойлов М.О., Рыбникова Е.А., Чурилова А.В. Сигнальные молекулярные и гормональные механизмы формирования протективных эффектов гипоксического прекондиционирования. Обзор // Патол. физиол. эксперим. терапия. 2012а. № 3. С. 3. https://pfiet.ru/issue/view/58/2012-3

  24. Самойлов М.О., Рыбникова Е.А. Молекулярно-клеточные и гормональные механизмы индуцированной толерантности мозга к экстремальным факторам среды (обзор) // Росс. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2012б. Т. 98. С. 108. https://elibrary.ru/download/elibrary_17697773_ 50176675.pdf

  25. Сариева К.В., Лянгузов А.Ю., Галкина О.В., Ветровой О.В. Влияние тяжелой гипоксии на Hif1- и Nrf2-опосредованные механизмы антиоксидантной защиты в неокортексе крыс // Нейрохимия. 2019. Т. 36. № 2. С. 128–139. https://doi.org/10.1134/S1027813319020109

  26. Семенов Д.Г., Беляков А.В. Действие острой гипобарии на поведение и долговременную память крыс // Журн. авиокосм. и экол. мед. 2018. Т. 52. С. 53. https://doi.org/10.21687/0233-528X-2018-52-5-53-57

  27. Сидорова М.В., Рыбникова Е.А., Чурилова А.В., Самойлов М.О. Влияние различных режимов умеренной гипобарической гипоксии на экспрессию hif-1α в неокортексе крыс// Фiзiол. Журн. НАН Украiни. 2013. Т. 59.(6). С. 111–115.

  28. Сиротинин М.М. Життя на висотах та хвороба висоти. Киев. АН УРСР. 1939.

  29. Сиротинин Н.Н. Влияние адаптации к гипоксии и акклиматизации к высокогорному климату на устойчивость животных к некоторым экстремальным воздействиям // Патол. физиология и эксперим. терапия. 1964. № 5. С. 12.

  30. Cиротинин Н.Н. Эволюция резистентности и реактивности организма. Москва. Медицина, 1981. 235 с.

  31. Тюлькова Е.И., Семенов Д.Г., Самойлов М.О. Влияние аноксии на изменение содержания фосфоинозитидов и биоэлектрическую активность в коре головного мозга кошки // Бюл. эксп. биол. и мед. 1991. Т. 111. С. 239.

  32. Цыганова Т.Н. Нормобарическая интервальная гипоксическая тренировка – обоснование создания нового поколения гипоксикатора гипо-окси-1 (обзорная статья) // Russian J. Rehab. Med. 2019. № 1. P. 46. http://rjrm.ru/wp-content/uploads/2019/11/RJRM-2019-1.pdf

  33. Чижов А.Я., Стрелков Р.Б., Потиевская В.И. и др. Нормобарическая гипокситерапия (метод “Горный воздух”): Монография // Под ред. Н.А. Агаджаняна – М.: РУДН, 1994. 95 с.

  34. Чурилова А.В., Глущенко Т.С. Самойлов М.О. Изменения нейронов гиппокампа и неокортекса крыс под влиянием различных режимов гипобарической гипоксии // Морфология. 2012. Т. 141. С. 7. https://elibrary.ru/download/elibrary_17354469_ 12575967.pdf

  35. Anderson C.J., Kahl A., Qian L. et al. Prohibitin is a positive modulator of mitochondrial function in PC12 cells under oxidative stress // J. Neurochem. 2018. V. 146. P. 235. https://doi.org/10.1111/jnc.14472

  36. Angelova, P., Kasymov V., Christie I. et al. Functional oxygen sensitivity of astrocytes // J. Neurosci. 2015. V. 35. P. 10460. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0045-15.2015

  37. Arieli Y., Eynan M., Gancz H. et al. Heat acclimation prolongs the time to central nervous system oxygen toxicity in the rat. Possible involvement of HSP72 // Brain Res. 2003. V. 962. P. 15. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(02)03681-8

  38. Attwell D., Buchan A., Charpak S. et al. Glial and neuronal control of brain blood flow // Nature. 2010. V. 468. P. 232. https://doi.org/10.1038/nature09613

  39. Burda J., Danielisová V., Némethová M. et al. Delayed postconditionig initiates additive mechanism necessary for survival of selectively vulnerable neurons after transient ischemia in rat brain // Cell Mol. Neurobiol. 2006. V. 26. P. 1141. https://doi.org/10.1007/s10571-006-9036-x

  40. Cho S., Park E. M., Zhou P. et al. Obligatory role of inducible nitric oxide synthase in ischemic preconditioning // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2005. V. 25. P. 493. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600058

  41. Correia S.C., Santos R.X., Perry G. et al. Mitochondria: the missing link between preconditioning and neuroprotection // J. Alzheimers Dis. 2010a. V. 20. Suppl. 2. P. 475. https://doi.org/10.3233/JAD-2010-100669

  42. Correia S.C., Moreira P.I. Hypoxia-inducible factor 1: a new hope to counteract neurodegeneration? // J. Neurochem. 2010b. V. 112. P. 1 https://doi.org/10.1111/j.1471-4159.2009.06443.x

  43. Danielisová V., Némethová M., Gottlieb M., Burda J. The changes in endogenous antioxidant enzyme activity after postconditioning // Cell Mol. Neurobiol. 2006. V. 26. P. 1181. https://doi.org/10.1007/s10571-006-9034-z

  44. De Kloet E.R., Vreugdenhil E., Oitzl M.S., Joëls M. Brain corticosteroid receptor balance in health and disease // Endocr. Rev. 1998. V. 19. P. 269. https://doi.org/10.1210/edrv.19.3.0331

  45. Dezfulian C., Garrett M., Gonzalez N.R. Clinical application of preconditioning and postconditioning to achieve neuroprotection // Translat. Stroke Res. 2013. V. 4. P. 19. https://doi.org/10.1007/s12975-012-0224-3

  46. Dirnagl U., Simon R.P., Hallenbeck J.M. Ischemic tolerance and endogenous neuroprotection // Trends Neurosci. 2003. V. 26. № 5. P. 248. https://doi.org/10.1016/S0166-2236(03)00071-7

  47. Emerson M.R., Nelson S.R., Samson F.E., Pazdernik T.L. Hypoxia preconditioning attenuates brain edema associated with kainic acid-induced status epilepticus in rats // Brain Res. 1999. V. 825. P. 189. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(99)01195-6

  48. Fan X., Wang F., Zhang L. et al. Neuroprotection of hypoxic/ischemic preconditioning in neonatal brain with hypoxic/ischemic injury // Rev. Neurosci. 2021. V. 32. P. 23. https://doi.org/10.1515/revneuro-2020-0024

  49. Furuichi T., Liu W., Shi H. et al. Generation of hydrogen peroxide during brief oxygen-glucose deprivation induces preconditioning neuronal protection in primary cultured neurons // J. Neurosci. Res. 2005. V. 79. P. 816. https://doi.org/10.1002/jnr.20402

  50. Gage A.T., Stanton P.K. Hypoxia triggers neuroprotective alterations in hippocampal gene expression via a heme-containing sensor // Brain Res. 1996. V. 719. P. 172. https://doi.org/10.1016/0006-8993(96)00092-3

  51. Gamdzyk M., Makarewicz D., Słomka M. et al. Hypobaric hypoxia postconditioning reduces brain damage and improves antioxidative defense in the model of birth asphyxia in 7-day-old rats // Neurochem. Res. 2014. V. 39. P. 68. https://doi.org/10.1007/s11064-013-1191-0

  52. Gaspar T., Snipes J.A., Busija A.R. et al. ROS-independent preconditioning in neurons via activation of mitoK(ATP) channels by BMS-191095 // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2008. V. 28. P. 1090. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600611

  53. Gerace E., Zianni E., Landucci E. et al. Differential mechanisms of tolerance induced by NMDA and 3,5-dihydroxyphenylglycine (DHPG) preconditioning // J. Neurochem. 2020. V. 155. P. 638. https://doi.org/10.1111/jnc.15033

  54. Gidday J.M. Cerebral preconditioning and ischaemic tolerance. Nature reviews // Neurosci. 2006. V. 7. № 6. P. 437. https://doi.org/10.1038/nrn1927

  55. Hashiguchi A., Yano S., Morioka M. et al. Up-regulation of endothelial nitric oxide synthase via phosphatidylinositol 3-kinase pathway contributes to ischemic tolerance in the CA1 subfield of gerbil hippocampus // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2004. V. 24. P. 271. https://doi.org/10.1097/01.WCB.0000110539.96047.FC

  56. Hao Y. Review Cerebral Ischemic Tolerance and Preconditioning: Methods, Mechanisms, Clinical Applications, and Challenges // Front. Neurol. 2020. V. 11. P. 812. https://doi.org/10.3389/fneur.2020.00812

  57. Hirayama Y., Anzai N., Koizumi S. Mechanisms underlying sensitization of P2X7 receptors in astrocytes for induction of ischemic tolerance // Glia. 2021. V. 69. P. 2100. https://doi.org/10.1002/glia.23998

  58. Hirayama Y., Anzai N., Kinouchi H., Koizumi S. P2X7 Receptors in Astrocytes: A Switch for Ischemic Tolerance // Molecules. 2022. V. 27. 3655. https://doi.org/10.3390/molecules27123655

  59. Jackson C.W., Escobar I., Xu J., Perez-Pinzon M.A. Effects of ischemic preconditioning on mitochondrial and metabolic neruoprotection: 5' adenosine monophosphate-activated protein kinase and sirtuins // Brain Circ. 2018. V. 4. P. 54. https://doi.org/10.4103/bc.bc_7_18

  60. Jiang X., Zhu D., Okagaki P. et al. N-methyl-D-aspartate and TrkB receptor activation in cerebellar granule cells: an in vitro model of preconditioning to stimulate intrinsic survival pathways in neurons // Annals of the New York Academy of Sciences. 2003. V. 993. P. 134. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2003.tb07522.x

  61. Kaculini C., Wallace D.J., Haywood A.E. et al. Protective Effects of Obstructive Sleep Apnea on Outcomes After Subarachnoid Hemorrhage: A Nationwide Analysis // Neurosurgery. 2020. V. 87. P. 1008 https://doi.org/10.1093/neuros/nyaa242

  62. Kakinohana M., Harada H., Mishima Y. et al. Neuroprotective effect of epidural electrical stimulation against ischemic spinal cord injury in rats: electrical preconditioning // Anesthesiology. 2005. V. 103. P. 84. https://doi.org/10.1097/00000542-200507000-00015

  63. Kauser H., Sahu S., Kumar S., Panjwani U. Guanfacine is an effective countermeasure for hypobaric hypoxia – induced cognitive decline // Neurosc. 2013. V. 254. P. 110. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2013.09.023

  64. Kim J.Y., Barua S., Huang M.Y. et al. Heat Shock Protein 70 (HSP70) Induction: Chaperonotherapy for Neuroprotection after Brain Injury // Cells. 2020. V. 9. P. 2020. https://doi.org/10.3390/cells9092020

  65. Kirino T., Tsujita Y., Tamura A. Induced tolerance to ischemia in gerbil hippocampal neurons // J. Cereb. Blood Flow Metab. 1991. V. 11. P. 299. https://doi.org/10.1038/jcbfm.1991.62

  66. Kirino T. Ischemic tolerance // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2002. V. 22. P. 1283. https://doi.org/10.1097/01.wcb.0000040942.89393.88

  67. Kitagawa K., Matsumoto M., Tagaya M. et al. “Ischemic tolerance” phenomenon found in the brain // Brain Res. 1990. V. 528. P. 21. https://doi.org/10.1016/0006-8993(90)90189-i

  68. Kitano H., Kirsch J.R., Hurn P.D., Murphy S.J. Inhalational anesthetics as neuroprotectants or chemical preconditioning agents in ischemic brain // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2007. V. 27. P. 1108. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600410

  69. La Z., Gu L., Yu L. et al. Delta opioid peptide [d-Ala2, d-Leu5] enkephalin confers neuroprotection by activating delta opioid receptor-AMPK-autophagy axis against global ischemia // Cell & Biosci. 2020. V. 10. P. 79. https://doi.org/10.1186/s13578-020-00441-z

  70. Lee J.W., Bae S.H., Jeong J.W. et al. Hypoxia-inducible factor (HIF-1)alpha: its protein stability and biological functions // Exp. Mol. Med. 2004. V. 36. P. 1. https://doi.org/10.1038/emm.2004.1

  71. Li Y., Cheng X., Liu X. et al. Treatment of Cerebral Ischemia Through NMDA Receptors: Metabotropic Signaling and Future Directions // Front. Pharmacol. 2022. V. 13. P. 831181. https://doi.org/10.3389/fphar.2022.831181

  72. Lin A.M., Chen C.F., Ho L.T. Neuroprotective effect of intermittent hypoxia on iron-induced oxidative injury in rat brain // Exp. Neurol. 2002. V. 176. P. 328. https://doi.org/10.1006/exnr.2002.7938

  73. Lin C.H., Chen P.S., Gean P.W. Glutamate preconditioning prevents neuronal death induced by combined oxygen-glucose deprivation in cultured cortical neurons // Eur. J. Pharmacol. 2008. V. 589. P. 85. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2008.05.047

  74. Lin M., Beal M. Mitochondrial dysfunction and oxidative stress in neurodegenerative diseases. // Nature. 2006. V. 443(7113). P. 787. https://doi.org/10.1038/nature05292

  75. Liu J., Narasimhan P., Yu F., Chan P. Neuroprotection by hypoxic preconditioning involves oxidative stress-mediated expression of hypoxia-inducible factor and erythro-poietin // Stroke. 2005. V. 36. P. 1264. https://doi.org/10.1161/01.STR.0000166180.91042.02

  76. Liu X.Q., Sheng R., Qin Z.H. The neuroprotective mechanism of brain ischemic preconditioning // Acta Pharmacol. Sin. 2009. V. 30. № 8. P. 1071. https://doi.org/10.1038/aps.2009.105

  77. Liu Y., Wong T.P., Aarts M. et al. NMDA receptor subunits have differential roles in mediating excitotoxic neuronal death both in vitro and in vivo // J. Neurosci. 2007. V. 27. P. 2846. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0116-07.2007

  78. Lukyanova L.D., Kirova Y.I. Mitochondria-controlled signaling mechanisms of brain protection in hypoxia // Fron. Neurosci. 2015. V. 9. P. 320. https://doi.org/10.3389/fnins.2015.00320

  79. Marina N., Kasymov V., Ackland G.L. et al. Astrocytes and Brain Hypoxia // Adv. Exp. Med. Biol. 2016. V. 903. P. 201. https://doi.org/10.1007/978-1-4899-7678-9_14

  80. Marini A.M., Jiang X., Wu X. et al. Preconditioning and neurotrophins: a model for brain adaptation to seizures, ischemia and other stressful stimuli // Amino Acids. 2007. V. 32. P. 299. https://doi.org/10.1007/s00726-006-0414-y

  81. Miyashita K., Abe H., Nakajima T. et al. Induction of ischaemic tolerance in gerbil hippocampus by pretreatment with focal ischaemia // Neuroreport. 1994. V. 6. P. 46. https://doi.org/10.1097/00001756-199412300-00013

  82. Murry C.E., Jennings R.B., Reimer K.A. Preconditioning with ischemia: a delay of lethal cell injury in ischemic myocardium // Circulation. 1986. V. 74. P. 1124. https://doi.org/10.1161/01.cir.74.5.1124

  83. Nemethova M., Danielisova V., Gottlieb M. et al. Ischemic postconditioning in the rat hippocampus: mapping of proteins involved in reversal of delayed neuronal death // Arch. Ital. Biol. 2010. V. 148. P. 23. PMID: 20426251

  84. Obrenovitch T.P. Molecular physiology of preconditioning-induced brain tolerance to ischemia // Physiol. Rev. 2008. V. 88. P. 211. https://doi.org/10.1152/physrev.00039.2006

  85. Ozaki T., Muramatsu R., Sasai M. et al. The P2X4 receptor is required for neuroprotection via ischemic preconditioning // Sci. Reports. 2016. V. 6. 25893. https://doi.org/10.1038/srep25893

  86. Pamenter M.E., Hall J.E., Tanabe Y., Simonson T.S. Cross-Species Insights Into Genomic Adaptations to Hypoxia // Fron. Genet. 2020. V. 11. P. 743. https://doi.org/10.3389/fgene.2020.00743

  87. Perez-Pinzon M.A., Dave K.R., Raval A.P. Role of reactive oxygen species and protein kinase C in ischemic tolerance in the brain // Antioxid. Redox. Signal. 2005. V. 7. P. 1150. https://doi.org/10.1089/ars.2005.7.1150

  88. Puisieux F., Deplanque D., Bulckaen H. et al. Brain ischemic preconditioning is abolished by antioxidant drugs but does not up-regulate superoxide dismutase and glutathione peroxidase // Brain Res. 2004. V. 1027. P. 30. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2004.08.067

  89. Qu Y., Konrad C., Anderson C. et al. Prohibitin S-Nitrosylation Is Required for the Neuroprotective Effect of Nitric Oxide in Neuronal Cultures // J. Neurosci. 2020. V. 40. P. 3142. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1804-19.2020

  90. Ravati A., Ahlemeyer B., Becker A., Krieglstein J. Preconditioning-induced neuroprotection is mediated by reactive oxygen species // Brain Res. 2000. V. 866. P. 23. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(00)02210-1

  91. Revah O., Lasser-Katz E., Fleidervish I.A., Gutnick M.J. The earliest neuronal responses to hypoxia in the neocortical circuit are glutamate-dependent // Neurobiol. Dis. 2016. V. 95. P. 158. https://doi.org/10.1016/j.nbd.2016.07.019

  92. Ren C., Gao X., Niu G. et al. Delayed postconditioning protects against focal ischemic brain injury in rats // PLoS One. 2008. № 3. P. 3851. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003851

  93. Rybnikova E., Vataeva L., Tyulkova E. et al. Mild hypoxia preconditioning prevents impairment of passive avoidance learning and suppression of brain NGFI-A expression induced by severe hypoxia // Behav. Brain Res. 2005. V. 160. P. 107. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2004.11.023

  94. Rybnikova E., Mironova V., Pivina S. et al. Antidepressant-like effects of mild hypoxia preconditioning in the learned helplessness model in rats // Neurosci. Lett. 2007a. V. 417. P. 234. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2007.02.048

  95. Rybnikova E., Mironova V., Pivina S. et al. Involvement of hypothalamic-pituitary-adrenal axis in the antidepressant-like effects of mild hypoxic preconditioning in rats // Psychoneuroendocrinology. 2007б. V. 32. P. 812. https://doi.org/10.1016/j.psyneuen.2007.05.010

  96. Rybnikova E., Vorobyev M., Pivina S., Samoilov M. Postconditioning by mild hypoxic exposures reduces rat brain injury caused by severe hypoxia // Neurosci. Lett. 2012. V. 513. P. 100. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2012.02.019

  97. Rybnikova E.A., Nalivaeva N.N., Zenko M.Y., Baranova K.A. Intermittent Hypoxic Training as an Effective Tool for Increasing the Adaptive Potential, Endurance and Working Capacity of the Brain // Front. Neurosci. 2022. V. 16. 941740. https://doi.org/10.3389/fnins.2022.941740

  98. Selye H. Stress and the general adaptation syndrome // Br. Med. J. 1950. № 4667. P. 1383. https://doi.org/10.1136/bmj.1.4667.1383

  99. Samoilov M., Churilova A., Gluschenko T., Rybnikova E. Neocortical pCREB and BDNF expression under different modes of hypobaric hypoxia: role in brain hypoxic tolerance in rats// Acta Histochem. 2014. V. 116. P. 949. https://doi.org/10.1016/j.acthis.2014.03.009

  100. Semenov D.G., Samoilov M.O., Lazarewicz J.W. Preconditioning reduces hypoxia-evoked alterations in glutamatergic Ca2+ signaling in rat cortex // Acta Neurobiol. Exp. (Wars). 2008. V. 68. P. 169. PMID: .18511953

  101. Semenza G.L. Hypoxia-Inducible Factor 1 and Cardiovascular Disease // Annu. Rev. Physiol. 2014. V. 76. P. 39. https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-021113-170322

  102. Sharma A., Goyal R. Cross tolerance: a tread to decipher the code of endogenous global cerebral resistance // Neural Regenerat. Res. 2016. V. 11. P. 719. https://doi.org/10.4103/1673-5374.182688

  103. Sharma D., Maslov L.N., Singh N., Jaggi A.S. Remote ischemic preconditioning-induced neuroprotection in cerebral ischemia-reperfusion injury: Preclinical evidence and mechanisms // Eur. J. Pharmacol. 2020. V. 883. P. 173380. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2020.173380

  104. Shpargel K.B., Jalabi W., Jin Y. et al. Preconditioning paradigms and pathways in the brain // Cleve Clin. J. Med. 2008. V. 75. P. 77. https://doi.org/10.3949/ccjm.75.suppl_2.s77

  105. Soriano F.X., Papadia S., Hofmann F. et al. Preconditioning doses of NMDA promote neuroprotection by enhancing neuronal excitability // J. Neurosci. 2006. V. 26. P. 4509. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0455-06.2006

  106. Steiger H.J., Hangii D. Ischaemic preconditioning of the brain, mechanisms and applications // Acta Neurochir. (Wien). 2007. V. 149. P. 1. https://doi.org/10.1007/s00701-006-1057-1

  107. Stenzel-Poore M.P., Stevens S.L., King J.S., Simon R.P. Preconditioning reprograms the response to ischemic injury and primes the emergence of unique endogenous neuroprotective phenotypes: a speculative synthesis // Stroke. 2007. V. 38. P. 680. https://doi.org/10.1161/01.str.0000251444.56487.4c

  108. Sun H., Guo T., Liu L. et al. Ischemic postconditioning inhibits apoptosis after acute myocardial infarction in pigs // Heart Surg. Forum. 2010. V. 13. P. E305. https://doi.org/10.1532/hsf98.20101013

  109. Tauskela J.S., Comas T., Hewitt K. et al. Cross-tolerance to otherwise lethal N-methyl-D-aspartate and oxygen-glucose deprivation in preconditioned cortical cultures // Neurosci. 2001. V. 107. P. 571. https://doi.org/10.1016/s0306-4522(01)00381-5

  110. Tregub P., Kulikov V., Motin Y. et al. Combined exposure to hypercapnia and hypoxia provides its maximum neuroprotective effect during focal ischemic injury in the brain // J. Stroke Cerebrovasc. Dis. 2015. V. 24. P. 381. https://doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2014.09.003

  111. Tregub P.P., Malinovskaya N.A., Osipova E.D. et al. Hypercapnia Modulates the Activity of Adenosine A1 Receptors and mitoK+ATP-Channels in Rat Brain When Exposed to Intermittent Hypoxia // Neuromolecular Medicine. 2022. V. 24. P. 155. https://doi.org/10.1007/s12017-021-08672-0

  112. Truettner J., Busto R., Zhao W. et al. Effect of ischemic preconditioning on the expression of putative neuroprotective genes in the rat brain // Brain Res. Mol. Brain Res. 2002. V. 103. P. 106. https://doi.org/10.1016/s0169-328x(02)00191-2

  113. Turovskaya M.V., Gaidin S.G., Vedunova M.V. et al. BDNF Overexpression Enhances the Preconditioning Effect of Brief Episodes of Hypoxia, Promoting Survival of GABAergic Neurons // Neurosci. Bull. 2020. V. 36. P. 733. https://doi.org/10.1007/s12264-020-00480-z

  114. Vartanian K.B., Stevens S.L., Marsh B.J. et al. LPS preconditioning redirects TLR signaling following stroke: TRIF-IRF3 plays a seminal role in mediating tolerance to ischemic injury // J. Neuroinflam. 2011. V. 8. P.140. https://doi.org/10.1186/1742-2094-8-140

  115. Vetrovoy O., Sarieva K., Galkina O. et al. Neuroprotective mechanism of hypoxic post-conditioning involves HIF1-associated regulation of the pentose phosphate pathway in rat brain // Neurochem. Res. 2019. V. 44. P. 425. https://doi.org/10.1007/s11064-018-2681-x

  116. Vetrovoy O., Sarieva K., Lomert E. et al. Pharmacological hif1 inhibition eliminates downregulation of the pentose phosphate pathway and prevents neuronal apoptosis in rat hippocampus caused by severe hypoxia // J. Mol. Neurosci. 2020. V. 70. P. 635. https://doi.org/10.1007/s12031-019-01469-8

  117. Wada K., Miyazawa T., Nomura N. et al. Preferential conditions for and possible mechanisms of induction of ischemic tolerance by repeated hyperbaric oxygenation in gerbil hippocampus // Neurosurgery. 2001. V. 49. P. 160. https://doi.org/10.1097/00006123-200107000-00025

  118. Wang F., Xie X., Xing X., Sun X. Excitatory Synaptic Transmission in Ischemic Stroke: A New Outlet for Classical Neuroprotective Strategies // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 9381. https://doi.org/10.3390/ijms23169381

  119. Wu C., Zhan R.Z., Qi S. et al. A forebrain ischemic preconditioning model established in C57Black/Crj6 mice // J. Neurosci. Methods. 2001. V. 107. P. 101. https://doi.org/10.1016/s0165-0270(01)00356-9

  120. Xiang J., Andjelkovic A.V., Zhou N. et al. Is there a central role for the cerebral endothelium and the vasculature in the brain response to conditioning stimuli? // Cond. Med. 2018. V. 5. P. 220. PMC6426135.

  121. Yang W., Wang Q., Chi L. et al. Therapeutic hypercapnia reduces blood–brain barrier damage possibly via protein kinase Cε in rats with lateral fluid percussion injury // J. Neuroinflamm. 2019. V. 16. P. 36. https://doi.org/10.1186/s12974-019-1427-2

  122. Yunoki M., Nishio S., Ukita N. et al. Hypothermic preconditioning induces rapid tolerance to focal ischemic injury in the rat // Exp. Neurol. 2003. V. 181. P. 291. https://doi.org/10.1016/s0014-4886(03)00056-6

  123. Yunoki M., Kanda T., Suzuki K. et al. Ischemic Tolerance of the Brain and Spinal Cord: A Review// Neurol. Med. Chirurg. 2017. V. 57. P. 590. https://doi.org/10.2176/nmc.ra.2017-0062

  124. Zhao H. Ischemic postconditioning as a novel avenue to protect against brain injury after stroke // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2009. V. 29. P. 873. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2009.13

  125. Zhao Z.Q., Corvera J.S., Halkos M.E. et al. Inhibition of myocardial injury by ischemic postconditioning during reperfusion: comparison with ischemic preconditioning // Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2003. V. 285. P. H579. https://doi.org/10.1152/ajpheart.01064.2002

  126. Zhao H., Sapolsky R.M., Steinberg G.K. Interrupting reperfusion as a stroke therapy: ischemic postconditioning reduces infarct size after focal ischemia in rats // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2006. V. 26. P. 1114. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600348

  127. Zhao H.X., Wang X.L., Wang Y.H. et al. Attenuation of myocardial injury by postconditioning: role of hypoxia inducible factor-1alpha // Basic Res. Cardiol. 2010. V. 105. P. 109. https://doi.org/10.1007/s00395-009-0044-0

  128. Zhao X.Y., Li J.F., Li T.Z. et al. Morphine pretreatment protects against cerebral ischemic injury via a cPKCγ-mediated anti-apoptosis pathway // Exp. Therap. Med. 2021. V. 22. P. 1016. https://doi.org/10.3892/etm.2021.10448

  129. Zhou C., Tu J., Zhang Q. et al. Delayed ischemic postconditioning protects hippocampal CA1 neurons by preserving mitochondrial integrity via Akt/GSK3β signaling // Neurochem. Int. 2011. V. 59. P. 749. https://doi.org/10.1016/j.neuint.2011.08.008

  130. Zhu T., Zhan L., Liang D. et al. Hypoxia-inducible factor 1α mediates neuroprotection of hypoxic postconditioning against global cerebral ischemia // J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2014. V. 73. P. 975. https://doi.org/10.1097/nen.0000000000000118

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Успехи физиологических наук

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал