Зоологический журнал, 2019, T. 98, № 12, стр. 1342-1348

Взаимодействие с птицами-хозяевами

До недавнего времени считалось, что переложив заботу о потомстве на птиц-хозяев, птицы-паразиты дальше не интересуются судьбой своего потомства. Однако последние работы показывают ошибочность такой точки зрения. Если для обыкновенной кукушки отмечается, что взрослые птицы постоянно держатся в том районе, где они отложили яйца, но не известно, зачем они это делают, то для других видов, таких как бурый трупиал, было доказано, что взрослые птицы принимают участие в воспитании птенцов. Было показано (Louder et al., 2015), что в возрасте 20–25 дней птенцы трупиала покидают гнездо хозяина вскоре после захода солнца и ночуют в местах, где обычно держатся бурые трупиалы, а на следующий день вновь возвращаются в свои приемные семьи. Автор считает, что экскурсии молодых птиц на поля, где в ночное время собираются взрослые трупиалы, могут также дать им возможность пообщаться с их собственными видами и узнать правильное поведение.

В 1968 г. сотрудник Смитсониановского института исследования тропиков Смит (Smith, 1968) наблюдал в Панаме за большой воловьей птицей (Scaphidura oryzivora) – гнездовым паразитом, который подкладывает свои яйца птицам семейства трупиаловых, в том числе желтопоясничному черному кассику (Cacicus cela) и оропендоле (Zarhynchus wagleri). У разных самок S. oryzivora яйца выглядят по-разному, иногда они очень похожи на хозяйские, в других же случаях сильно отличаются от яиц птицы-хозяина. Такие яйца некоторые самки выкидывают из гнезда, а другие же никак на это не реагируют. Их поведение автор объяснял тем, что птенцы большой воловьей птицы вылупляются первыми и уничтожают насекомых, ползающих в гнезде, в том числе личинок оводов Philornis sp., которые входят под кожу птенцов, что иногда приводит их к гибели. Птенцы S. oryzivora покрыты плотным пухом, и им эти личинки не страшны. Таким образом, большая воловья птица выступает в двух ипостасях: гнездового паразита и защитника птенцов птиц-хозяев. Интересно, что те птицы, которые выбраковывают яйца воловьей птицы, устраивают гнезда рядом с лесными осами Protopolybia и Stelopolybia или пчелами Trigona. Эти насекомые охотятся на оводов и прекрасно защищают птенчиков.

Описывая этот случай, Нил Смит отметил, что взаимодействие гнездовых паразитов и хозяина не всегда таково, каким кажется на первый взгляд. Его работа приобрела широкую известность, даже вошла в учебники, однако вывод не получил подтверждения, и до сих пор птицы, откладывающие яйца в чужие гнезда, считались только паразитами.

Недавно к этому вопросу вернулись испанские исследователи под руководством В. Баглионе и Д. Канестрари из Университета Овьедо. Они обнаружили, что некоторые птицы действительно получают выгоды от чужих птенцов в своем гнезде (D. Canestrari et al., 2014). Объектом исследования стала хохлатая кукушка (Clamator glandarius), обитатель Юго-Западной и Южной Европы и Малой Азии. Она специализируется на гнездах врановых, в основном сороки (Pica pica) и черной вороны (Corvus corone corone). Сороки по мере сил борются с паразитами, а кукушки заметно снижают численность их потомства. Однако вороны от кукушек видимым образом не страдают, хотя более 67% вороньих гнезд заражены яйцами C. glandarius, и вороны их не выкидывают.

Получают ли вороны какое-то преимущество от присутствия кукушат в своем гнезде? Исследователи проанализировали данные, собранные в течение 16 лет наблюдений, и оценили влияние паразитов на репродуктивный успех ворон. Яйца во всех вороньих гнездах, независимо от того, заражены ли они, проклевываются примерно с одинаковой вероятностью (0.77–0.73). Тогда был проведен эксперимент. Исследователи забирали кукушат из “родных” гнезд и перемещали в другие, изначально не зараженные. Таким образом, в эксперименте участвовало четыре группы гнезд: зараженные, незараженные, зараженные с изъятым кукушонком и незараженные, в которые подложили чужого птенца. Тут и проявилась связь между гнездовым паразитизмом и успехом кладки. Вероятность успеха в обычной зараженной (контрольной) кладке составляет около 0.7. Если удалить из нее кукушат (обычно их 1–2 в гнезде), вероятность успеха снизится до 0.3, а если подложить кукушкины яйца к незараженной вороней кладке, вероятность успеха возрастет вдвое, с 0.37 до 0.71. В контрольных экспериментах из кладок удаляли воронят, но эти действия не повлияли на их успешность.

Причина успеха заключается в зловонном секрете, который схваченный кукушонок выделяет из клоаки. Объем секрета значительный, около миллилитра, в его состав входят едкие и дурно пахнущие вещества: кислоты, индолы, фенолы. Они отпугивают хищников, посягающих на беззащитных птенцов, в том числе диких кошек (Felis silvestris), генетт (Genetta genetta), каменных куниц (Martes foina), ястребов-тетеревятников (Accipiter gentilis) и сарычей (Buteo buteo), воронов (Corvus corax) и соек (Garrulus glandarius).

Испанские ученые проверили действие пахучего секрета на трех главных группах хищников, угрожающих вороньим яйцам: одичавших кошках, врановых и хищных птицах. Им предлагали куски курицы, смоченные водой или обработанные секретом кукушат. Кошки не отказывались от мокрой курицы, но лишь одна из десяти попробовала кусок, пропахший кукушонком. Птицы также избегают этого аромата.

Нападению хищников подвергается не меньше половины вороньих гнезд, поэтому кукушки приносят им существенную пользу. Степень их полезности зависит от численности хищников; таким образом, взаимоотношения хохлатой кукушки и черной вороны могут колебаться от паразитизма до комменсализма (взаимовыгодного сотрудничества). Впрочем, ущерб, который паразиты наносят хозяевам, не так уж и велик. Когда кукушка откладывает свои яйца, она никогда не портит яйца вороны. Кукушонок весит примерно в три раза меньше птенца вороны, так что выкормить его легче. Вес и состояние воронят, выросших вместе с кукушатами, не хуже, чем у птенцов, которые росли без паразитов (Canestrari et al., 2014).

Подкладывание яиц. Мимикрия окраски яиц

Буроголовый трупиал является единственным гнездовым паразитом, который широко распространен в Северной Америке. В последние годы численность трупиала увеличилась, а ареал стал значительно шире. Вид использует более 200 видов-хозяев, имея иногда чрезвычайно высокие показатели паразитизма. Хозяева трупиалов либо принимают, либо выкидывают яйца паразита. Причем способность к мимикрии яиц у трупиала не слишком развита. Птенцы трупиала обычно не выбрасывают птенцов птицы-хозяина из гнезда, но вместо этого активно сражаются с ними. У небольших по размеру видов-хозяев их птенцы часто умирают от голода, тогда как в гнездах более крупных видов все птенцы могут выжить. В отличие от обыкновенной кукушки, которая выкидывает яйца или птенцов хозяев, чтобы уменьшить конкуренцию, буроголовые трупиалы извлекают выгоду, сохраняя птенцов хозяина в гнезде, потому что это обеспечивает более высокий уровень активности приемных родителей. Крупный птенец птицы-паразита способен получать больше корма, чем птенец-хозяин.

Среди трупиалов есть и другие виды гнездовых паразитов. Крикливый трупиал (Molothrus rufoaxillaris) после подкладывания яиц в гнездо птицы хозяина в среднем 27 раз возвращается к гнезду и осматривает кладку, а одна птица возвращалась к одному и тому же гнезду 39 раз. Иначе себя ведет блестящий трупиал (M. bonariensis). Он не возвращается к гнездам, в которые подложил яйца. Все дело в том, что этот трупиал прокалывает яйца хозяев, а при повторном посещении может повредить и собственное яйцо (Hoover, Reetz, 2006).

Такое поведение птиц очень вредит другим видам: в Аргентине страдают шафранный кассик (Xanthopsar flavus), чья популяция частично уменьшилась из-за уничтожения яиц блестящим коровим трупиалом. В США подобное поведение буроголового трупиала серьезно угрожает двум видам птиц.

Трупиалы отличаются самыми жестокими тактиками среди всех подобных птиц. Они также практикуют то, что называют “мафиозным поведением”. Если птица-хозяин выбросила подкинутое яйцо, то коровий трупиал снова и снова будет разорять это гнездо (Feeney et al., 2013, 2014, 2015) .

Поведение птенцов в гнезде

Еще до вылупления у птенцов птиц-паразитов проявляются адаптации, которые повышают их конкурентоспособность. Быстрое эмбриональное развитие наблюдалось у многих паразитических видов, их инкубационные периоды короче, чем у хозяев (Payne, 2005). Одним из факторов, увеличивающих гибель птенцов-паразитов, является то, что скорлупа их яиц обладает повышенной твердостью (Payne, 2005). В работе Хонзы (Honza et al., 2001) было показано, что птенцам кукушки требуется больше времени и усилий, чтобы расколоть скорлупу яйца по сравнению с птенцами птиц-хозяева. Вскоре после вылупления паразитарные птенцы большинства видов кукушек и медоуказчиков устраняют конкуренцию с птенцами-хозяевами путем их выбрасывания или убийства (Davies, 2000; Payne, 2005). Напротив, птенцы других видов кукушек, трупиалы и вдовушки обычно растут вместе с птенцами-хозяевами. Имеются убедительные доказательства того, что благодаря своим крупным размерам и более высокой активности, птенцы птиц-паразитов вызывают у приемных родителей стимул предпочтительной отдачи корма именно им (Redondo, 1993; Dearborn, 1998). Но почему же эти виды не умерщвляют птенцов-хозяев? Птенцы птиц-паразитов обладают рядом приспособлений, чтобы получить как можно больше пищи. Они, как правило, используют чрезвычайно громкие позывы и заметные демонстрации (включая яркие цвета ротовой полости). Вокализации птенца часто напоминает звуки выпрашивания пищи, издаваемые не одним, а целым выводком птенцов хозяина. Это, вероятно, не истинная мимикрия, но такое поведение может рассматриваться как “сверхстимул”, который особенно эффективно вынуждает хозяев приносить больше пищи. Эксперименты с воспроизведением громких позывов показывают, что они важны для увеличения частоты посещения гнезда приемным родителем.

Было показано, что именно крупный размер птенца-кукушки является стимулом для проявления адекватного ухода со стороны приемных родителей. Вместе с этим важной чертой кукушонка является его необычная вокализации, которая имитирует позывы выпрашивания пищи птенцов-хозяев.

Птенцы трупиала обычно не выбрасывают птенцов птицы-хозяина из гнезда, но вместо этого сражаются с ними. У небольших по размеру видов хозяев менее активные птенцы часто умирают от голода, так как родители не способны прокормить весь выводок. В гнездах более крупных видов все птенцы могут выжить. В отличие от обыкновенной кукушки, которая убивает птенцов хозяев, чтобы уменьшить конкуренцию, бурые трупиалы, извлекают выгоду, сохраняя птенцов хозяина в гнезде, потому что это обеспечивает высокий уровень активности родителей родителей. Более крупный птенец птицы паразита способен получать больше корма, чем птенец-хозяин (Stivens, 2013).

На примере буроголового трупиала Килнером (Kilner et al., 2004) было показано, что птенцы, выращиваемые вместе с птенцами-хозяевами, росли быстрее птенцов, выращиваемых в одиночестве. А как же птенцы птиц-паразитов, уничтожающие других птенцов, могут получить достаточную родительскую заботу? Было показано, что птенцы обыкновенной кукушки имеют очень быстрые позывы выпрашивания пищи, которые имитируют крики сразу нескольких птенцов птицы-хозяина. Такой акустический сверхстимул может компенсировать визуальный стимул одного раскрытого клюва, и птенец получает достаточное количество пищи (Davies et al., 1998; Kilner et al., 1999). Аналогичные наблюдения были выполнены для птенцов медоуказчиков (Fry, 1974). Последние данные свидетельствуют о том, что различия в сигналах выпрашивания пищи и особенно ответ на крики тревоги приемных родителей может быть следствием обособления рас обыкновенной кукушки (Butchartet al., 2003; Davies et al., 2006), следовательно, тонкая настройка связи хозяина и паразита может быть еще более сложной, чем это представлялось раньше. Интересно, что, несмотря на тонкие корректировки попрошайничества, зрительная мимикрия птенцов птиц-паразитов практически отсутствует, за исключением крикливого трупиала и вдовушек (Davies, 2000; Payne, 2005).

Многие африканские вдовушки (Vidua) демонстрируют близкое сходство с узорами и яркими пятнами рта их хозяев. Как и в предыдущем случае, это, вероятно, не точная мимикрия, а скорее конвергенция между выпрашивающими сигналами птиц-хозяев и гнездовых паразитов при создании высокоэффективных стимулов для приемных родителей приносить больше корма. У вдовушек разнообразные и красочные отметины рта, характерные для хозяев, очень точно имитируются птенцом-паразитом. Такая специфика маркировки рта носителем может быть объяснена только через последующую коэволюцию системы паразит–хозяин (Payne et al., 2000; Sorenson, Payne, 2002).

Птенцы ширококрылой кукушки (Hierococcyx fugax) показывают яркие желтые пятна на нижней стороне крыльев, когда родители-хозяева кормят их. Считается, что такие пятна имитируют наличие дополнительного числа птенцов, побуждая родителей приносить больше пищи. Эти пятна также очень заметны в ультрафиолетовой части спектра (Tanaka, Ueda, 2005).

Птенцы птиц-паразитов способны мимикрировать пищевое поведение птенцов птиц-хозяев и копировать голоса их птенцов. Птенцы рыжехвостой кукушки (Chalcites basalis) могут изменять свои позывы в зависимости от того, в чье гнездо они попадают. Эта кукушка паразитирует на двух видах птиц: прекрасном расписном малюре (Malurus cyaneus), птенцы которого издают нечто похожее на короткое “чип-чип”, и на шипоклювках (Acanthiza), издающих совсем другой, протяжный и скрежещущий, звук. По мнению доктора Лэнгмор (Langmore et al., 2008), подстройка диапазона частот заложена в кукушках на генетическом уровне. Когда они понимают, что им не достается корм, они начинают пробовать другие варианты. Кукушата довольно быстро могут настроиться на нужную волну, хотя никогда не слышали “детей” той птицы, в гнездо которой их подкинули.

Многие африканские вдовушки Vidua демонстрируют близкое сходство с образцовыми узорами и яркими пятнами рта их хозяев. Как и в предыдущем случае, это, вероятно, не точная мимикрия, а скорее конвергенция между выпрашивающими сигналами птиц-хозяев и гнездовых паразитов при создании высокоэффективных стимулов для приемных родителей приносить больше корма.

В последние годы появились работы, которые показывают, что птенцы обыкновенной кукушки (Cuculis canorus) реагируют на сигналы тревоги приемных родителей при появлении у гнезда опасности. Птенцы в таком случае перестают издавать сигналы выпрашивания пищи, затаиваются. Однако если пересадить птенцов кукушки в гнезда другого вида (например, зарянки), птенцы никак не реагируют на его тревожные позывы. Остается неясно, как передается способность воспринимать сигналы вида-воспитателя: через гены или в результате обучения.

Когда яйцо птицы (не паразита) подкладывали в чужое гнездо, вылупившийся птенец перенимал поведенческие привычки и песни вида-воспитателя (Нумеров, 2003). В будущем у таких птиц возникали проблемы с поиском пары. У птиц-облигатных паразитов таких проблем не возникает, они сохраняют свои видовые особенности. Был исследован мозг буроголовых трупиалов, которые являются строгими гнездовыми паразитами (Lynch et al., 2017). По одной из гипотез, опознание сородичей в таких случаях обеспечивает специфический “пароль” – своеобразное врожденное щебетание, не требующее научения. При этом за восприятие такого щебетания должны отвечать определенные участки слуховой зоны переднего мозга. В ходе работы авторы давали взрослым и молодым трупиалам слушать “паразитарный” щебет, после чего оценивали индукцию гена ZENK как маркера активации разных зон мозга. Результаты показали, что у взрослых особей звуки активировали две области слуховой зоны и у птенцов – только одну. Причем в последнем случае активация происходила только в ответ на “родной” щебет при условии, что птенец слышал его ранее. Таким образом, авторы раскрыли нейробиологический “шифр” паразитов, позволяющий им распознавать сородичей и защищаться от неверного научения. Такое игнорирование чужих сигналов птенцами приводит к тому, что трупиалы учатся петь во взрослом возрасте, тогда как обычные птицы перенимают песни родителей, еще будучи птенцами.

Но для обыкновенной кукушки пока не показано, что птенцы подстраивают свои позывы под голос птенцов птицы-хозяина (Petruskova et al., 2017). Правда, исследовали голоса птенцов кукушек в гнездах тростниковой (Acrocephalus scirpaceus) и дроздовидной (A. arundinaceus) камышевок, сигналы птенцов которых очень похожи.

Стратегия приемных родителей

Удивительно что, хотя обычно птенцы кукушки совсем не похожи на птенцов-хозяев, они, вероятно, не отвергаются. Было высказано предположение, что если хозяева вырастили птенца-паразита в своей первой попытке размножения, они научились распознавать (заимпринтировали) птенца кукушки как своего собственного. В последующем они отвергли бы всех своих птенцов. Считалось, что эта элегантная идея применима ко всем гнездовым паразитам. Однако у некоторых австралийских видов-хозяев кукушек отторжение птенцов происходит. Так, почему эти системы различаются и действительно ли здесь мы сталкиваемся с феноменом импринтинга, пока неясно (Lotem, 1993).

Некоторые австралийские птицы-хозяева отвергают и выбрасывают чужих птенцов из гнезда. У некоторых видов это привело к замечательной мимикрии птенцами кукушки птенцов хозяина. Однако обитающие в Австралии прекрасные расписные малюры используют оригинальный способ для отличия своих птенцов от птенцов краснохвостой бронзовой кукушки. Птенец малюра знает особую песню, которую самка пела ему в течение пяти суток перед самым вулуплением. Такая песня уникальна для каждой самки и обладает исключительными частотными характеристиками и длительностью. А поскольку оказавшиеся в гнезде приемных родителей кукушата вылупляются на три дня раньше птенцов малюров, то они не успевают запомнить всю песню. Когда же наступает время кормежки, птенец должен повторить выученную песню, тем самым попросив родителей покормить его. Но кукушонок не может этого сделать и поэтому не получает пищи. Поняв, что в гнезде остался только птенец кукушки (ведь кукушонок выбрасывает из гнезда все имеющиеся там яйца и всех птенцов), малюры отправляются строить другое гнездо (Lotem 1993).

Интересно, что песню малюров не в состоянии имитировать лишь птенцы краснохвостой бронзовой кукушки. Но некоторые другие виды кукушек, как показали эксперименты, могут это сделать. Они начинают исполнять разные песни и довольно часто “подбирают” подходящую.

Таким образом, этот “звуковой пароль” пусть и не помогает птицам сохранить своих птенцов, зато позволяет сберечь силы и время для следующей попытки вырастить потомство. Возможно, это поможет выяснить, почему некоторые австралийские птицы заменили защиту на стадии яйца в пользу защиты, которая действует позже во время развития потомства. Несомненно, еще многое предстоит выяснить, в частности, почему эти способы настолько отличаются от стратегии обыкновенной кукушки?

Появившиеся новые данные по взаимоотношению птиц-гнездовых паразитов с их хозяевами тем не менее не позволяют выдвинуть обоснованную гипотезу о происхождении облигатного гнездового паразитизма. Понятно, что в разных систематических группах использование птиц-хозяев строится по-разному. У наиболее приспособленных и древних гнездовых паразитов (таких как обыкновенная и глухая кукушки) наибольшее значение имеет мимикрия окраски яиц и уничтожение всей кладки и птенцов. Возможно, это связано с тем, что эти виды кладут свои яйца в гнезда мелких певчих птиц, которые не способны выкормить большое количество птенцов. Птенцы этих кукушек не подражают голосам птенцов, но зато выучивают тревожные сигналы выкормивших их видов.

Напротив, у австралийских воробьинообразных на первое место выступает защита кладки, которая действует позднее во время развития потомства: появление своеобразного “пароля, которому самки обучают своих птенцов на стадии яйца. С другой стороны, австралийские кукушки, использующие всего два вида хозяина, имеют генетически закрепленную способность менять пищевые сигналы в зависимости от того, в чьем гнезде развивается птенец. Понятно, что такой способ невозможно применить для обыкновенной кукушки, которая подкладывает яйца в гнезда более чем 200 видов.

Слабо изученными остаются действие и развитие мафиозного поведения у птиц-паразитов Старого и Нового Света. Также требуют дальнейшего изучения симбиотические отношения птиц-паразитов и их хозяев.

Остается неясным, как возник гнездовой паразитизм, на каких стадиях онтогенеза формируется акустический репертуар этих птиц, как они отличают половых партнеров своего вида.

Несомненно, что еще многое предстоит выяснить для полного понимания гнездового паразитизма.