Зоологический журнал, 2021, T. 100, № 8, стр. 877-884

Морфологические признаки преимагинальных стадий играют большую роль в реконструкции филогенетических связей в рамках рода или семейства совкообразных чешуекрылых (Dolinskaya, Ponomarenko, 2013; Dolinskaya, 2014 и др.). Тем не менее оценка значимости морфологических признаков яиц для выявления филогенетических связей представителей рода Catocala в научной литературе практически отсутствуют. Все попытки выделить надвидовые группировки внутри рода, как правило, неоднозначны и основаны исключительно на сравнительной морфологии имаго (Hampson, 1913; Warren, 1914; Goater et al., 2003 и др.). Несколько работ посвящены ревизии палеарктических видов, составляющих, по мнению авторов, единый комплекс (Borth et al., 2017; Kons et al., 2017). Однако эти исследования не затрагивают ни морфологию преимагинальных стадий, ни биологию видов.

Ранее (Сидоров и др., 2019) была показана неоднородность морфологических признаков хориона яиц представителей рода Catocala, принадлежащих к разным видовым комплексам, выделенным на основании морфологических признаков имаго.

Исследование ультраструктуры хориона яиц проводили на сухом материале фондовой коллекции Зоологического музея Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова и личных сборов авторов. Для этого яйца извлекали из брюшка сухих бабочек, размягчали в воде и с помощью пинцета и препаровальных иголок очищали от оболочки яйцевода, после чего помещали в 70%-ный спирт (Сидоров и др., 2019). Для обезвоживания яйца выдерживали в ацетоне на протяжении 5–10 мин и высушивали на воздухе. Далее образцы покрывали золотом в установке для напыления Hitachi IB-3. Микроскопическое исследование яиц проводили на электронном микроскопе Jeol JSM-6380 SeM. Промеры яиц осуществляли в программе ImageJ.

Имеющийся в нашем распоряжении материал не позволяет провести статистическую обработку количественных данных по ультраструктуре яиц, поэтому при обнаружении различий по какому-либо параметру (размеры, число ребер и т.п.) в описании мы приводим разброс значений. Если же различий по данному параметру не выявлено, приведены целые числа.

При описании яиц мы используем терминологию Салкелда (Salkeld, 1984). Номенклатура рода Catocala дана по Каталогу чешуекрылых (Lepidoptera) России (2019).

C. nupta (Linnaeus 1767) (рис. 1, 1–3). Исследованный материал: 1 экз., 3 яйца, Московская обл., Можайский р-н, Садовое Некоммерческое Товарищество “Дружба”.

Яйцо сферическое, диаметром 1 мм. Поверхность хориона имеет хорошо выраженную структуру из продольных и поперечных ребер. Продольные ребра образованы складками, хорошо выраженными, по крайней мере, в вершинной части яйца (рис. 1, 3). Не менее 18 продольных ребер примыкают к микропилярной области. Более 15 дополнительных ребер формируется в верхней трети яйца, не достигая микропилярной области. Поперечные ребра располагаются параллельно друг другу, образуя правильную сеть из прямоугольных ячеек. На продольных ребрах располагаются отверстия аэропиле диаметром около 1 мкм. Микропилярная область состоит из 4 рядов ячеек неправильной формы, внешние ячейки не менее чем в четыре раза крупнее ячеек, прилегающих к микропилярной розетке. Микропилярная розетка диаметром около 60 мкм, образована девятью первичными ячейками, вытянутыми в направлении микропиле.

C. doerriesi Staudinger 1888 (рис. 1, 4–6). Исследованный материал: 2 экз., 3 яйца, Приморский край, зап. “Кедровая падь”, 2 яйца, Приморский край, окр. г. Арсеньев.

Яйцо сферическое, диаметром 2.1–2.3 мм. Поверхность хориона имеет хорошо выраженные, количеством более 25, продольные ребра толщиной около 20 мкм. Часть ребер формируется в верхней трети яйца, не достигая микропилярной области. На ребрах расположены аэропиле диаметром от 1 до 5 мкм. Поперечные ребра слабо развиты и имеют вид тонких линий. Микропилярная область отграничена кольцевидной складкой неправильной формы. Микропиле окружено двумя рядами ячеек. Первичные ячейки, количеством не менее 14, сильно вытянуты в направлении микропиле. Их длина превышает ширину не менее чем в пять раз, диаметр микропилярной розетки около 80–100 мкм.

C. pacta (Linnaeus 1758) (рис. 1, 7–9). Исследованный материал: 2 экз., 4 яйца, Рязанская обл., Шиловский р-н, село Рубецкое; 1 яйцо, Московская обл., Серпуховский р-н, д. Капустино.

Яйцо сферическое, диаметром около 1.2 мм. Хорион покрыт хорошо выраженными продольными и поперечными ребрами, которые образуют замкнутые прямоугольные ячейки. 20 продольных ребер примыкают к микропилярной области. Еще 13–15 дополнительных продольных ребер формируются в верхней трети яйца, не достигая микропилярной области. Расстояние между продольными ребрами около 60 мкм. Микропилярная область представлена, по меньшей мере, тремя рядами ячеек в виде неправильных многогранников. Микропиле окружено не менее чем шестью первичными каплевидными ячейками, их длина превышает ширину не более чем в 1.5 раза. Вторичные ячейки крупнее и схожи с первичными по форме.

C. promissa (Denis et Schiffermüller 1775) (рис. 1, 10–12). Исследованный материал: 1 экз., 4 яйца, Краснодарский край, Аше.

Яйцо округлое, приплюснутое, размером 1 × × 1.2 мм, высотой 0.8 мм. Поверхность яйца складчатая, шероховатая с хорошо развитыми продольными ребрами, числом не менее 15, отходящими от микропилярной области и переходящими в складки хориона ближе к основанию яйца. Поперечные ребра не выражены, вместо них имеются поперечные складки. Микропилярная область не имеет переходной зоны и ограничена от остальной поверхности яйца кольцевидной складкой. Микропиле окружено по меньшей мере девятью первичными каплевидными ячейками и 15 вторичными, более округлыми ячейками.

C. sponsa (Linnaeus 1767) (рис. 2, 1–3). Исследованный материал: 2 экз., 2 яйца, Московская обл., Можайский р-н, д. Доровнино, 2 яйца, Воронежская обл., д. Марки.

Яйцо сферическое, диаметром 1.2 мм. Хорион гладкий по всей поверхности яйца. Множество аэропиле диаметром 1 мкм расположены на небольших бугорках по углам частично редуцированных с нечеткими границами шестигранных ячеек. Микропилярная область имеет переходную зону из трех-четырех рядов ячеек в виде неправильных шестигранников. Длина первичных каплевидных ячеек превышает ширину не менее чем в три раза. Количество первичных ячеек не менее 15. Вторичные ячейки имеют форму неправильных пяти-шестигранников.

C. lara Bremer 1861 (рис. 2, 4–6). Исследованный материал: 1 экз., 2 яйца, Приморский край, зап. “Кедровая падь”.

Яйцо сферическое, диаметром 1.2 мм. Хорион гладкий, без выраженных структур. Микропилярная область имеет переходную зону, состоящую из двух-трех рядов ячеек в виде неправильных шестигранников. Микропиле окружено, по меньшей мере, одиннадцатью первичными ячейками. Вторичные ячейки представлены в виде пяти-шестигранных прямоугольников, их длина превышает ширину не менее чем в три раза.

C. elocata (Esper 1787) (рис. 2, 7–9). Исследованный материал: 2 экз., 3 яйца, Воронежская область, д. Марки, 2 яйца, Кабардино-Балкария, г. Нальчик.

Яйцо сферическое, диаметром 1.2 мм. Хорион покрыт хорошо выраженными продольными ребрами и соединяющими их поперечными ребрами. 15 продольных ребер примыкают к микропилярной области. Около 20 дополнительных продольных ребер формируются примерно в верхней трети яйца, не достигая микропилярной области. Расстояние между продольными ребрами около 60–90 мкм. Поперечные ребра образуют с продольными ребрами замкнутые прямоугольные ячейки. Переходная зона микропилярной области образована трех-четырехгранными ячейками неправильной формы. Микропилярная область сформирована двумя рядами ячеек. Микропиле окружено восемью первичными каплевидными ячейками. Вторичные ячейки пяти–шестигранные, с ровными краями.

C. helena Eversmann 1856 (рис. 2, 10–12). Исследованный материал: 1 экз., 3 яйца, Китай, г. Харбин.

Яйцо округлое, диаметром 1.2 мм. Поверхность хориона покрыта продольными ребрами, на гребне которых расположены образования в виде небольших складок с аэропиле длиной от 5 до 20 мкм. Поперечные ребра редуцированы. Микропилярная область состоит из хорошо выраженных рядов первичных и вторичных ячеек в виде неправильных пяти-шестигранников.

C. lupina Herrich-Schäffer [1851] (рис. 3, 1–3). Исследованный материал: 2 экз., 6 яиц, Самарская обл., Пугачевский р-н.

Яйцо сферическое, диаметр около 1 мм. Поверхность хориона покрыта сетью продольных и поперечных ребер. Более 20 продольных ребер примыкают к микропилярной области. Не менее 20 дополнительных продольных ребер формируется примерно в верхней трети яйца, не достигая микропилярной области. Поперечные ребра с продольными ребрами формируют правильные прямоугольные ячейки, размером около 60 × 20 мкм. Микропилярная область имеет переходную зону, образованную по меньшей мере двумя рядами ячеек в виде неправильных пяти-шестигранников. Микропиле окружено двумя рядами ячеек. Первичные каплевидные ячейки в количестве 10 штук вытянуты в направлении микропиле. Вторичные шестигранные ячейки – неправильной формы с округленными углами.

С. praegnax Walker 1858 (рис. 3, 4–6). Исследованный материал: 1 экз., 3 яйца, Приморский край, Никольск-Уссурийский.

Яйцо сферическое, диаметром 1 мм. Поверхность хориона покрыта множеством поперечных и продольных ребер. Продольные ребра шириной около 10 мкм, на их поверхности расположены множественные отверстия аэропиле диаметром 4–5 мкм. Часть продольных ребер не доходит до вершины яйца и оканчивается треугольными ячейками. Поперечные ребра выражены слабо и имеют вид складок. Переходная зона микропилярной области состоит из множества рядов шестигранных ячеек. Внешние ряды ячеек, примыкающих к вторичным ячейкам, имеют форму шестигранников. Первичные каплевидные ячейки в количестве 10 штук образуют микропилярную розетку. Вторичные пяти-шестигранные ячейки имеют сглаженные углы.

C. puerpera (Giorna 1791) (рис. 3, 7–9). Исследованный материал: 2 экз., 6 яиц, Самарская обл., Приволжский р-н, д. Давыдовка.

Яйцо сферическое, диаметром около 1 мм. Поверхность яйца покрыта хорошо выраженными продольными ребрами и соединяющими их тонкими поперечными ребрами. Не менее 20 продольных ребер примыкают к микропилярной области и более 20 дополнительных продольных ребер формируются в верхней трети яйца, не достигая микропилярной области. Поперечные ребра вместе с продольными ребрами образуют замкнутые прямоугольные ячейки. В местах соединения продольных и поперечных ребер имеются отверстия аэропиле диаметром около 1 мкм. Микропилярная область имеет переходную зону, образованную двумя-тремя рядами пяти-шестигранных ячеек. Микропилярная розетка образована двумя рядами каплевидных ячеек. Микропилярную розетку окружают не менее семи ячеек.

***

Строение поверхности яиц у представителей рода Catocala крайне разнообразно. Большинства изученных нами видов ленточниц по типу ультраструктуры хориона условно можно разбить на две группы. Поверхность яйца C. elocata, C. lupina, C. pacta и C. puerpera представляет собой единый тип, характеризующийся развитой сетью из выраженных продольных и поперечных ребер и сходством строения микропилярной области. К этой же группе можно отнести евро-азиатский C. fraxini (Linnaeus 1758), европейский C. electa (Vieweg 1790), а также дальневосточный C. bella Butler 1977 (Сидоров и др., 2019). На наш взгляд, C. neonympha (Esper 1805) имеет в целом сходный с ними тип строения хориона, но с бóльшим количеством продольных ребер. Возможно, что к этой группе близки C. nupta и C. actaea Felder et Rogenhofer 1874, у которых продольные ребра хориона яиц выражены в виде складок, однако по типу строения микропилярной розетки оба вида не обнаруживают сходства между собой (Сидоров и др., 2019).

Другую группу с характерными признаками представляют виды C. lara, C. sponsa, а также C. fulminea (Scopoli 1763) и C. dula Bremer 1861 (Сидоров и др., 2019). Ультраструктура хориона этих видов характеризуется гладкой поверхностью и редукцией продольных и поперечных ребер. Кроме того, у всех перечисленных видов на поверхности яйца имеется развитая сеть аэропиле.

Обе группы можно рассматривать в качестве крайних вариантов, между которыми есть промежуточные формы. Структура хориона C. praegnax и С. agitatryx Graeser 1889 (Сидоров и др., 2019) в той или иной степени является переходной между двумя упомянутыми вариантами. Для хориона C. praegnax характерна частичная редукция поперечных ребер яиц, а у С. agitatryx уже частично редуцированы как продольные, так и поперечные ребра.

Структура поверхности яиц остальных исследованных нами представителей рода Catocala значительно отличается от структуры перечисленных выше двух типов и во многом уникальна. Так, хорион яйца у C. doerriesi покрыт хорошо развитыми широкими продольными ребрами, поперечные ребра отсутствуют. Кроме того, у этого вида яйцо самое крупное, его диаметр достигает 2.3 мм. Отличительной чертой структуры хориона С. helena являются многочисленные, расположенные на гребне продольных ребер и не связанные между собой, складки с аэропиле. Для C. promissa характерны развитые продольные ребра, образованные из складок хориона. Кроме того, у этого вида микропилярная область не имеет переходной зоны и ограничена кольцевидной складкой. Поверхность хориона С. deuteronympha Staudinger 1861 покрыта четырехгранными ячейками, имеющими вид неправильных ромбов.

Попытка каким-то образом соотнести тип строения хориона с современными и более старыми системами рода Catocala на сегодняшнем этапе изучения крайне затруднительна. Например, используемое разделение рода на подрода или рода (Ephesia, Mormonia и собственно Catocala) (Hampson, 1913; Warren, 1914; Berio, 1991) не соответствует полученным нами результатам. Например, C. bella и C. dula в системе Хэмпсона (Hampson, 1913) относятся к роду Mormonia, но имеют совершенно разный тип строения хориона яйца. Гладкий хорион характерен для C. dula, а хорион C. bella с развитой сетью из продольных и поперечных ребер типичен для большинства представителей рода. Другой пример – C. fulminea и C. helena, относящиеся к роду Ephesia (Hampson, 1913; Warren, 1914). Первый вид имеет “гладкий” хорион, в то время как второй обладает уникальной среди изученных видов структурой поверхности яйца.

На основании внешних признаков и строения генитального аппарата самцов и самок европейские представители Catocala были разделены на 18 видовых групп (Goater et al., 2003). C. lupina и C. pacta, имеющие сходную морфологию хориона, отнесены авторами к группе lupina–detrita–pacta–optata.

Однако C. elocata, яйца которого сходны с таковыми C. lupina и C. pacta, относится к другой группе – elocata–oberthueri–deducta. C. fulminea, который признан представителем отдельной группы, имеет гладкую структуру хориона, как у C. lara и C. sponsa. В системе европейских авторов последний вид входит в группу dilecta–sponsa.

Если выделенные европейскими исследователями (Goater at al., 2003) видовые группы объединить на основе морфологии хориона яиц, получается следующая картина: группы fulminea, neonympha, fraxini и electa имеют хорион с развитой сетью из продольных и поперечных ребер. По-видимому, сюда также следует отнести представителей групп elocata–oberthueri–deducta, puerpera–orientalis и lupina–detrita–pacta–opacta. Для первых двух групп нам удалось исследовать только по одному представителю, но для последней видовой группы изучен хорион яиц для C. lupina и C. pacta. Оба вида имеют сходную морфологию поверхности яйца.

Для группы dilecta–sponsa нами изучен хорион яйца только для C. sponsa, структура которого гладкая с развитой сетью аэропиле. Единственный представитель – группа promissa (собственно C. promissa) – обладает уникальной структурой хориона.

C. nupta и C. adultera, по мнению авторов (Goater at al., 2003), представляют собой отдельную группу. При внешнем сходстве с видами, хорион которых имеет развитую сеть продольных и поперечных ребер, у C. nupta продольные ребра представлены складками. Недавно состав этой группы был расширен и в нее были включены хорошо обособленные морфологически голарктические виды, гусеницы которых развиваются на различных видах тополей и ив (Salicaceae) (Borth et al., 2017). В эту группу входят 7 палеарктических видов: C. nupta, C. concubia Walker [1858], C. szechuena Hampson 1913, C. amnonfreidbergi Kravchenko, Speidel, Witt, Mooser, Seplyarsky, Saldaitis, Junnila et Muller 2008, C. adultera, C. neglecta Staudinger 1888 и C. laura Saldaitis, Ivinskis et Speidel 2008. Подтверждение самостоятельности группы nupta–adultera на основе ультраструктуры мофологии яйца, к сожалению, на сегодняшний момент невозможно. Большинство видов этого комплекса не доступны для изучения.

Относительно недавняя попытка выявить филогенетические связи на основе нуклеотидной последовательности гена ND5 между видами рода Catocala, распространенными на Японских островах, показала отсутствие близких родственных отношений между ними (Ishizuka et al., 2011). Авторы утверждают, что все японские представители рода в процессе эволюции разошлись очень давно, поэтому их флогенетические связи трудно выявляемы по данному признаку. Время дивергенции между различными японскими видами Catocala оценено исследователями от 1.5 до 12 миллионов лет. Авторы работы не обнаружили каких-либо близких филогенетических взаимоотношений среди морфологически сходных видов. Например, отсутствуют близкородственные связи между C. dula, C. electa и С. nupta, а сходная окраска крыльев этих видов не несет филогенетического сигнала. Наши исследования в целом подтверждают выводы авторов работы. Так, C. dula имеет гладкий хорион с развитой сетью аэропиле, у С. nupta хорион характеризуется развитой сетью из мощных продольных и поперечных ребер, причем продольные ребра имеют вид складок, а у C. electa, при общей схожести строения хориона с предыдущим видом, продольные ребра представляют собой связанные друг с другом аэропиле. С другой стороны, японскими авторами не обнаружено филогенетическое сходство между C. fraxini, C. bella и C. actaea, хорион яиц которых сходен. Интересно, что более тесные связи выявлены авторами между внешне очень похожими евро-азиатским C. fraxini и неарктическим C. relicta Walker, 1858, а также – азиатским C. lara и американским C. cerogama Guenée 1852.

Наиболее распространенный тип строения хориона с развитой сетью из продольных и поперечных ребер характерен для представителей рода с обширным ареалом, обусловленным широкой полифагией этих видов (Матов, Кононенко, 2012). Например, C. fraxini трофически связан с семействами Fagaceae, Betulaceae, Salicaceae, Tiliaceae, Ulmaceae, Rosaceae, Aceraceae, Oleaceae, C. nupta – с Salicaceae, Tiliaceae, Rosaceae и Oleaceae, C. elocata – с семействами Betulaceae и Salicaceae, а C. puerpera – с Salicaceae и Ulmaceae. У C. neonympha гусеницы развиваются на растениях семейств Fagaceae, Salicaceae и даже Fabaceae (Glycyrrhiza glabra L. 1753). Виды с гладкой поверхностью яиц являются в равной степени как полифагами, так и, возможно, узкими олигофагами. Например, C. lara трофически связан с Tiliaceae (Tilia), C. dula – с Fagaceae (Fagus, Quercus). С другой стороны, гусеницы C. sponsa способны развиваться на Fagaceae, Betulaceae и Salicaceae, а C. fulminea – на Fagaceae и Rosaceae. Виды с уникальным типом хориона являются, по-видимому, узкими олигофагами и монофагами. Кормовые растения известны только для C. promissa, гусеницы которого питаются Quercus robur L. 1753 и Castanea sativa Mill. 1768 (Fagaceae) и С. deuteronympha, трофически связанного с Ulmus davidiana Planch. 1873 (Ulmaceae).

Учитывая, что наиболее распространенный тип поверхности яйца с развитой сетью из продольных и поперечных ребер характерен для представителей разных видовых групп, можно предположить, что подобная структура хориона является исходной для видов рода Catocala. Наличие хорошо выраженных поперечных и продольных ребер типично для многих представителей совкообразных чешуекрылых. Так, еще Петерсон (Peterson, 1964) указывал на то, что подобная структура поверхности яиц является наиболее распространенной среди видов семейства Noctuidae. Сходный тип строения хориона показан для совок подсемейств Noctuinae (Dolinskaya, Geryak, 2010), Plusiinae, Eustrotiinae, Acontiinae и Pantheinae (Dolinskaya, Ponomarenko, 2013), для семейств Nolidae и Erebidae (Dolinskaya, 2014) и т.д. Другие типы строения хориона в роде Catocala могли возникнуть в результате специализации видов.