Зоологический журнал, 2022, T. 101, № 10, стр. 1140-1154

МАТЕРИАЛ

Черную лесостепную гадюку отлавливали с 2008 по 2017 годы на территории Воронежской обл. (рис. 2). За период исследований выборки были взяты из семи разных мест. Всего было отловлено 118 особей, из них 84 самца и 34 самки (табл. 1).

У отловленных змей были измерены: L. – длина туловища (от кончика морды до переднего края клоакального отверстия), L.cd. – длина хвоста (от переднего края клоакального отверстия до кончика хвоста), L.cm. – длина головы (от кончика морды до заднего края последнего верхнегубного щитка), L.at.cm. – наибольшая ширина головы, L.at.m. – ширина головы на уровне глаз (между внешними краями надглазничных щитков), L.pil. – длина пилеуса (от кончика морды до заднего края теменных щитков), L.m. – длина морды (от переднего края глаза до кончика морды) (рис. 3). Также рассчитывали общий размер головы, HeadSize, по методу геометрического среднего Мосиманна (Mosimann, 1970) путем вычисления корня в пятой степени из произведения пяти измерений головы. Измеренных рептилий возвращали в среду своего обитания.

МЕТОДЫ

Аллометрическое изменение в размере поддерживает функциональную равнозначность по всему диапазону размеров для таких основных физических свойств, как отношение площади поверхности к объему (Zelditch et al., 2012). Оно связывает увеличение в размере одной части тела с изменением в размере другой и описывается моделью степенного закона Y = bX ^k (Huxley, 1932), где k является скоростью роста части Y по отношению к скорости роста размера X, а b является размером Y при единичном размере X. Для упрощения подгонки к данным модель представляют в линейном виде: log(Y) = log(b) + k log(X). Поэтому в статье используются размеры, преобразованные в результате взятия натурального логарифма (log) числа. Используемая для подгонки к данным простая линейная регрессия методом наименьших квадратов (Ordinary Least Squares [OLS] regression, модель I) во многих случаях изучения аллометрии является приемлемой. Но так как она может давать искаженные значения оцениваемых коэффициентов (McArdle, 1988; Sokal, Rohlf, 1995), что является существенным недостатком для применения к аллометрии SSD, то для подгонки к данным использовалась регрессия методом сокращенной главной оси (Reduced Major Axis [RMA] regression, модель II) (Ricker, 1984). Ее коэффициент вычисляется как отношение стандартных отклонений двух размеров и связан с коэффициентом регрессии OLS с помощью выражения ${v} = \frac{{{{\sigma }_{Y}}}}{{{{\sigma }_{X}}}} = \frac{k}{R}$, где σ_Y и σ_X – стандартные отклонения размеров Y и X соответственно, k – коэффициент регрессии OLS, R – коэффициент корреляции двух размеров. Свободный член регрессии вычисляется обычным способом: $b = \overline Y - {v}\overline X $, где $\overline Y $ и $\overline X $ являются средними значениями размеров Y и X. Если коэффициент аллометрии v > 1, то рост является положительным аллометрическим (positively allometric); если v < 1, то рост является отрицательным аллометрическим (negatively allometric). Если v = 1, то аллометрия отсутствует и рост является изометрическим (isometric).

Для каждого из полов траектории онтогенетической аллометрии вычислялись отдельно. При этом рассчитывали два варианта: в первом варианте в качестве размера (X) была взята длина тела, log(L.), во втором варианте – общий размер головы, log(HeadSize). Формой (Y) в первом варианте были все измеренные признаки (кроме длины тела) плюс общий размер головы, во втором варианте – только пять признаков головы. Для проверки коэффициента на отличие от единицы вычислялись 95% доверительные интервалы v ± ts, где t – статистика Стьюдента для $\frac{{\alpha = 0.05}}{2}$ уровня значимости с N – 1 степенями свободы, а $s = \sqrt {\frac{{{{{v}}^{2}}(1 - {{R}^{2}})}}{{N - 2}}} $, где R – корреляция между формой и размером, N – объем выборки (Ricker, 1984). Если доверительный интервал коэффициентов включал единицу, то рост рассматривался как возможный изометрический. Для вычисления угла между онтогенетическими траекториями двух полов сначала определялась разница коэффициентов (тангенс угла) двух регрессий $\kappa = \frac{{\left| {{{{v}}_{{\text{f}}}} - {{{v}}_{{\text{m}}}}} \right|}}{{{\text{1}} + {{{v}}_{{\text{m}}}}{{{v}}_{{\text{f}}}}}}$, где m обозначает самцов, f – самок. Сам угол вычислялся по формуле: ${\text{arctg}}(\kappa )\frac{{180}}{\pi }$. Корреляция между траекториями равна cos(arctg(κ)). Проверку значимости угла проводили с использованием бутстрэп-процедуры остатков (Zelditch et al., 2012). Для этого для формы для каждого пола вычислялись остатки от соответствующей регрессии RMA. Затем формировалась псевдовыборка путем случайного выбора остатка (с возвращением в исходный набор) и его добавления к предсказанному значению формы, и так для каждого значения размера. После этого для псевдовыборки вычислялась регрессия RMA от размера с последующим определением ее коэффициента. Эти действия повторялись отдельно для самцов и самок 1000 раз. В итоге для каждого пола было получено по 1000 бутстрэп-коэффициентов регрессий. Для них были определены 95% диапазоны. Угол между наклонами линий регрессий для каждого пола рассчитывался между пограничными значениями коэффициентов диапазона. Угол между двумя онтогенетическими траекториями считался значимым на 5% уровне, если он превышал углы между наклонами линий регрессий у каждого пола.

Для сравнения величин признаков (форм) у змей при рождении к остаткам, полученным на предыдущем шаге, были добавлены предсказанные значения, рассчитанные для самых молодых змей, т.е. для длины тела, равной log(170 мм). Вычислялась наблюдаемая разница между средними значениями признаков двух полов. Далее к сравниваемым выборкам был применен перестановочный тест, когда обе выборки объединялись в одну, а затем объединенная выборка случайным образом разделялась на две псевдовыборки, имеющие размеры исходных выборок. Вычислялась разница между средними значениями псевдовыборок. Эта процедура повторялась 1000 раз. Затем подсчитывалось количество пар псевдовыборок ϖ, у которых разница между средними значениями была больше или равна наблюдаемой. Вероятность принятия нулевой гипотезы о том, что выборки взяты из одной совокупности, оценивалась по формуле $p = \frac{{\varpi + 1}}{{B + 1}}$, где B = 1000 – количество пар псевдовыборок (Davison, Hinkley, 1997; Шитиков, Розенберг, 2013).

Для количественного измерения полового диморфизма преимущественно применяется индекс полового диморфизма (sexual dimorphism index, SDI), предложенный Ловичем и Гиббонсом (Lovich, Gibbons, 1992). Однако мы использовали видоизмененный нами индекс Сторера (Storer, 1966). Наша модификация

лучше подходит для автоматического вычисления и показывает различия между полами по отношению к их общим размерам; L_m и L_f – размеры самцов и самок, соответственно. Индекс является симметричным и изменяется от –1 до 1. При положительных его значениях более крупные размеры имеют самцы, при отрицательных – самки.

Также вычислялись траектории аллометрии SSD путем построения регрессии RMA размеров самок от размеров самцов.

Для вычисления и SDI и траекторий аллометрии SSD использовались остатки, полученные при вычислении траекторий онтогенетической аллометрии, к которым добавлялись предсказанные значения признаков и общего размера головы для логарифмически преобразованных длин тела в 200, 300, 400, 500, 600 и 700 мм, т.е. для 5.298, 5.704, 5.991, 6.215, 6.397 и 6.551. Полученные для обоих полов значения для шести наборов данных затем в каждом наборе усреднялись и использовались для вычисления индекса и построения аллометрической траектории. Значимостью отклонения линии аллометрии SSD от единицы являлась вычисленная ранее значимость угла между онтогенетическими траекториями двух полов.

Все расчеты производились в PTC Mathcad 6.0, для которого были написаны соответствующие алгоритмы.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Рост длины хвоста, log(L.cd.), по отношению к росту тела, log(L.), у обоих полов видимо является изометрическим, т.е. величина формы вместе с размером изменяется пропорционально (табл. 2). Измерения головы и общий размер головы проявляют отрицательный аллометрический рост, т.е. с увеличением размера тела относительные размеры формы уменьшаются. По отношению к log(HeadSize) возможный изометрический рост у обоих полов показывают длина головы, log(L.cm.), и длина пилеуса, log(L.pil.) (табл. 3). Однако рост других признаков у самцов и самок различается. Рост у самцов наибольшей ширины головы, log(L.at.cm.), и длины морды, log(L.m.), показывает положительную аллометрию, а у самок видимо является изометрическим. Рост ширины головы на уровне глаз, log(L.at.m.), у самцов, по-видимому, является изометрическим, а у самок является отрицательно аллометрическим.

Сравнение онтогенетических траекторий (размером является длина тела, log(L.)) не выявило различий в их направлениях у обоих полов для длины хвоста, log(L.cd.), длины головы, log(L.cm.), и наибольшей ширины головы, log(L.at.cm.) (табл. 4, рис. 4). При этом траектории для длины хвоста у самцов и самок являются скорее параллельными, чем совпадающими, что характерно для аллометрии с переносом или транспозиционной аллометрии (transpositional allometry). Во всех других случаях направления онтогенетических траекторий между полами различаются. У самцов и самок, по-видимому, совпадают траектории, связанные с размерами головы (за исключением ширины головы на уровне глаз, log(L.at.m.)), когда размером выступает log(HeadSize) (табл. 5, рис. 5). Половые различия при наименьшем размере тела, т.е. при L. = 170 мм, отмечены для всех рассматриваемых признаков, за исключением длины морды, log(L.m.) (табл. 4). Во всех случаях онтогенетические траектории показывали высокую корреляцию между полами (табл. 4, 5).

На рис. 6 приводятся изменения индексов полового диморфизма (SDI) с увеличением размера тела, log(L.). На всем протяжении развития индекс показывает довольно устойчивые различия между полами в относительной длине хвоста, L.cd., с более крупными его размерами у самцов. Изменения в индексе для общего размера головы, HeadSize, отражают общие изменения в половых различиях признаков головы. Они состоят в том, что при наименьших размерах тела значения признаков головы являются бóльшими у самок, с увеличением размеров змей бóльшими значения становятся у самцов. Такой характер возрастных изменений находит отражение и в аллометрии SSD (табл. 6, рис. 7).

Из всех признаков аллометрические отношения между полами выявлены только для log(HeadSize), log(L.at.m.), log(L.pil.) и log(L.m.). Для них отмечена отрицательная аллометрия, характерная для правила Ренча.

ОБСУЖДЕНИЕ

Сравнение онтогенетических траекторий говорит о высокой коррелированности развития самцов и самок черной лесостепной гадюки, что может быть объяснено генетической корреляцией.

Бóльшая длина хвоста у самцов по сравнению с самками змей является довольно распространенной чертой (Gregory, 2004; Lucchini et al., 2020; Silva et al., 2017; Tamagnini et al., 2018). Мы нашли, что характер роста хвоста у обоих полов P. berus nikolskii, по всей видимости, является случаем аллометрии с переносом. Устойчивые половые различия в его длине говорят о том, что самцы и самки рождаются с хвостами разной длины и расхождение в их размерах происходит в период дородового (пренатального) развития. После рождения хвосты змей разных полов растут практически с одинаковой скоростью. Кингом (King, 1989) было выдвинуто несколько объяснений для полового диморфизма у змей. Одним из объяснений более длинного хвоста у самцов считается необходимость вмещения гемипенисов и их втягивающих мышц. Но такое предположение нашло подтверждение лишь для короткохвостых видов, когда репродуктивные органы ограничивают наименьший размер хвоста. Лоуинг и др. (Lawing et al., 2012) связывают длину хвоста с подвижностью и маневренностью змей и для их оценивания использовали индекс L.cd./L. У американских полуроющих змей этот индекс был ниже 0.05 (род Typhlops), а у древесных – достигал почти 0.50 (роды Leptophis и Uromacer). Широкая изменчивость длин хвостов, очевидно связанная с их функциями, ограничивает применимость первого объяснения Кинга. Черная лесостепная гадюка является засадным охотником, добычу активно не преследует и не имеет относительно длинного хвоста; среднее значение индекса у самцов составило 0.16 ± 0.001 (N = 77), у самок – 0.13 ± 0.002 (N = 23). Другая предложенная Кингом (1989) гипотеза состояла в том, что более длинный хвост у самцов помогает в их ухаживании за самкой и таким образом способствует спариванию. Эта гипотеза Кингом подтверждена не была, но Шайн и др. (Shine et al., 1999) нашли практические свидетельства в ее пользу. Также длина хвоста может быть важна во время ритуальных боев между самцами в период спаривания. Однако, по-видимому, изометрический рост хвоста может указывать на отсутствие давления естественного отбора на размер органа в процессе онтогенеза. Третье объяснение, данное Кингом (1989), заключается в том, что у самок уменьшение в длине хвоста связано с увеличением их репродуктивной способности. Среди 56 проанализированных родов змей из семейства Colubridae он нашел отрицательную связь между половым диморфизмом в длине тела и половым диморфизмом в длине хвоста. Мы полагаем, что уменьшение длины хвоста у самок может быть вызвано бóльшими, чем у самцов затратами на воспроизводство.

Все признаки головы, а также общий размер головы показывают отрицательную онтогенетическую аллометрию. Гадюки рождаются с относительно более крупными головами, и относительные размеры головы по мере роста уменьшаются. При этом изменения в общем размере головы сопряжены с изменениями всех ее измерений, за исключением ширины головы на уровне глаз. Длина головы и наибольшая ширина головы у обоих полов растут с одинаковой скоростью, рост значений других признаков, а также общего размера головы, у самцов происходит с более высокой скоростью, чем у самок. При рождении значения всех признаков (кроме длины головы и наибольшей ширины головы), а также общего размера головы были больше у самок, чем у самцов. Как и в случае с хвостами это указывает на дородовое расхождение онтогенетических траекторий. Отсюда онтогенетические траектории являются сходящимися, утрачивая половые различия при длине тела в 330–350 мм (для признака длины морды длина тела составляла около 250 мм), затем траектории расходятся, приводя к усилению полового диморфизма в признаках с их более высокими значениями у самцов. Это говорит о неаллометрическом характере различий в онтогенезах двух полов. Изменения в длине головы и наибольшей ширине головы у самцов и самок происходят вдоль сходных траекторий развития. Однако мы не можем сказать, существуют ли половые различия в траекториях, т.к. для этого необходимы данные по размеру самцов и самок при рождении и при наибольшем возрасте своей жизни.

Относительно более крупные размеры головы в раннем возрасте исследователи (King et al., 1999) пытаются объяснить более широким спектром потребляемой пищи, необходимой для развития. Однако различия между полами остаются неясными. Во взрослом состоянии, согласно нашим результатам, самцы P. berus nikolskii по сравнению с самками предрасположены иметь по ряду параметров (общий размер головы, ширина головы на уровне глаз, длина пилеуса и длина морды) более крупные головы. Предполагается, что более крупные головы у самцов могут быть связаны с необходимостью участвовать в поединках с другими самцами за доступ к самкам во время брачного периода (Tomović et al., 2002).

Согласно Зельдич и др. (Zelditch et al., 2012) размещение коэффициентов онтогенетической аллометрии на схематическом теле змей позволяет увидеть их пространственную связность (рис. 8). Фуиман (Fuiman, 1983) нашел, что характер пространственного роста молоди рыб носит обратный характер по отношению к пространственному росту личинок, т.е. аллометрический рост молоди уравновешивается аллометрическим ростом личинок. Исходя из этого, можно дать развитийное толкование аллометрическим коэффициентам. Полученные нами аллометрические коэффициенты с наименьшими значениями принадлежат признакам головы (ширина головы на уровне глаз, длина головы и длина пилеуса), описывающим рост мозгового черепа. Это говорит о том, что мозговой череп после рождения змей растет медленнее других частей тела. Но это также говорит о том, что в дородовой период мозговой череп рос более быстрыми темпами по отношению к остальному телу. Таким образом, этот процесс связан с развитием мозга, отвечающим за поведение и выполнение организмом основных функций. Дородовое развитие мозга, вызывающее рост мозгового черепа и сопряженных с ним частей головы, приводит к формированию при рождении относительно более крупных голов.

Проведенное исследование показывает, что из всех изученных характеристик тела с правилом Ренча согласуются только ширина головы на уровне глаз, длина пилеуса, длина морды и общий размер головы. При этом при длине тела менее 330–350 мм (для длины морды – приблизительно 250 мм) наблюдается гипоаллометрия SSD с бóльшими значениями признаков у самок. И, наоборот, при длине тела, превышающей указанную величину, наблюдается гипераллометрия SSD с бóльшими значениями тех же признаков у самцов. Предполагается, что аллометрия SSD, согласующаяся с правилом Ренча, эволюционирует в ответ на половой отбор самцов (Clutton-Brock, 1985; Leutenegger, 1978; Webster, 1992; Fairbairn, Preziosi, 1994). Здесь мы вынуждены повторить, что самцы черной лесостепной гадюки участвуют в поединках за доступ к самкам и, видимо, особи с более массивными головами имеют больше шансов оставить свое потомство. Аллометрия SSD, согласующаяся с правилом Ренча, также указывает на бóльшую изменчивость признаков у самцов. В свою очередь, бóльшая изменчивость самцов поддерживает представления Геодакяна (1965, 1972) о том, что самцы представляют собой полигон естественного отбора и определяют направление изменения признака в филогенезе.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Наши результаты свидетельствуют о том, что при рождении молодые гадюки имеют относительно более длинные и широкие головы, причем у самок головы крупнее, чем у самцов. В дальнейшем относительные размеры головы уменьшаются, голова становиться более сжатой. У самок этот процесс оказывается выраженным сильнее, в результате чего головы у самцов становятся больше и шире, чем у самок. Но такие различия, видимо, должны наблюдаться у более возрастных особей. Для полового диморфизма у P. berus nikolskii нами выявлено два источника: дородовое расхождение в развитии и разные скорости роста. Аллометрия SSD показала, что в целом лишь различия в размерах головы могут быть объяснены половым отбором самцов. Хотя для большей надежности также желательно проводить анализ статической аллометрии.