1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биоорганическая химия
  4. T. 49, № 4, 2023

Биоорганическая химия, 2023, T. 49, № 4, стр. 348-359

Структурно-функциональные особенности кетозо-3-эпимераз и их использование для производства D-аллюлозы

Н. С. Иванова 1, А. А. Кульминская 1, 2, С. В. Швецова 1, 3, 2, *

1 Курчатовский геномный центр – ПИЯФ
188300 Гатчина, Орлова Роща, 1, Россия

2 Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”
188300 Гатчина, Орлова Роща, 1, Россия

3 Санкт-Петербургский политехнический университет Петра Великого
195251 Санкт-Петербург, ул. Политехническая, 29, Россия

* E-mail: shvetsova_sv@pnpi.nrcki.ru

Поступила в редакцию 13.10.2022
После доработки 05.12.2022
Принята к публикации 10.12.2022

Аннотация

Редкие сахара привлекают все больше внимания в качестве безопасных для здоровья низкокалорийных подсластителей и функциональных соединений в пищевой, фармацевтической и медицинской промышленности. D-Аллюлоза, впервые обнаруженная в пшенице более 70 лет назад, обладает значительным потенциалом применения, однако ее широкое использование лимитируется высокой стоимостью получения. Реакции эпимеризации доступных сахаров, приводящие к получению D-аллюлозы, катализируют ферменты группы эпимераз, а именно кетозо-3-эпимеразы. Ключевыми задачами исследований ферментов семейства кетозо-3-эпимераз выступают установление точных механизмов их работы, повышение ферментативной активности и стабильности для достижения высокой эффективности ферментативного производства D-аллюлозы. В обзоре обобщены и представлены последние инновационные разработки по использованию кетозо-3-эпимераз, а также оптимизации процессов для получения D-аллюлозы; рассмотрены структурные особенности основных ферментов, используемых в производстве редкого сахара, варианты молекулярных модификаций биокатализаторов и перспективы практического использования обсуждаемых в работе ферментных путей.

Ключевые слова: редкие сахара, D-аллюлоза, D-фруктоза, D-кетозо-3-эпимераза, D-тагатозо-3-эпимераза, активный центр, структурные особенности ферментов

Список литературы

  1. Karabinos J.V. // Adv. Carbohydr. Chem. 1952. V. 7. P. 99–136. https://doi.org/10.1016/s0096-5332(08)60083-1

  2. Oshima H., Kimura I., Izumori K. // Food Sci. Technol. Res. 2006. V. 12. P. 137–143. https://doi.org/10.3136/fstr.12.137

  3. Fukada K., Ishii T., Tanaka K., Yamaji M., Yamaoka Y., Kobashi K., Izumori K. // Bull. Chem. Soc. Jpn. 2010. V. 83. P. 1193–1197. https://doi.org/10.1246/bcsj.20100148

  4. O’Charoen S., Hayakawa S., Ogawa M. // Int. J. Food Sci. Technol. 2014. V. 50. P. 194–202. https://doi.org/10.1111/ijfs.12607

  5. Zhang W., Yu S., Zhang T., Jiang B., Mu W. // Trends Food Sci. Technol. 2016. V. 54. P. 127–137. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2016.06.004

  6. Mu W., Zhang W., Feng Y., Jiang B., Zhou L. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012. V. 94. P. 1461–1467. https://doi.org/10.1007/s00253-012-4093-1

  7. Nishii N., Nomizo T., Takashima S., Matsubara T., Tokuda M., Kitagawa H. // J. Vet. Med. Sci. 2016. V. 78. P. 1079–1083. https://doi.org/10.1292/jvms.15-0676

  8. Yagi K., Matsuo T. // J. Clin. Biochem. Nutr. 2009. V. 45. P. 271–277. https://doi.org/10.3164/jcbn.08-191

  9. Harada M., Kondo E., Hayashi H., Suezawa C., Suguri S., Arai M. // Parasitol. Res. 2012. V. 110. P. 1565–1567. https://doi.org/10.1007/s00436-011-2660-5

  10. Chung M.-Y., Oh D.-K., Lee K.W. // J. Agric. Food Chem. 2012. V. 60. P. 863–869. https://doi.org/10.1021/jf204050w

  11. Murao K., Yu X., Cao W.M., Imachi H., Chen K., Muraoka T., Kitanaka N., Li J., Ahmed R.A.M., Matsumoto K., Nishiuchi T., Tokuda M., Ishida T. // Life Sci. 2007. V. 81. P. 592–599. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2007.06.019

  12. Iida T., Kishimoto Y., Yoshikawa Y., Hayashi N., Okuma K., Tohi M., Yagi K., Matsuo T., Izumori K. // J. Nutr. Sci. Vitaminol. (Tokyo). 2008. V. 54. P. 511–514. https://doi.org/10.3177/jnsv.54.511

  13. Hayashi N., Iida T., Yamada T., Okuma K., Takehara I., Yamamoto T., Yamada K., Tokuda M. // Biosci. Biotechnol. Biochem. 2010. V. 74. P. 510–519. https://doi.org/10.1271/bbb.90707

  14. Hossain M.A., Kitagaki S., Nakano D., Nishiyama A., Funamoto Y., Matsunaga T., Tsukamoto I., Yamaguchi F., Kamitori K., Dong Y., Hirata Y., Murao K., Toyoda Y., Tokuda M. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2011. V. 405. P. 7–12. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2010.12.091

  15. Baek S.H., Park S.J., Lee H.G. // J. Food Sci. 2010. V. 75. P. H49–H53. https://doi.org/10.1111/j.1750-3841.2009.01434.x

  16. Itoh K., Mizuno S., Hama S., Oshima W., Kawamata M., Hossain A., Ishihara Y., Tokuda M. // J. Food Sci. 2015. V. 80. P. H1619–H1626. https://doi.org/10.1111/1750-3841.12908

  17. Chen J., Huang W., Jiang B. // FASEB J. 2017. V. 31. P. 798.1. https://doi.org/10.1096/fasebj.31.1_supplement.798.1

  18. Ochiai M., Onishi K., Yamada T., Iida T., Matsuo T. // Int. J. Food Sci. Nutr. 2014. V. 65. P. 245–250. https://doi.org/10.3109/09637486.2013.845653

  19. Iwasaki Y., Sendo M., Dezaki K., Hira T., Sato T., Nakata M., Goswami C., Aoki R., Arai T., Kumari P., Hayakawa M., Masuda C., Okada T., Hara H., Drucker D.J., Yamada Y., Tokuda M., Yada T. // Nat. Commun. 2018. V. 9. P. 113. https://doi.org/10.1038/s41467-017-02488-y

  20. Matsuo T., Suzuki H., Hashiguchi M., Izumori K. // J. Nutr. Sci. Vitaminol. (Tokyo). 2002. V. 48. P. 77–80. https://doi.org/10.3177/jnsv.48.77

  21. Matsuo T., Tanaka T., Hashiguchi M., Izumori K., Suzuki H. // Asia Pac. J. Clin. Nutr. 2003. V. 12. P. 225–231.

  22. Iida T., Hayashi N., Yamada T., Yoshikawa Y., Miyazato S., Kishimoto Y., Okuma K., Tokuda M., Izumori K. // Metabolism. 2010. V. 59. P. 206–214. https://doi.org/10.1016/j.metabol.2009.07.018

  23. Kimura T., Kanasaki A., Hayashi N., Yamada T., Iida T., Nagata Y., Okuma K. // Nutrition. 2017. V. 43–44. P. 16–20. https://doi.org/10.1016/j.nut.2017.06.007

  24. Hofer S.J., Davinelli S., Bergmann M., Scapagnini G., Madeo F. // Front. Nutr. 2021. V. 8. P. 717343. https://doi.org/10.3389/fnut.2021.717343

  25. Mooradian A.D., Smith M., Tokuda M. // Clin. Nutr. ESPEN. 2017. V. 18. P. 1–8. https://doi.org/10.1016/j.clnesp.2017.01.004

  26. Lê K.A., Robin F., Roger O. // Curr. Opin. Clin. Nutr. Metab. Care. 2016. V. 19. P. 310–315. https://doi.org/10.1097/mco.0000000000000288

  27. Bilik V., Tihlarik K. // Chem. Pap. 1973. V. 28. P. 106–109. https://chempap.org/file_access.php?file=281a106.pdf

  28. McDonald E.J. // Carbohydr. Res. 1967. V. 5. P. 106–108. https://doi.org/10.1016/0008-6215(67)85014-6

  29. Doner L.W. // Carbohydr. Res. 1979. V. 70. P. 209–216. https://doi.org/10.1016/S0008-6215(00)87101-3

  30. Kumar S., Sharma S., Kansal S.K., Elumalai S. // ACS Omega. 2020. V. 5. P. 2406–2418. https://doi.org/10.1021/acsomega.9b03918

  31. Izumori K., Khan A.R., Okaya H., Tsumura T. // Biosci. Biotechnol. Biochem. 1993. V. 57. P. 1037–1039. https://doi.org/10.1271/bbb.57.1037

  32. Itoh H., Okaya H., Khan A.R., Tajima S., Hayakawa S., Izumori K. // Biosci. Biotechnol. Biochem. 1994. V. 58. P. 2168–2171. https://doi.org/10.1271/bbb.58.2168

  33. Kim H.-J., Hyun E.-K., Kim Y.-S., Lee Y.-J., Oh D.-K. // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. P. 981–985. https://doi.org/10.1128/aem.72.2.981-985.2006

  34. Zhang L., Mu W., Jiang B., Zhang T. // Biotechnol. Lett. 2009. V. 31. P. 857–862. https://doi.org/10.1007/s10529-009-9942-3

  35. Uechi K., Takata G., Fukai Y., Yoshihara A., Morimoto K. // Biosci. Biotechnol. Biochem. 2013. V. 77. P. 511–515. https://doi.org/10.1271/bbb.120745

  36. Zhang W., Li H., Zhang T., Jiang B., Zhou L., Mu W. // J. Mol. Catal. B: Enzym. 2015. V. 120. P. 68–74. https://doi.org/10.1016/j.molcatb.2015.05.018

  37. Mu W., Chu F., Xing Q., Yu S., Zhou L., Jiang B. // J. Agric. Food Chem. 2011. V. 59. P. 7785–7792. https://doi.org/10.1021/jf201356q

  38. Li C., Li L., Feng Z., Guan L., Lu F., Qin H.-M. // Food Chem. 2021. V. 357. P. 129746. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129746

  39. Zhu Z., Li C., Liu X., Gao D., Wang X., Tanokura M., Qin H.-M., Lu F. // RSC Adv. 2019. V. 9. P. 2919–2927. https://doi.org/10.1039/c8ra10029b

  40. Chen J., Chen D., Ke M., Ye S., Wang X., Zhang W., Mu W. // Mol. Biotechnol. 2021. V. 63. P. 534–543. https://doi.org/10.1007/s12033-021-00320-z

  41. Patel S.N., Kaushal G., Singh S.P. // Microb. Cell Fact. 2021. V. 20. P. 60. https://doi.org/10.1186/s12934-021-01550-1

  42. Patel S.N., Kaushal G., Singh S.P. // Appl. Environ. Microbiol. 2020. V. 86. P. e02605-19. https://doi.org/10.1128/AEM.02605-19

  43. Zhu Z., Li L., Zhang W., Li C., Mao S., Lu F., Qin H.-M. // Enzyme Microb. Technol. 2021. V. 149. P. 109850. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2021.109850

  44. Mu W., Zhang W., Fang D., Zhou L., Jiang B., Zhang T. // Biotechnol. Lett. 2013. V. 35. P. 1481–1486. https://doi.org/10.1007/s10529-013-1230-6

  45. Park C.-S., Kim T., Hong S.-H., Shin K.-C., Kim K.-R., Oh D.-K. // PLoS One. 2016. V. 11. P. e0160044. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0160044

  46. Tseng W.-C., Chen C.-N., Hsu C.-T., Lee H.-C., Fang H.-Y., Wang M.-J., Wu Y.-H., Fang T.-Y. // Int. J. Biol. Macromol. 2018. V. 112. P. 767–774. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2018.02.036

  47. Yoshihara A., Kozakai T., Shintani T., Matsutani R., Ohtani K., Iida T., Akimitsu K., Izumori K., Gullapalli P.K. // J. Biosci. Bioeng. 2017. V. 123. P. 170–176. https://doi.org/10.1016/j.jbiosc.2016.09.004

  48. Li S., Chen Z., Zhang W., Guang C., Mu W. // Int. J. Biol. Macromol. 2019. V. 138. P. 536–545. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2019.07.112

  49. Jia M., Mu W., Chu F., Zhang X., Jiang B., Zhou L.L., Zhang T. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014. V. 98. P. 717–725. https://doi.org/10.1007/s00253-013-4924-8

  50. Zhang W., Fang D., Xing Q., Zhou L., Jiang B., Mu W. // PLoS One. 2013. V. 8. P. e62987. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0062987

  51. Zhang W., Fang D., Zhang T., Zhou L., Jiang B., Mu W. // J. Agric. Food Chem. 2013. V. 61. P. 11468–11476. https://doi.org/10.1021/jf4035817

  52. Jia D.-X., Sun C.-Y., Jin Y.-T., Liu Z.-Q., Zheng Y.-G., Li M., Wang H.-Y., Chen D.-S. // Enzyme Microb. Technol. 2021. V. 148. P. 109816. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2021.109816

  53. Yang J., Tian C., Zhang T., Ren C., Zhu Y., Zeng Y., Men Y., Sun Y., Ma Y. // Biotechnol. Bioeng. 2019. V. 116. P. 745–756. https://doi.org/10.1002/bit.26909

  54. Mao S., Cheng X., Zhu Z., Chen Y., Li C., Zhu M., Liu X., Lu F., Qin H.-M. // Enzyme Microb. Technol. 2020. V. 132. P. 109441. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2019.109441

  55. Zhu Y., Men Y., Bai W., Li X., Zhang L., Sun Y., Ma Y. // Biotechnol. Lett. 2012. V. 34. P. 1901–1906. https://doi.org/10.1007/s10529-012-0986-4

  56. Oh D.-K., Kim N.-H., Kim H.-J., Park C.-S., Kim S.-W., Ko M., Park B., Jung M., Yoon K.-H. // World J. Microbiol. Biotechnol. 2007. V. 23. P. 559–563. https://doi.org/10.1007/s11274-006-9265-7

  57. Zhu Z., Gao D., Li C., Chen Y., Zhu M., Liu X., Tanokura M., Qin H.-M., Lu F. // Microb. Cell Fact. 2019. V. 18. P. 59. https://doi.org/10.1186/s12934-019-1107-z

  58. Zhang W., Zhang T., Jiang B., Mu W. // J. Sci. Food Agric. 2016. V. 96. P. 49–56. https://doi.org/10.1002/jsfa.7187

  59. Patel S.N., Sharma M., Lata K., Singh U., Kumar V., Sangwan R.S., Singh S.P. // Bioresour. Technol. 2016. V. 216. P. 121–127. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2016.05.053

  60. Chan H.-C., Zhu Y., Hu Y., Ko T.-P., Huang C.-H., Ren F., Chen C.-C., Ma Y., Guo R.-T., Sun Y. // Protein Cell. 2012. V. 3. P. 123–131. https://doi.org/10.1007/s13238-012-2026-5

  61. Van Overtveldt S., Verhaeghe T., Joosten H.-J., van den Bergh T., Beerens K., Desmet T. // Biotechnol. Adv. 2015. V. 33. P. 1814–1828. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2015.10.010

  62. Uechi K., Sakuraba H., Yoshihara A., Morimoto K., Takata G. // Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2013. V. 69. P. 2330–2339. https://doi.org/10.1107/s0907444913021665

  63. Yoshida H., Yamada M., Nishitani T., Takada G., Izumori K., Kamitori S. // J. Mol. Biol. 2007. V. 374. P. 443–453. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2007.09.033

  64. Kim K., Kim H.-J., Oh D.-K., Cha S.-S., Rhee S. // J. Mol. Biol. 2006. V. 361. P. 920–931. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2006.06.069

  65. Qi Z., Zhu Z., Wang J., Li S., Guo Q., Xu P., Lu F., Qin H.-M. // Microb. Cell Fact. 2017. V. 16. P. 193. https://doi.org/10.1186/s12934-017-0808-4

  66. Yoshida H., Yoshihara A., Gullapalli P.K., Ohtani K., Akimitsu K., Izumori K., Kamitori S. // Acta Crystallogr. F Struct. Biol. Commun. 2018. V. 74. P. 669–676. https://doi.org/10.1107/s2053230x18011706

  67. Carrell H.L., Glusker J.P., Burger V., Manfre F., Tritsch D., Biellmann J.F. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1989. V. 86. P. 4440–4444. https://doi.org/10.1073/pnas.86.12.4440

  68. Carrell H.L., Hoier H., Glusker J.P. // Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 1994. V. 50. P. 113–123. https://doi.org/10.1107/s0907444993009345

  69. Collyer C.A., Henrick K., Blow D.M. // J. Mol. Biol. 1990. V. 212. P. 211–235. https://doi.org/10.1016/0022-2836(90)90316-e

  70. Whitlow M., Howard A.J., Finzel B.C., Poulos T.L., Winborne E., Gilliland G.L. // Proteins. 1991. V. 9. P. 153–173. https://doi.org/10.1002/prot.340090302

  71. Fenn T.D., Ringe D., Petsko G.A. // Biochemistry. 2004. V. 43. P. 6464–6474. https://doi.org/10.1021/bi049812o

  72. Kovalevsky A.Y., Hanson L., Fisher S.Z., Mustyakimov M., Mason S.A., Forsyth V.T., Blakeley M.P., Keen D.A., Wagner T., Carrell H.L., Katz A.K., Glusker J.P., Langan P. // Structure. 2010. V. 18. P. 688–699. https://doi.org/10.1016/j.str.2010.03.011

  73. Yoshida H., Yamaji M., Ishii T., Izumori K., Kamitori S. // FEBS J. 2010. V. 277. P. 1045–1057. https://doi.org/10.1111/j.1742-4658.2009.07548.x

  74. Yoshida H., Yoshihara A., Teraoka M., Terami Y., Takata G., Izumori K., Kamitori S. // FEBS J. 2014. V. 281. P. 3150–3164. https://doi.org/10.1111/febs.12850

  75. Yoshida H., Yoshihara A., Teraoka M., Yamashita S., Izumori K., Kamitori S. // FEBS Open Bio. 2012. V. 3. P. 35–40. https://doi.org/10.1016/j.fob.2012.11.008

  76. Munshi P., Snell E.H., van der Woerd M.J., Judge R.A., Myles D.A.A., Ren Z., Meilleur F. // Acta Cryst. D Biol. Crystallogr. 2014. V. 70. P. 414–420. https://doi.org/10.1107/s1399004713029684

  77. Langan P., Sangha A.K., Wymore T., Parks J.M., Yang Z.K., Hanson B.L., Fisher Z., Mason S.A., Blakeley M.P., Forsyth V.T., Glusker J.P., Carrell H.L., Smith J.C., Keen D.A., Graham D.E., Kovalevsky A. // Structure. 2014. V. 22. P. 1287–1300. https://doi.org/10.1016/j.str.2014.07.002

  78. Terami Y., Yoshida H., Uechi K., Morimoto K., Takata G., Kamitori S. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015. V. 99. P. 6303–6313. https://doi.org/10.1007/s00253-015-6417-4

  79. Yoshida H., Yamada M., Nishitani T., Takada G., Izumori K., Kamitori S. // Acta Crystallogr. Sect. F Struct. Biol. Cryst. Commun. 2007. V. 63. P. 123–125. https://doi.org/10.1107/s1744309107001169

  80. Yoshida H., Yoshihara A., Ishii T., Izumori K., Kamitori S. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2016. V. 100. P. 10403–10415. https://doi.org/10.1007/s00253-016-7673-7

  81. Okada G., Hehre E.J. // J. Biol. Chem. 1974. V. 249. P. 126–135. https://doi.org/10.1016/S0021-9258(19)43100-1

  82. Bosshart A., Panke S., Bechtold M. // Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2013. V. 52. P. 9673–9676. https://doi.org/10.1002/anie.201304141

  83. Bosshart A., Hee C.S., Bechtold M., Schirmer T., Panke S. // Chembiochem. 2015. V. 16. P. 592–601. https://doi.org/10.1002/cbic.201402620

  84. Zhang W., Zhang Y., Huang J., Chen Z., Zhang T., Guang C., Mu W. // J. Agric. Food Chem. 2018. V. 66. P. 5593–5601. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.8b01200

  85. Zhang W., Jia M., Yu S., Zhang T., Zhou L., Jiang B., Mu W. // J. Agric. Food Chem. 2016. V. 64. P. 3386–3393. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.6b01058

  86. Choi J.-G., Ju Y.-H., Yeom S.-J., Oh D.-K. // Appl. Environ. Microbiol. 2011. V. 77. P. 7316–7320. https://doi.org/10.1128/aem.05566-11

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биоорганическая химия

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал