1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биоорганическая химия
  4. T. 49, № 4, 2023

Биоорганическая химия, 2023, T. 49, № 4, стр. 360-368

Роль RIG-I-подобных рецепторов в активации врожденного иммунитета при туберкулезе

Ю. В. Скворцова 1, *, О. С. Быченко 1, Т. Л. Ажикина 1

1 ФГБУН “Институт биоорганической химии им. акад. М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова” РАН
117997 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 16/10, Россия

* E-mail: ju.skvortsova@gmail.com

Поступила в редакцию 19.12.2022
После доработки 24.12.2022
Принята к публикации 25.12.2022

Аннотация

Несмотря на усилия по разработке стратегий борьбы с туберкулезом, это заболевание по-прежнему уносит более миллиона жизней ежегодно. Развитие туберкулезной инфекции можно рассматривать как нарушение баланса между иммунным ответом организма-хозяина и ростом бактерий Mycobacterium tuberculosis. Чтобы успешно закрепиться в инфицированном организме, M. tuberculosis должна преодолеть механизмы врожденного иммунитета, в том числе те, которые нацелены на распознавание чужеродных нуклеиновых кислот. RIG-I-подобные рецепторы (RLR) – система внутриклеточных рецепторов – сенсоров чужеродной РНК, которая участвует в распознавании вирусов и бактериальных патогенов. Рецепторы RIG-I, MDA5 и LGP2 взаимодействуют напрямую с РНК в клеточной цитоплазме и запускают каскад взаимодействий, приводящий к синтезу интерферонов I типа и провоспалительных цитокинов. На сегодняшний день доказано, что активация RLR при туберкулезной инфекции – важнейшая составляющая врожденного иммунитета. Продемонстрирована их несомненная роль в активации интерферонов I типа, которая, однако, может носить не только защитный, но и негативный для иммунной системы характер. В обзоре рассматриваются последние данные о функционировании RLR при туберкулезе на примере модельных организмов и человека.

Ключевые слова: Mycobacterium tuberculosis, туберкулез, врожденный иммунитет, RIG-I-подобные рецепторы (RLR), IFN I типа

Список литературы

  1. Yamashiro L.H., Oliveira S.C., Báfica A. // Microbes Infect. 2014. V. 16. P. 991–997. https://doi.org/10.1016/j.micinf.2014.09.006

  2. Batool M., Kim M.S., Choi S. // Med. Res. Rev. 2022. V. 42. P. 399–425. https://doi.org/10.1002/med.21845

  3. Chattopadhyay S., Sen G.C. // J. Interferon Cytokine Res. 2014. V. 34. P. 427– 436. https://doi.org/10.1089/jir.2014.0034

  4. Liu H.M. // IUBMB Life. 2021. V. 74. P. 180–189. https://doi.org/10.1002/iub.2551

  5. Meylan E., Tschopp J., Karin M. // Nature. 2006. V. 442. P. 39–44. https://doi.org/10.1038/nature04946

  6. Martínez I., Oliveros J.C., Cuesta I., de la Barrera J., Ausina V., Casals C., de Lorenzo A., García E., García-Fojeda B., Garmendia J. // Front. Microbiol. 2017. V. 8. P. 276. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00276

  7. Platnich J.M., Muruve D.A. // Arch. Biochem. Biophys. 2019. V. 670. P. 4–14. https://doi.org/10.1016/j.abb.2019.02.008

  8. Semple S.L., Vo N.T., Poynter S.J., Li M., Heath D.D., DeWitte-Orr S.J., Dixon B. // Dev. Comp. Immunol. 2018. V. 89. P. 93–101. https://doi.org/10.1016/j.dci.2018.08.010

  9. Mehrbod P., Ande S.R., Alizadeh J., Rahimizadeh S., Shariati A., Malek H., Hashemi M., Glover K.K., Sher A.A., Coombs K.M. // Virulence. 2019. V. 10. P. 376–413. https://doi.org/10.1080/21505594.2019.1605803

  10. Bruns A.M., Pollpeter D., Hadizadeh N., Myong S., Marko J.F., Horvath C.M. // J. Biol. Chem. 2013. V. 288. P. 938–946. https://doi.org/10.1074/jbc.M112.424416

  11. Kato H., Takeuchi O., Sato S., Yoneyama M., Yamamoto M., Matsui K., Uematsu S., Jung A., Kawai T., Ishii K.J., Yamaguchi O., Otsu K., Tsujimura T., Koh C.S., Reis e Sousa C., Matsuura Y., Fujita T., Akira S. // Nature. 2006. V. 441. P. 101–105. https://doi.org/nature04734

  12. Loo Y.M., Fornek J., Crochet N., Bajwa G., Perwitasari O., Martinez-Sobrido L., Akira S., Gill M.A., Garcia-Sastre A., Katze M.G., Gale M., Jr. // J. Virol. 2008. V. 82. P. 335–345. https://doi.org/JVI.01080-07

  13. Goubau D., Schlee M., Deddouche S., Pruijssers A.J., Zillinger T., Goldeck M., Schuberth C., Van der Veen A.G., Fujimura T., Rehwinkel J., Iskarpatyoti J.A., Barchet W., Ludwig J., Dermody T.S., Hartmann G., Reis e Sousa C. // Nature. 2014. V. 514. P. 372–375. https://doi.org/10.1038/nature13590

  14. Kowalinski E., Lunardi T., McCarthy A.A., Louber J., Brunel J., Grigorov B., Gerlier D., Cusack S. // Cell. 2011. V. 147. P. 423–435. https://doi.org/10.1016/j.cell.2011.09.039

  15. Chiu Y.H., Macmillan J.B., Chen Z.J. // Cell. 2009. V. 138. P. 576–591. https://doi.org/10.1016/j.cell.2009.06.015

  16. Malathi K., Dong B., Gale M., Jr., Silverman R.H. // Nature. 2007. V. 448. P. 816–819. https://doi.org/nature06042

  17. Schlee M. // Immunobiology. 2013. V. 218. P. 1322–1335. https://doi.org/10.1016/j.imbio.2013.06.007

  18. Zust R., Cervantes-Barragan L., Habjan M., Maier R., Neuman B.W., Ziebuhr J., Szretter K.J., Baker S.C., Barchet W., Diamond M.S., Siddell S.G., Ludewig B., Thiel V. // Nat. Immunol. 2011. V. 12. P. 137–143. https://doi.org/10.1038/ni.1979

  19. Linehan M.M., Dickey T.H., Molinari E.S., Fitzgerald M.E., Potapova O., Iwasaki A., Pyle A.M. // Sci. Adv. 2018. V. 4. P. e1701854. https://doi.org//10.1126/sciadv.1701854

  20. Ren X., Linehan M.M., Iwasaki A., Pyle A.M. // Cell Rep. 2019. V. 26. P. 2019–2027. https://doi.org/10.1016/j.celreP.2019.01.107

  21. Peisley A., Wu B., Yao H., Walz T., Hur S. // Mol. Cell. 2013. V. 51. P. 573–583. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2013.07.024

  22. Peisley A., Wu B., Xu H., Chen Z.J., Hur S. // Nature. 2014. V. 509. P. 110–114. https://doi.org/10.1038/nature13140

  23. Pichlmair A., Schulz O., Tan C.P., Rehwinkel J., Kato H., Takeuchi O., Akira S., Way M., Schiavo G., Reis e Sousa C. // J. Virol. 2009. V. 83. P. 10761–10769. https://doi.org/10.1128/JVI.00770-09

  24. Kato H., Takeuchi O., Mikamo-Satoh E., Hirai R., Kawai T., Matsushita K., Hiiragi A., Dermody T.S., Fujita T., Akira S. // J. Exp. Med. 2008. V. 205. P. 1601–1610. https://doi.org/10.1084/jem.20080091

  25. Berke I.C., Modis Y. // EMBO J. 2012. V. 31. P. 1714–1726. https://doi.org/10.1038/emboj.2012.19

  26. Peisley A., Lin C., Wu B., Orme-Johnson M., Liu M., Walz T., Hur S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. P. 21010–21015. https://doi.org/10.1073/pnas.1113651108

  27. Wu B., Peisley A., Richards C., Yao H., Zeng X., Lin C., Chu F., Walz T., Hur S. // Cell. 2013. V. 152. P. 276–289. https://doi.org/10.1016/j.cell.2012.11.048

  28. Huang Y.H., Liu X.Y., Du X.X., Jiang Z.F., Su X.D. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2012. V. 19. P. 728–730. https://doi.org/10.1038/nsmb.2333

  29. Manivannan P., Siddiqui M.A., Malathi K. // J. Virol. 2020. V. 94. P. e00205-20. https://doi.org/10.1128/JVI.00205-20

  30. Luthra P., Sun D., Silverman R.H., He B. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. P. 2118–2123. https://doi.org/10.1073/pnas.1012409108

  31. Chiang J.J., Davis M.E., Gack M.U. // Cytokine Growth Factor Rev. 2014. V. 25. P. 491–505. https://doi.org/10.1016/j.cytogfr.2014.06.005

  32. Hou F., Sun L., Zheng H., Skaug B., Jiang Q.X., Chen Z.J. // Cell. 2011. V. 146. P. 448–461. https://doi.org/10.1016/j.cell.2011.06.041

  33. Liu Y., Olagnier D., Lin R. // Front. Immunol. 2016. V. 7. P. 662. https://doi.org/10.3389/fimmu.2016.00662

  34. Panne D. // Curr. Opin. Struct. Biol. 2008. V. 18. P. 236–242. https://doi.org/10.1016/j.sbi.2007.12.002

  35. Monroe K.M., McWhirter S.M., Vance R.E. // PLoS Pathog. 2009. V. 5. P. e1000665. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000665

  36. Abdullah Z., Schlee M., Roth S., Mraheil M.A., Barchet W., Bottcher J., Hain T., Geiger S., Hayakawa Y., Fritz J.H., Civril F., Hopfner K.P., Kurts C., Ruland J., Hartmann G., Chakraborty T., Knolle P.A. // EMBO J. 2012. V. 31. P. 4153–4164. https://doi.org/10.1038/emboj.2012.274

  37. Rad R., Ballhorn W., Voland P., Eisenacher K., Mages J., Rad L., Ferstl R., Lang R., Wagner H., Schmid R.M., Bauer S., Prinz C., Kirschning C.J., Krug A. // Gastroenterology. 2009. V. 136. P. 2247–2257. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2009.02.066

  38. Manzanillo P.S., Shiloh M.U., Portnoy D.A., Cox J.S. // Cell Host Microbe. 2012. V. 11. P. 469–480. https://doi.org/10.1016/j.chom.2012.03.007

  39. Andreu N., Phelan J., de Sessions P.F., Cliff J.M., Clark T.G., Hibberd M.L. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 42225. https://doi.org/10.1038/srep42225

  40. Ranjbar S., Haridas V., Nambu A., Jasenosky L.D., Sadhukhan S., Ebert T.S., Hornung V., Cassell G.H., Falvo J.V., Goldfeld A.E. // iScience. 2019. V. 22. P. 299–313. https://doi.org/10.1016/j.isci.2019.11.001

  41. Ivashkiv L.B., Donlin L.T. // Nat. Rev. Immunol. 2014. V. 14. P. 36–49. https://doi.org/10.1038/nri3581

  42. Hertzog P.J., Williams B.R. // Cytokine Growth Factor Rev. 2013. V. 24. P. 217–225. https://doi.org/10.1016/j.cytogfr.2013.04.002

  43. Crouse J., Kalinke U., Oxenius A. // Nat. Rev. Immunol. 2015. V. 15. P. 231–242. https://doi.org/10.1038/nri3806

  44. Qiu H., Fan Y., Joyee A.G., Wang S., Han X., Bai H., Jiao L., Van Rooijen N., Yang X. // J. Immunol. 2008. V. 181. P. 2092–2102. https://doi.org/10.4049/jimmunol.181.3.2092

  45. Auerbuch V., Brockstedt D.G., Meyer-Morse N., O’Riordan M., Portnoy D.A. // J. Exp. Med. 2004. V. 200. P. 527–533. https://doi.org/10.1084/jem.20040976

  46. Opitz B., Vinzing M., van Laak V., Schmeck B., Heine G., Gunther S., Preissner R., Slevogt H., N’Guessan P.D., Eitel J., Goldmann T., Flieger A., Suttorp N., Hippenstiel S. // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. P. 36173–36179. https://doi.org/10.1074/jbc.M604638200

  47. Robinson N., McComb S., Mulligan R., Dudani R., Krishnan L., Sad S. // Nat. Immunol. 2012. V. 13. P. 954–962. https://doi.org/10.1038/ni.2397

  48. Kaufmann S.H., Dorhoi A. // Curr. Opin. Immunol. 2013. V. 25. P. 441–449. https://doi.org/10.1016/j.coi.2013.05.005

  49. Moreira-Teixeira L., Mayer-Barber K., Sher A., O’Garra A. // J. Exp. Med. 2018. V. 215. P. 1273–1285. https://doi.org/10.1084/jem.20180325

  50. Manca C., Tsenova L., Freeman S., Barczak A.K., Tovey M., Murray P.J., Barry C., Kaplan G. // J. Interferon Cytokine Res. 2005. V. 25. P. 694–701. https://doi.org/10.1089/jir.2005.25.694

  51. Mayer-Barber K.D., Andrade B.B., Oland S.D., Amaral E.P., Barber D.L., Gonzales J., Derrick S.C., Shi R., Kumar N.P., Wei W., Yuan X., Zhang G., Cai Y., Babu S., Catalfamo M., Salazar A.M., Via L.E., Barry C.E., 3rd, Sher A. // Nature. 2014. V. 511. P. 99–103. https://doi.org/10.1038/nature13489

  52. Robinson C.M., Jung J.Y., Nau G.J. // Cytokine. 2012. V. 60. P. 233–241. https://doi.org/10.1016/j.cyto.2012.06.012

  53. Stanley S.A., Johndrow J.E., Manzanillo P., Cox J.S. // J. Immunol. 2007. V. 178. P. 3143–3152. https://doi.org/10.4049/jimmunol.178.5.3143

  54. Teles R.M., Graeber T.G., Krutzik S.R., Montoya D., Schenk M., Lee D.J., Komisopoulou E., Kelly-Scumpia K., Chun R., Iyer S.S., Sarno E.N., Rea T.H., Hewison M., Adams J.S., Popper S.J., Relman D.A., Stenger S., Bloom B.R., Cheng G., Modlin R.L. // Science. 2013. V. 339. P. 1448–1453. https://doi.org/10.1126/science.1233665

  55. Dorhoi A., Yeremeev V., Nouailles G., Weiner J., 3rd, Jorg S., Heinemann E., Oberbeck-Muller D., Knaul J.K., Vogelzang A., Reece S.T., Hahnke K., Mollenkopf H.J., Brinkmann V., Kaufmann S.H. // Eur. J. Immunol. 2014. V. 44. P. 2380–2393. https://doi.org/10.1002/eji.201344219

  56. Moreira-Teixeira L., Stimpson P.J., Stavropoulos E., Hadebe S., Chakravarty P., Ioannou M., Aramburu I.V., Herbert E., Priestnall S.L., Suarez-Bonnet A., Sousa J., Fonseca K.L., Wang Q., Vashakidze S., Rodriguez-Martinez P., Vilaplana C., Saraiva M., Papayannopoulos V., O’Garra A. // Nat. Commun. 2020. V. 11. P. 5566. https://doi.org/10.1038/s41467-020-19412-6

  57. Wiens K.E., Ernst J.D. // PLoS Pathog. 2016. V. 12. P. e1005809. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1005809

  58. Manca C., Tsenova L., Bergtold A., Freeman S., Tovey M., Musser J.M., Barry C.E., 3rd, Freedman V.H., Kaplan G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001. V. 98. P. 5752–5757. https://doi.org/10.1073/pnas.091096998

  59. Berry M.P., Graham C.M., McNab F.W., Xu Z., Bloch S.A., Oni T., Wilkinson K.A., Banchereau R., Skinner J., Wilkinson R.J., Quinn C., Blankenship D., Dhawan R., Cush J.J., Mejias A., Ramilo O., Kon O.M., Pascual V., Banchereau J., Chaussabel D., O’Garra A. // Nature. 2010. V. 466. P. 973–977. https://doi.org/10.1038/nature09247

  60. Zak D.E., Penn-Nicholson A., Scriba T.J., Thompson E., Suliman S., Amon L.M., Mahomed H., Erasmus M., Whatney W., Hussey G.D., Abrahams D., Kafaar F., Hawkridge T., Verver S., Hughes E.J., Ota M., Sutherland J., Howe R., Dockrell H.M., Boom W.H., Thiel B., Ottenhoff T.H.M., Mayanja-Kizza H., Crampin A.C., Downing K., Hatherill M., Valvo J., Shankar S., Parida S.K., Kaufmann S.H.E., Walzl G., Aderem A., Hanekom W.A. // Lancet. 2016. V. 387. P. 2312–2322. https://doi.org/S0140-6736(15)01316-1

  61. Scriba T.J., Fiore-Gartland A., Penn-Nicholson A., Mulenga H., Kimbung Mbandi S., Borate B., Mendelsohn S.C., Hadley K., Hikuam C., Kaskar M., Musvosvi M., Bilek N., Self S., Sumner T., White R.G., Erasmus M., Jaxa L., Raphela R., Innes C., Brumskine W., Hiemstra A., Malherbe S.T., Hassan-Moosa R., Tameris M., Walzl G., Naidoo K., Churchyard G., Hatherill M. // Lancet Infect. Dis. 2021. V. 21. P. 354–365. https://doi.org/10.1016/S1473-3099(20)30914-2

  62. Zarogoulidis P., Kioumis I., Papanas N., Manika K., Kontakiotis T., Papagianis A., Zarogoulidis K. // J. Chemother. 2012. V. 24. P. 173–177. https://doi.org/10.1179/1973947812Y.0000000005

  63. Zhang L., Jiang X., Pfau D., Ling Y., Nathan C.F. // J. Exp. Med. 2021. V. 218. P. e20200887. https://doi.org/10.1084/jem.20200887

  64. Ranjbar S., Haridas V., Jasenosky L.D., Falvo J.V., Goldfeld A.E. // Cell Rep. 2015. V. 13. P. 874–883. https://doi.org/10.1016/j.celreP.2015.09.048

  65. Obregon-Henao A., Duque-Correa M.A., Rojas M., Garcia L.F., Brennan P.J., Ortiz B.L., Belisle J.T. // PLoS One. 2012. V. 7. P. e29970. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029970

  66. Singh P.P., Li L., Schorey J.S. // Traffic. 2015. V. 16. P. 555–571. https://doi.org/10.1111/tra.12278

  67. Cheng Y., Schorey J.S. // J. Exp. Med. 2018. V. 215. P. 2919–2935. https://doi.org/10.1084/jem.20180508

  68. Sullivan J.T., Young E.F., McCann J.R., Braunstein M. // Infect. Immun. 2012. V. 80. P. 996–1006. https://doi.org/10.1128/IAI.05987-11

  69. Miller B.K., Zulauf K.E., Braunstein M. // Microbiol. Spectr. 2017. V. 5. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.TBTB2-0013-2016

  70. Cheng Y., Schorey J.S. // EMBO Rep. 2019. V. 20. P. e46613. https://doi.org/10.15252/embr.201846613

  71. O’Connell R.M., Saha S.K., Vaidya S.A., Bruhn K.W., Miranda G.A., Zarnegar B., Perry A.K., Nguyen B.O., Lane T.F., Taniguchi T., Miller J.F., Cheng G. // J. Exp. Med. 2004. V. 200. P. 437–445. https://doi.org/10.1084/jem.20040712

  72. Vdovikova S., Luhr M., Szalai P., Nygard Skalman L., Francis M.K., Lundmark R., Engedal N., Johansson J., Wai S.N. // Front. Cell Infect. Microbiol. 2017. V. 7. P. 154. https://doi.org/10.3389/fcimb.2017.00154

  73. Frantz R., Teubner L., Schultze T., La Pietra L., Muller C., Gwozdzinski K., Pillich H., Hain T., Weber-Gerlach M., Panagiotidis G.D., Mostafa A., Weber F., Rohde M., Pleschka S., Chakraborty T., Abu Mraheil M. // mBio. 2019. V. 10. P. e01223-19. https://doi.org/10.1128/mBio.01223-19

  74. Harding E. // Lancet Respir Med. 2020. V. 8. P. 19. https://doi.org/S2213-2600(19)30418-7

  75. Burkert S., Schumann R.R. // Vaccines (Basel). 2020. V. 8. P. 67. https://doi.org/10.3390/vaccines8010067

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биоорганическая химия

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал