1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микробиология
  4. T. 92, № 5, 2023

Микробиология, 2023, T. 92, № 5, стр. 477-489

Образование метана в пресном озере умеренного пояса в период интенсивного цветения цианобактерий

А. Ю. Каллистова a, *, А. И. Косякова a, И. И. Русанов a, В. В. Кадников a, А. В. Белецкий a, Д. Д. Коваль a, С. К. Юсупов a, И. Зеккер b, Н. В. Пименов a

a ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

b Университет Тарту
50411 Тарту, Эстония

* E-mail: kallistoanna@mail.ru

Поступила в редакцию 15.05.2023
После доработки 18.05.2023
Принята к публикации 22.05.2023

Аннотация

Сезонное цветение цианобактерий оказывает негативное влияние на пресноводные экосистемы. Участие цианобактерий в образовании метана и их взаимоотношения с метаногенными археями к настоящему времени изучены недостаточно. Целью работы было выявление особенностей процесса метаногенеза в водной толще и осадках центральной части пресного оз. Сенеж (Московская область) в период активного цветения цианобактерий. В работе использовали аналитические, радиоизотопные, микроскопические, молекулярно-биологические и инкубационные методы. Выявлено защелачивание и перенасыщение кислородом водного слоя 0‒2 м за счет интенсивного фотосинтеза. В придонной воде (4 м) условия были рН-нейтральные и гипоксидные; осадки были восстановленные. Метан детектировался по всему профилю водной толщи: его концентрация в поверхностном водном слое была на порядок ниже, чем в придонной воде и на 4 порядка ниже, чем в осадках. В фотической зоне доминировали цианобактерии вида Microcystis aeruginosa (до 30% от общего количества фрагментов гена 16S рРНК). Также детектированы последовательности цианобактерий и пресноводных представителей клады SAR11, которые потенциально могут участвовать в аэробном метаногенезе при разложении метилфосфонатов (MPn). В перенасыщенных кислородом водах выявлены последовательности гидрогенотрофных метаногенов рода Methanoregula, которые потенциально могут осуществлять метаногенез в кооперации с цианобактериями. В восстановленных осадках преобладали гидрогенотрофный и ацетокластический пути метаногенеза. Детектированы последовательности метаногенов порядков Methanomicrobiales, Methanobacteriales, Methanosarciniales и Methanomassiliicoccales. Цветение цианобактерий способствовало процессу метаногенеза как в фотической зоне оз. Сенеж за счет разложения MPn и ассоциированного с цианобактериальными агрегатами анаэробного метаногенеза, так и в придонной воде и осадках за счет создания дефицита кислорода и избытка субстратов при осаждении и разложении цианобактериальной биомассы.

Ключевые слова: пресные озера, цветение цианобактерий, Microcystis, метаногенез, разложение метилфосфоната, Methanoregula

Список литературы

  1. Каллистова А.Ю., Кадников В.В., Саввичев А.С., Русанов И.И., Дворников Ю.А., Лейбман М.О., Хомутов А.В., Равин Н.В., Пименов Н.В. Сравнительное исследование путей метаногенеза в осадках термокарстовых и полигенетических ямальских озер // Микробиология. 2021. Т. 90. С. 236‒242.

  2. Kallistova A.Yu., Kadnikov V.V., Savvichev A.S., Rusanov I.I., Dvornikov Yu.A., Leibman M.O., Khomutov A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Comparative study of methanogenic pathways in the sediments of thermokarst and polygenetic Yamal lakes // Microbiology (Moscow). 2021. V. 90. P. 261–267.

  3. Намсараев З.Б. Использование коэффициентов поглощения для расчета концентрации хлорофиллов и бактериохлорофиллов // Микробиология. 2009. Т. 78. С. 836‒839.

  4. Namsaraev Z.B. Application of extinction coefficients for quantification of chlorophylls and bacteriochlorophylls // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 794–797.

  5. Самылина О.С., Меркель А.Ю., Пименов Н.В. Суточная динамика метана в цианобактериальном сообществе содового озера Горчина 1 (Кулундинская степь, Алтайский край) // Микробиология. 2023. Т. 92. С. 233–239.

  6. Samylina O.S., Merkel A.Y., Pimenov N.V. Diurnal methane dynamics in the cyanobacterial community of soda Lake Bitter 1 (Kulunda Steppe, Altai Krai) // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 293–299.

  7. Asada Y., Kawamura S. Hydrogen evolution by Microcystis aeruginosa in darkness // Agric. Biol. Chem. 1984. V. 48. P. 2595‒2596.

  8. Asada Y., Miyake M., Koike Y., Aoyama K., Uemura I., Miyake J. Hydrogenase-mediated hydrogen metabolism in a non-nitrogen-fixing cyanobacterium, Microcystis aeruginosa // BioHydrogen / Eds. Zaborsky O.R., Benemann J.R., Matsunaga T., Miyake J., San Pietro A. Boston: Springer, 1998. P. 173‒179. https://doi.org/10.1007/978-0-585-35132-2_23

  9. Berg A., Lindblad P., Svensson B.H. Cyanobacteria as a source of hydrogen for methane formation // World J. Microbiol. Biotechnol. 2014. V. 30. P. 539‒545.

  10. Bižic M., Grossart H.-P., Ionescu D. Methane Paradox // eLS / Chichester: John Wiley & Sons, Ltd., 2020. P. 1‒11. https://doi.org/10.1002/9780470015902.a0028892

  11. Borrel G., Jézéquel D., Biderre-Petit C., Morel-Desrosiers N., Morel J.P., Peyret P., Fonty G., Lehours A.C. Production and consumption of methane in freshwater lake ecosystems // Res. Microbiol. 2011. V. 162. P. 832−847.

  12. Carini P., White A.E., Campbell E.O., Giovannoni S.J. Methane production by phosphate-starved SAR11 chemoheterotrophic marine bacteria // Nat. Commun. 2014. V. 5. Art. 4346. https://doi.org/10.1038/ncomms5346

  13. Diaz R.J., Rosenberg R. Spreading dead zones and consequences for marine ecosystems // Science. 2008. V. 321. P. 926−929.

  14. Edgar R.C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST // Bioinformatics. 2010. V. 26. P. 2460‒2461.

  15. Frey B., Rime T., Phillips M., Stierli B., Hajdas I., Widmer F., Hartmann M. Microbial diversity in European alpine permafrost and active layers // FEMS Microbiol. Ecol. 2016. V. 92. Art. fiw018. https://doi.org/10.1093/femsec/fiw018

  16. Henson M.W., Lanclos V.C., Faircloth B.C., Thrash J.C. Cultivation and genomics of the first freshwater SAR11 (LD12) isolate // ISME J. 2018. V. 12. P. 1846‒1860.

  17. Huisman J., Codd G.A., Paerl H.W., Ibelings B.W., Verspagen J.M.H., Visser P.M. Cyanobacterial blooms // Nat. Rev. Microbiol. 2018. V. 16. P. 471–483.

  18. Kallistova A., Kadnikov V., Rusanov I., Kokryatskaya N., Beletsky A., Mardanov A., Savvichev A., Ravin N., Pimenov N. Microbial communities involved in aerobic and anaerobic methane cycling in a meromictic ferruginous subarctic lake // Aquat. Microbial Ecol. 2018. V. 82. P. 1‒18.

  19. Kallistova A.Yu., Koval D.D., Kadnikov V.V., Toshchakov S.V., Yusupov S.K., Izotova A.O., Vinogradova E.N., Zekker I., Pimenov N.V. Methane cycle in a littoral site of a temperate freshwater lake // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 153–170.

  20. Li C., Hambright K.D., Bowen H.G., Trammell M.A., Grossart H.P., Burford M.A., Hamilton D.P., Jiang H., Latour D., Meyer E.I., Padisák J., Zamor R.M., Krumholz L.R. Global co-occurrence of methanogenic archaea and methanotrophic bacteria in Microcystis aggregates // Environ. Microbiol. 2021. V. 23. P. 6503‒6519.

  21. Lyautey E., Billard E., Tissot N., Jacquet S., Domaizon I. Seasonal dynamics of abundance, structure, and diversity of methanogens and methanotrophs in lake sediments // Microb. Ecol. 2021. V. 82. P. 559−571.

  22. Lyu Z., Lu Y. Metabolic shift at the class level sheds light on adaptation of methanogens to oxidative environments // ISME J. 2018. V. 12. P. 411−423.

  23. Magoč T., Salzberg S.L. FLASH: fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies // Bioinformatics. 2011. V. 27. P. 2957‒2963.

  24. McAuliffe C.C. GC determination of solutes by multiple phase equilibration // Chem. Technol. 1971. V. 1. P. 46−51.

  25. Peura S., Sinclair L., Bertilsson S., Eiler A. Metagenomic insights into strategies of aerobic and anaerobic carbon and nitrogen transformation in boreal lakes // Sci. Rep. 2015. V. 5. Art. 12102. https://doi.org/10.1038/srep12102

  26. Rashid N., Song W., Park J., Jin H.-F., Lee K. Characteristics of hydrogen production by immobilized cyanobacterium Microcystis aeruginosa through cycles of photosynthesis and anaerobic incubation // Ind. Eng. Chem. 2009. V. 15. P. 498‒503.

  27. Reinl K.L., Harris T.D., North R.L., Almela P., Berger S.A., Bizic M., Burnet S.H., Grossart H.-P., Ibelings B.W., J-akobsson E., Knoll L.B., Lafrancois B.M., McElarney Y., Morales-Williams A.M., Obertegger U., Ogashawara I., Paule-Mercado M.C., Peierls B.L., Rusak J.A., Sarkar S., Sharma S., Trout-Haney J.V., Urrutia-Cordero P., Venkiteswaran J.J., Wain D.J., Warner K., Weyhenmeyer G.A., Yokota K. Blooms also like it cold // Limnol. Oceanogr. Lett. 2023. https://doi.org/10.1002/lol2.10316

  28. Rissanen A.J., Karvinen A., Nykänen H., Peura S., Tiirola M., Mäki A., Kankaala P. Effects of alternative electron acceptors on the activity and community structure of methane-producing and consuming microbes in the sediments of two shallow boreal lakes // FEMS Microbiol. Ecol. 2017. V. 93. Art. fix078. https://doi.org/10.1093/femsec/fix078

  29. Rognes T., Flouri T., Nichols B., Quince C., Mahé F. VSEARCH: a versatile open source tool for metagenomics // PeerJ. 2016. V. 4. Art. e2584. https://doi.org/10.7717/peerj.2584

  30. Smucker N.J., Beaulieu J.J., Nietch C.T., Young J.L. Increasingly severe cyanobacterial blooms and deep water hypoxia coincide with warming water temperatures in reservoirs // Glob. Change Biol. 2021. V. 27. P. 2507‒2519.

  31. Sorokin Y.I., Kadota H. Techniques for the assessment of microbial production and decomposition in fresh waters // IBP Handbook 23 / Oxford and London: Blackwell Scientific Publ., 1972. 112 p.

  32. Stal L.J. Nitrogen fixation in cyanobacteria // eLS / Chichester: John Wiley & Sons, Ltd., 2015. P. 1‒9. https://doi.org/10.1002/9780470015902.a0021159.pub2

  33. Tsementzi D., Rodriguez-R L.M., Ruiz-Perez C.A., Meziti A., Hatt J.K., Konstantinidis K.T. Ecogenomic characterization of widespread, closely-related SAR11 clades of the freshwater genus “Candidatus Fonsibacter” and proposal of Ca. Fonsibacter lacus sp. nov. // Syst. Appl. Microbiol. 2019. V. 42. P. 495‒505.

  34. Wetzel R.G. Limnology: Lake and River Ecosystems // Academic Press, 2001, 3rd edn. https://doi.org/10.1016/C2009-0-02112-6

  35. Wilhelm S.W., Bullerjahn G.S., McKay R.M.L. The complicated and confusing ecology of Microcystis blooms // mBio. 2020. V. 11. Art. e00529-20. https://doi.org/10.1128/mBio.00529-20

  36. Xu H., Liu Y., Tang Z., Li H., Li G., He Q. Methane production in harmful algal blooms collapsed water: The contribution of non-toxic Microcystis aeruginosa outweighs that of the toxic variety // J. Cleaner Product. 2020. V. 276. Art. 124280. https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2020.124280

  37. Zhao L., Lin L.Z., Chen M.Y., Teng W.K., Zheng L.L., Peng L., Lv J., Brand J.J., Hu C.X., Han B.P., Song L.R., Shu W.S. The widespread capability of methylphosphonate utilization in filamentous cyanobacteria and its ecological significance // Water Res. 2022. V. 217. Art. 118385. https://doi.org/10.1016/j.watres.2022.118385

  38. Zhu Y., Chen X., Yang Y., Xie S. Impacts of cyanobacterial biomass and nitrate nitrogen on methanogens in eutrophic lakes // Sci. Total. Environ. 2022. V. 848. Art. 157570. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.157570

Дополнительные материалы

скачать ESM.zip
Приложение 1.
Table S1. Потенциальные гомологи генов синтеза и разложения фосфоната в геноме Ca. “Fonsibacter ubiquis” (CP024034.1).

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал