1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Успехи современной биологии
  4. T. 143, № 6, 2023

Успехи современной биологии, 2023, T. 143, № 6, стр. 565-579

Brevibacillus laterosporus как агент биологического контроля

Т. А. Смирнова 1, М. В. Зубашева 1, *, Н. В. Шевлягина 1, Ю. А. Смирнов 1, В. Г. Жуховицкий 1, 2

1 Национальный исследовательский центр эпидемиологии и микробиологии им. Н.Ф. Гамалеи
Москва, Россия

2 Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования
Москва, Россия

* E-mail: mzubasheva@mail.ru

Поступила в редакцию 21.05.2023
После доработки 06.06.2023
Принята к публикации 06.06.2023

Аннотация

Проанализированы и обобщены литературные данные и результаты собственных исследований свойств Brevibacillus laterosporus (Bl). Приводятся данные по морфологии и характеристике биологических свойств Bl. Сообщается о новых кристаллоносных штаммах. Обсуждаются особенности строения спор и кристаллов Bl, выявленных с помощью электронной микроскопии. Анализируются данные по кристаллообразованию у разных бацилл. Кристаллы Bl обладают москитоцидной активностью. Представлены данные об антимикробных свойствах Bl, в том числе об активности Bl против лекарственно-устойчивых бактерий. Антимикробная, фунгицидная и цианолитическая активности штаммов Bl позволяют использовать их в качестве продуцентов инсектицидов, антибиотиков, бактериоцинов и экологически безопасных бактериальных агентов биоконтроля насекомых, микроорганизмов, беспозвоночных.

Ключевые слова: Brevibacillus laterosporus, биологическая активность, бактериальные агенты биоконтроля, инсектициды, антибиотики, бактериоцины

Список литературы

  1. Азизбекян Р.Р., Овчинникова Т.В., Шамшина Т.Н. и др. Циклодекапептидный антибиотик широкого спектра антагонистического действия латероцидин, штамм бактерий Brevibacillus laterosporus, обладающий широким спектром антагонистического действия, – продуцент антибиотика латероцидина. Патент на изобретение RU 2229520. 05.11.2002.

  2. Азизбекян Р.Р., Смирнова Т.А., Николаенко М.А. и др. Штамм бактерий Brevibacillus laterosporus, обладающий широким спектром фунгицидного действия, и биологический препарат для защиты клубней картофеля от грибных заболеваний в период хранения на основе биомассы этого штамма. Патент на изобретение RU 2242125. 12.03.2003.

  3. Григорьева Т.М., Смирнова Т.А., Николаенко М.А., Азизбекян Р.Р. Факторы прорастания спор штамма Brevibacillus laterosporus // Биотехнология. 2003. Т. 6. С. 30–37.

  4. Зубашева М., Сагитова А., Смирнов Ю. и др. Ультраструктурный анализ Brevibacillus laterosporus методами электронной и атомно-силовой микроскопии // Наноиндустрия. 2017. Т. 72 (2). С. 74–78.

  5. Зубашева М.В., Смирнов Ю.А., Смирнова Т.А. и др. Наноструктура белковых кристаллов бактерий Brevibacillus laterosporus // Наноиндустрия. 2020. Т. 13 (2). С. 126–131.

  6. Кузнецова Н.И., Григорьева Т.М., Николаенко М.А. и др. Альгицидная активность штамма Brevibacillus laterosporus // Биотехнология. 2006. Т. 4. С. 45–49.

  7. Орлова М.В., Смирнова Т.А., Шамшина Т.Н. и др. Антибактериальная активность Bacillus laterosporus // Биотехнология. 1995. № 1–2. С. 22–26.

  8. Смирнова Т.А., Азизбекян Р.Р. Спорообразование и кристаллообразование у Brevibacillus laterosporus // Биотехнология. 2002. Т. 5. С. 8–13.

  9. Смирнова Т.А., Михайлов А.М., Тюрин В.С., Азизбекян Р.Р. Ультраструктура спор и кристаллов бактерии различных серотипов Bac. thuringiensis // Микробиология. 1984. Т. 53 (3). С. 455–462.

  10. Agata N., Ohta M., Mori M., Isobe M. A novel dodecadepsipeptide, cereulide, is an emetic toxin of Bacillus cereus // FEMS Microbiol. Lett. 1995. V. 129. P. 17–20.

  11. Barbieri G., Ferrari C., Mamberti S. et al. Identification of a novel Brevibacillus laterosporus strain with insecticidal activity against Aedes albopictus Larvae // Front. Microbiol. 2021. V. 12. P. 624014. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.624014

  12. Baumann P., Clark M.A., Baumann L., Broadwell A.H. Bacillus sphaericus as a mosquito pathogen: properties of the organism and its toxins // Microbiol. Rev. 1991. V. 55 (3). P. 425–436.

  13. Benedict M.Q., Levine R.S., Hawley W.A., Lounibos L.P. Spread of the tiger: global risk of invasion by the mosquito Aedes albopictus // Vect. Borne Zoon. Dis. 2007. V. 7. P. 76–85.

  14. Ben-Dov E. Bacillus thuringiensis subsp. israelensis and its dipteran-specific toxins // Toxins (Basel). 2014. V. 6. P. 1222–1243.

  15. Bradley D.E., Williams D.J. An electron microscope study of the spores of some species of the genus Bacillus using carbon replicas // J. Gen. Microbiol. 1957. V. 17. P. 75–79.

  16. Bravo A., Gill S.S., Soberón M. Mode of action of Bacillus thuringiensis Cry and Cyt toxins and their potential for insect control // Toxicon. 2007. V. 49 (4). P. 423–435.

  17. Bulla L.A., Costilow R.N. Jr., Sharpe E.S. Biology of Bacillus popilliae // Adv. Appl. Microbiol. 1978. V. 23. P. 1–18.

  18. Chada V.G.R., Sanstad E.A., Wang R., Driks A. Morphogenesis of Bacillus spore surfaces // J. Bacteriol. 2003. V. 185 (21). P. 6255–6261.

  19. Claus D., Berkeley R.C.W. Genus Bacillus Cohn. 1872 // Bergey’s Manual of systematic bacteriology. V. 2 / Eds P.H.A. Sneath, N.S. Mair, M.E. Sharpe, J.G. Holt. Baltimore: Will. Wilk. Co., 1986. P. 1105–1139.

  20. De Andrade Pereira L., De Carvalho Queiroz M.M., Côrte-Real Faria S., Zahner V. Ultrastructural and pathogenicity of Brevibacillus laterosporus against synanthropic muscoid dipterans // Microsc. Res. Tech. 2022. V. 85 (1). P. 149–155. https://doi.org/10.1002/jemt.23891

  21. De Oliveira E.J., Rabinovitch L., Monnerat R.G. et al. Molecular characterization of Brevibacillus laterosporus and its potential use in biological control // Appl. Environ. Microbiol. 2004. V. 70. P. 6657–6664.

  22. Driks A. The dynamic spore // PNAS USA. 2003. V. 100 (6). P. 3007–3009.

  23. Du J., Knowles B.H., Li J., Ellar D.J. Biochemical characterization of Bacillus thuringiensis cytolytic toxins in association with a phospholipid’s bilayer // Biochem. J. 1999. V. 338. P. 185–193.

  24. Favret M.E., Yousten A.A. Insecticidal activity of Bacillus laterosporus // J. Invertebr. Pathol. 1985. V. 45. P. 195–203.

  25. Favret M.E., Yousten A.A. Thuricin: the bacteriocin produced by Bacillus thuringiensis // J. Invertebr. Pathol. 1989. V. 53. P. 206–216.

  26. Federici B.A., Park H.-W., Bideshi D.K. et al. Recombinant bacteria for mosquito control // J. Exp. Biol. 2003. V. 206. P. 3877–3885.

  27. Fitz-James P.C., Young I.E. Morphological and chemical studies of the spores and parasporal bodies of Bacillus laterosporus // J. Biophys. Biochem. Cytol. 1958. V. 4 (5). P. 639–649.

  28. Fitz-James P.C., Gillespie J.B., Loewy D. A surface net on parasporal inclusions of Bacillus thuringiensis // J. Invertebr. Pathol. 1984. V. 43 (1). P. 47–58.

  29. Garcia-Ramon D.C., Molina C.A., Osuna A., Vílchez S. An in-depth characterization of the entomopathogenic strain Bacillus pumilus 15.1 reveals that it produces inclusion bodies similar to the parasporal crystals of Bacillus thuringiensis // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2016. V. 100 (8). P. 3637–3654. https://doi.org/10.1007/s00253-015-7259

  30. Goldberg L., Margalit J. A bacterial spore demonstrating rapid larvicidal activity against Anopheles sergentii, Uranotaenia unguiculata, Culex univitatus, Aedes aegypti and Culex pipiens // Mosq. News. 1977. V. 37. P. 355–358.

  31. Goldman I.F., Arnold J., Carlton B.C. Selection for resistance to Bacillus thuringiensis subspecies israelensis in field and laboratory populations of the mosquito Aedes aegypti // J. Invertebr. Pathol. 1986. V. 47. P. 317–324.

  32. Guo G., Zhang L., Zhou Z. et al. A new group of parasporal inclusions encoded by the S-layer gene of Bacillus thuringiensis // FEMS Microbiol. Lett. 2008. V. 282 (1). P. 1–7.

  33. Hannay C.L. The parasporal body of Bacillus laterosporus Laubach // J. Biophis. Biochem. Cytol. 1957. V. 3. P. 1001–1010.

  34. Holt S.C., Gauther J.J., Tipper D.J. Ultrastructural studies of sporulation in Bacillus sphaericus // J. Bacteriol. 1975. V. 122 (3). P. 1322–1338.

  35. Hong H.A., Duc L.H., Cutting S.M. The use of bacterial spore formers as probiotics // FEMS Microbiol. Rev. 2005. V. 29 (4). P. 813–835.

  36. Insell J.P., Fitz-James P.C. Composition and toxicity of the inclusion of Bacillus thuringiensis subsp. israelensis // Appl. Environ. Microbiol. 1985. V. 50 (1). P. 56–62. https://doi.org/10.1128/aem.50.1.56-62.1985

  37. Kalfon A., Charles J.F., Bourgouin C., De Barjac H. Sporulation of Bacillus sphaericus 2297: an electron microscope study of crystal-like inclusion biogenesis and toxicity to mosquito larvae // J. Gen. Microbiol. 1984. V. 130. P. 893–900.

  38. Laubach A.C. Spore-bearing bacteria in water // J. Bacteriol. 1916. V. 1. P. 505–512.

  39. Leadbetter E.R., Holt S.C. The fine structure of Bacillus fastidious // J. Gen. Microbiol. 1968. V. 52. P. 299–307.

  40. Leggett M.J., McDonnell G., Denyer S.P. et al. Bacterial spore structures and their protective role in biocide resistance // J. Appl. Microbiol. 2012. V. 113. P. 485–498.

  41. Lertcanawanichakul M., Chawawisit K. Bacteriocin-like protein produced Brevibacillus laterosporus that can inhibit the growth of drug resistant bacteria // Int. J. Pharm. Sci. Dev. Res. 2020. V. 6 (1). P. 012–015.

  42. Li Y., Jiao Y., Shi J. et al. BLB8, an antiviral protein from Brevibacillus laterosporus strain B8, inhibits Tobacco mosaic virus infection by triggering immune response in tobacco // Pest Manag. Sci. 2021. V. 77 (10). P. 4383–4392. https://doi.org/10.1002/ps.6472

  43. Maghsoudi S., Jalali E. Noble UV protective agent for Bacillus thuringiensis based on a combination of graphene oxide and olive oil // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 11019. https://doi.org/10.1038/s41598-017-11080-9

  44. Marche M.G., Mura M.E., Falchi G., Ruiu L. Spore surface proteins of Brevibacillus laterosporus are involved in insect pathogenesis // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 43805. https://doi.org/10.1038/ srep43805

  45. Margulis L., Jorgensen J.Z., Dolan S. et al. The arthromitus stage of Bacillus cereus: intestinal symbionts of animals // PNAS USA. 1998. V. 95 (3). P. 1236–1241.

  46. McCray A.H. Spore-forming bacteria in the apiary // J. Agric. Res. 1917. V. 8. P. 399–420.

  47. Mei X., Xu K., Yang L. et al. The genetic diversity of cereulide biosynthesis gene cluster indicates a composite transposon Tnces in emetic Bacillus weihenstephanensis // BMC Microbiol. 2014. V. 14. P. 2–11.

  48. Miljkovic M., Jovanovic S., O’Connor P.M. et al. Brevibacillus laterosporus strains BGSP7, BGSP9 and BGSP11 isolated from silage produce broad spectrum multi-antimicrobials // PLoS One. 2019. V. 14 (5). P. e0216773.

  49. Montaldi F.A., Roth I.L. Parasporal bodies of Bacillus laterosporus Sporangia // J. Bacteriol. 1990. V. 172 (4). P. 2168–2171.

  50. Murphy J.A., Campbell L.L. Surface features of Bacillus polymyxa spores as revealed by scanning electron microscopy // J. Bacteriol. 1969. V. 98 (2). P. 737–743.

  51. Orlova M.V., Smirnova T.A., Ganushkina L.A. et al. Insecticidal activity of Bacillus laterosporus // Appl. Environ. Microbiol. 1998. V. 64 (7). P. 2723–2725.

  52. Palma L., Muñoz D., Berry C. et al. Bacillus thuringiensis toxins: an overview of their biocidal activity // Toxins (Basel). 2014. V. 6. P. 3296–3325.

  53. Park H.-W., Bideshi D.K., Federici B.A. Properties and applied use of the mosquitocidal bacterium, Bacillus sphaericus // J. Asia Pac. Entomol. 2010. V. 13 (3). P. 159–168.

  54. Plomp M., Leighton T.J., Wheeler K.E., Malkin A.J. The high-resolution architecture and structural dynamics of Bacillus spores // Biophys. J. 2005. V. 88 (1). P. 603–608.

  55. Prasanna L., Eijsink V.G.H., Meadow R., Gåseidnes S. A novel strain of Brevibacillus laterosporus produces chitinases that contribute to its biocontrol potential // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013. V. 97 (4). P. 1601–1611.

  56. Rameshkumar N., Govindarajan R.K., Krishnan M., Kayalvizhi N. Scope of bacteriocins as a viable alternative to the traditional antibiotics // Adv. Plants Agric. Res. 2016. V. 5 (2). P. 504–506.

  57. Rivers D.B., Vann C.N., Zimmack H.L., Dean D.H. Mosquitocidal activity of Bacillus laterosporus // J. Invertebr. Pathol. 1991. V. 58. P. 444–447.

  58. Rubikas J., Androsiuniene D., Chestukhina G. et al. Crystal protein formed by Bacillus subtilis cells // J. Bacteriol. 1987. V. 169 (11). P. 5258–5262.

  59. Ruiu L. Brevibacillus laterosporus, a pathogen of invertebrates and a broad-spectrum antimicrobial species // Insects. 2013. V. 4 (3). P. 476–492.

  60. Ruiu L., Floris I., Satta A., Ellar D.J. Toxicity of a Brevibacillus laterosporus strain lacking parasporal crystals against Musca domestica and Aedes aegypti // Biol. Contr. 2007. V. 43 (1). P. 136–143.

  61. Ruiu L., Satta A., Floris I. Observations on house fly larvae midgut ultrastructure after Brevibacillus laterosporus ingestion // J. Invertebr. Pathol. 2012. V. 111. P. 211–216.

  62. Ruiu L., Satta A., Floris I. Administration of Brevibacillus laterosporus spores as a poultry feed additive to inhibit house fly development in feces: a new eco-sustainable concept // Poult. Sci. 2014. V. 93 (3). P. 519–526.

  63. Sahin O., Yong E.H., Driks A., Mahadevan L. Physical basis for the adaptive flexibility of Bacillus spore coats // J. R. Soc. Interface. 2012. V. 9 (76). P. 3156–3160.

  64. Salazar-Marroquín E.L., Galán-Wong L.J., Moreno-Medina V.R. et al. Bacteriocins synthesized by Bacillus thuringiensis: generalities and potential applications // Rev. Med. Microbiol. 2016. V. 27 (3). P. 95–101.

  65. Schnepf E., Crickmore N., van Rie J. et al. Bacillus thuringiensis and its pesticidal crystal proteins // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1998. V. 62 (3). P. 775–806.

  66. Scholl D. Phage tail-like bacteriocins // Annu. Rev. Virol. 2017. V. 4. P. 453–467.

  67. Shida O., Takagi H., Kadowaki K., Komagata K. Proposal for two new genera, Brevibacillus gen. nov. and Aneurinobacillus gen. nov. // Int. J. Syst. Bacteriol. 1996. V. 46. P. 939–946.

  68. Shoji J., Sakazaki R., Wakisaka Y. et al. Isolation of a new antibiotic, Laterosporamine. Studies on antibiotics from the genus Bacillus. XIIV // J. Antibiot. 1976. V. 29 (4). P. 390–393.

  69. Sella S.R.B.R., Vandenberghe L.P.S., Soccol C.R. Life cycle and spore resistance of spore-forming Bacillus atrophaeus // Microbiol. Res. 2014. V. 169. P. 931–939.

  70. Singer S. Potential of Bacillus sphaericus and related spore-forming bacteria for pest control // Microbial control of pests and plant diseases / Ed. M.D. Burges. N.Y.: Acad. Press, 1981. P. 283–292.

  71. Smirnoff W.A. A staining method for differentiating spores, crystals, and cells of Bacillus thuringiensis (Berliner) // J. Insect Pathol. 1962. V. 4 (3). P. 384–386.

  72. Smirnova T.A., Minenkova I.B., Orlova M.V. et al. The crystal-forming strains of Bacillus laterosporus // Res. Microbiol. 1996. V. 147 (5). P. 343–350.

  73. Somsap O., Lertcanawanichakul M. Characteristic, and the mode of action of bacteriocin produced by Brevibacillus laterosporus SA14 which isolated from the air // Int. J. Agricult. Technol. 2013. V. 9 (5). P. 1319–1331.

  74. Steinhaus E.A. An orientation with respect to members of the genus Bacillus pathogenic for insects // Bacteriol. Rev. 1946. V. 10. P. 51–61.

  75. Takeuchi T. Spergualin a novel antitumor antibiotic produced by Bacillus laterosporus // Gan to Kagaku Ryoho. 1984. V. 11. P. 2633–2639.

  76. Tian B., Yang J., Lian L. et al. Role of an extracellular neutral protease in infection against nematodes by Brevibacillus laterosporus strain G4 // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007. V. 74. P. 372–380.

  77. Umezawa K., Takeuchi T. Spergualin: a new antitumor antibiotic // Biomed. Pharmacother. 1987. V. 41 (5). P. 227–232.

  78. Westphal A.J., Price P.B., Leighton T.J., Wheeler K.E. Kinetics of size changes of individual Bacillus thuringiensis spores in response to changes in relative humidity // PNAS USA. 2003. V. 100 (6). P. 3461–3466.

  79. Wirth M.C., Yang Y., Walton W.E. et al. Mtx toxins synergize Bacillus sphaericus and Cry11Aa against susceptible and insecticide-resistant Culex quinquefasciatus larvae // Appl. Environ. Microbiol. 2007. V. 73 (19). P. 6066–6071.

  80. White G.F. The cause of European foul brood. Washington: Depart. Agricult., 1912. P. 1–15.

  81. White G.F. European foulbrood // US Depart. Agricult. Bull. 1920. V. 810. P. 1–39.

  82. Yan M., Roehrl M.H., Wang J.Y. Discovery of crystalline inclusions in Bacillus licheniformis that resemble parasporal crystals of Bacillus thuringiensis // Can. J. Microbiol. 2007. V. 53 (9). P. 1111–1115.

  83. Zhao X., Wang X., Shukla R. et al. Brevibacillin 2V, a novel antimicrobial lipopeptide with an exceptionally low hemolytic activity // Front. Microbiol. 2021. V. 12. P. 1–11. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.693725

  84. Zimina M., Babich O., Prosekov A. et al. Overview of global trends in classification, methods of preparation and application of bacteriocins // Antibiotics. 2020. V. 9. P. 553. https://doi.org/10.3390/antibiotics9090553

  85. Zubasheva M.V., Ganushkina L.A., Smirnova T.A., Azizbekyan R.R. Larvicidal activity of crystal-forming strains of Brevibacillus laterosporus // Appl. Biochem. Microbiol. 2010. V. 46. P. 755–762.

  86. Zubasheva M.V., Ganushkina L.A., Smirnova T.A., Azizbekyan R.R. Enhancement of larvicidal activity of Brevibacillus laterosporus by bioincapsulation in Protozoa Tetrahymena pyriformis and Entamoeba moshkovskii // Appl. Biochem. Microbiol. 2011. V. 47. P. 762–766.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Успехи современной биологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал