Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии, 2022, T. 39, № 3, стр. 195-204

Изменения флуоресценции хлоропластов в связи с возбудимостью клеток Chara и переносом метаболитов в потоке цитоплазмы

А. А. Булычев a*, А. В. Алова a

a Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет
119991 Москва, Россия

* E-mail: bulychev@biophys.msu.ru

Поступила в редакцию 13.12.2021
После доработки 18.01.2022
Принята к публикации 18.01.2022

Аннотация

Распространение потенциала действия и перенос метаболитов с потоком цитоплазмы составляют основные способы дальней сигнализации в гигантских клетках харовых водорослей. В работе показано, что возбуждение плазматических мембран и остановка течения цитоплазмы в междоузлиях Chara на слабом свету (при отсутствии масштабных изменений рН на поверхности клетки) сопровождаются переходным возрастанием или серией колебаний фактической флуоресценции хлорофилла (F ') в хлоропластах, лежащих вблизи зон наружной кальцификации, но не оказывают влияния на свечение хлоропластов в преобладающих по площади некальцифицированных участках. Разная чувствительность к генерации потенциала действия у хлоропластов, лежащих вблизи и вдали от зон инкрустации, вероятно связана со структурными и биохимическими различиями клеточных доменов и влиянием течения цитоплазмы на окружение хлоропластов в области измерения. Кинетические кривые изменений F ' при возбуждении клетки и число отдельных полос в ответной реакции зависели от освещаемой площади препарата. Число полос сокращалось при переходе от общего освещения к освещению узкого участка клетки световодами с диаметром 2.0 и 0.4 мм. Результаты свидетельствуют о том, что начальные стадии изменений F ' после генерации потенциала действия обусловлены внутренними процессами в хлоропластах, а более поздние изменения F ' связаны с поступлением метаболитов из возобновляющегося потока цитоплазмы в хлоропласты исследуемой зоны. Амплитуда вызванных возбуждением изменений F ' резко снижалась в начальный период после перехода от общего к локальному освещению, что объясняется потреблением восстановительных эквивалентов цитоплазмы в процессах постсветовой фиксации СО2 в условиях прекращения фотопродукции NADPH в области затенения.

Ключевые слова: Characeae, потенциал действия, флуоресценция хлорофилла, течение цитоплазмы, транспортеры оболочки хлоропластов, дальний транспорт

Список литературы

  1. Król E., Dziubinska H., Trebacz K. 2010. What do plants need action potentials for? In: Action potential: biophysical and cellular context, initiation, phases and propagation. Ed. DuBois M.L. New York: Nova Science, p. 1–26.

  2. Hagihara T., Toyota M. 2020. Mechanical signaling in the sensitive plant Mimosa pudica L. Plants. 9, 1–10.

  3. Hedrich R., Neher E. 2018.Venus flytrap: How an excitable, carnivorous plant works. Trends Plant Sci. 23, 220–234.

  4. Grams T.E.E., Lautner S., Felle H.H., Matyssek R., Fromm J. 2009. Heat-induced electrical signals affect cytoplasmic and apoplastic pH as well as photosynthesis during propagation through the maize leaf. Plant, Cell Environ. 32, 319–326.

  5. Sukhov V. 2016. Electrical signals as mechanism of photosynthesis regulation in plants. Photosynth. Res. 130, 373–387.

  6. Krupenina N.A., Bulychev A.A. 2007. Action potential in a plant cell lowers the light requirement for non-photochemical energy-dependent quenching of chlorophyll fluorescence. Biochim. Biophys. Acta. 1767, 781–788.

  7. Krupenina N.A., Bulychev A.A., Roelfsema M.R.G., Schreiber U. 2008. Action potential in Chara cells intensifies spatial patterns of photosynthetic electron flow and non-photochemical quenching in parallel with inhibition of pH banding. Photochem. Photobiol. Sci. 7, 681–688.

  8. Bulychev A.A., Kamzolkina N.A. 2006. Differential effects of plasma membrane electric excitation on H+ fluxes and photosynthesis in characean cells. Bioelectrochemistry. 69, 209–215.

  9. Hoepflinger M.C., Hoeftberger M., Sommer A., Hametner C., Foissner I. 2017. Clathrin in Chara australis: Molecular analysis and involvement in charasome degradation and constitutive endocytosis. Front. Plant Sci. 8, 20. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00020

  10. Pavlovič A., Slováková L., Pandolfi C., Mancuso S. 2011. On the mechanism underlying photosynthetic limitation upon trigger hair irritation in the carnivorous plant Venus flytrap (Dionaea muscipula Ellis). J. Exp. Bot. 62, 1991–2000.

  11. Vredenberg W., Pavlovič A. 2013. Chlorophyll a fluorescence induction (Kautsky curve) in a Venus flytrap (Dionaea muscipula) leaf after mechanical trigger hair irritation. J. Plant Physiol. 170, 242–250.

  12. Williamson R.E., Ashley C.C. 1982. Free Ca2+ and cytoplasmic streaming in the alga Chara. Nature. 296, 647–651.

  13. Berestovsky G.N., Kataev A.A. 2005. Voltage-gated calcium and Ca2+-activated chloride channels and Ca2+ transients: Voltage-clamp studies of perfused and intact cells of Chara. Eur. Biophys. J. 34, 973–986.

  14. Kreimer G., Melkonian M., Latzko E. 1985. An electrogenic uniport mediates light-dependent Ca2+ influx into intact spinach chloroplasts. FEBS Lett. 180, 253–258.

  15. Johnson C.H., Shingles R., Ettinger W.F. 2007. Regulation and role of calcium fluxes in the chloroplast. In: The structure and function of plastids. Eds Wise R.R., Hoober J.K. Dordrecht: Springer, p. 403–416.

  16. Kamiya N. 1986. Cytoplasmic streaming in giant algal cells: A historical survey of experimental approaches. Bot. Mag. Tokyo. 99, 441–467.

  17. Булычев А.А. 2021. Индукционные изменения флуоресценции клеток Chara, связанные с обменом метаболитов между хлоропластами и потоком цитоплазмы. Биол. мембраны 38, 187–198.

  18. Bulychev A.A., Cherkashin A.A., Shapiguzov S.Yu., Alova A.V. 2021. Effects of chloroplast–cytoplasm exchange and lateral mass transfer on slow induction of chlorophyll fluorescence in Characeae. Physiol. Plant. 173, 1901–1913.

  19. Bulychev A.A. 2020. Transient depletion of transported metabolites in the streaming cytoplasm of Chara upon shading the long-distance transmission pathway. Biochim. Biophys. Acta. 1861,148257.

  20. Bulychev A.A., Cherkashin A.A., Rubin A.B., Vredenberg W.J., Zykov V.S., Müller S.C. 2001. Comparative study on photosynthetic activity of chloroplasts in acid and alkaline zones of Chara corallina. Bioelectrochemistry. 53, 225–232.

  21. Tsuchiya Y., Yamazaki H., Aoki T. 1991. Steady and transient behaviors of protoplasmic streaming in Nitella internodal cell. Biophys. J. 59, 249–251.

  22. Ogawa T., Suzuki K., Sonoike K. 2021. Respiration interacts with photosynthesis through the acceptor side of photosystem I, reflected in the dark-to-light induction kinetics of chlorophyll fluorescence in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. Front. Plant Sci. 12, 717968. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.717968

  23. Shikanai T., Yamamoto H. 2017. Contribution of cyclic and pseudo-cyclic electron transport to the formation of proton motive force in chloroplasts. Mol. Plant. 10, 20–29.

  24. Scheibe R. 2004. Malate valves to balance cellular energy supply. Physiol. Plant. 120, 21–26.

  25. Taniguchi M., Miyake H. 2012. Redox-shuttling between chloroplast and cytosol: integration of intra-chloroplast and extra-chloroplast metabolism. Curr. Opin. Plant Biol. 15, 252–260.

  26. Bisson M.A., Walker N.A. 1980. The Chara plasmalemma at high pH. Electrical measurements show rapid specific passive uniport of H+ or OH. J. Membr. Biol. 56, 1–7.

  27. Pertl-Obermeyer H., Lackner P., Schulze W.X., Hoepflinger M.C., Hoeftberger M., Foissner I., Obermeyer G. 2018. Dissecting the subcellular membrane proteome reveals enrichment of H+ (co-) transporters and vesicle trafficking proteins in acidic zones of Chara internodal cells. PLoS One. 13, 1–28.

  28. Kreimer G., Melkonian M., Holtum J.A.M., Latzko E. 1988. Stromal free calcium concentration and light-mediated activation of chloroplast fructose-1,6-bisphosphatase. Plant Physiol. 86, 423–428.

  29. Stael S., Wurzinger B., Mair A., Mehlmer N., Vothknecht U.C., Teige M. 2012. Plant organellar calcium signalling: an emerging field. J. Exp. Bot. 63, 1525–1542.

  30. Bulychev A.A. Rybina A.A. 2018. Long-range interactions of Chara chloroplasts are sensitive to plasma-membrane H+ flows and comprise separate photo- and dark-operated pathways. Protoplasma. 255, 1621–1634.

  31. Pearcy R.W., Krall J.P., Sassenrath-Cole G.F. 2006. Photosynthesis in fluctuating light environments. In: Photosynthesis and the environment. Ed. Baker N. Dordrecht: Kluwer, p. 321–346.

Дополнительные материалы отсутствуют.