Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии, 2022, T. 39, № 4, стр. 292-306

Физиология перехватов Ранвье живых миелиновых волокон

О. С. Сотников a, С. В. Ревенко b*

a Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН
199034 Санкт-Петербург, Россия

b НИИ экспериментальной кардиологии ФГБУ НМИЦ кардиологии Минздрава РФ
121552 Москва, Россия

* E-mail: s_revenko@mail.ru

Поступила в редакцию 14.01.2022
После доработки 02.03.2022
Принята к публикации 03.03.2022

Аннотация

Известно, что все фиксированные гистологические препараты не могут претендовать на доказательства динамики морфофизиологических объектов, являясь лишь основой для гипотетической физиологии. В то же время прижизненная микроскопия подвижных и изменяющихся структур может рассматриваться как область клеточной физиологии. Настоящее исследование сфокусировано на раскрытии особенностей этого отдела нейрофизиологии в отношении нервных волокон. Важно отметить, что приготовление препаратов живых изолированных нейронов по Тасаки непременно вызывает определенное механическое воздействие на структуру перехвата, масштаб и значимость которого остаются малоизученными. Альтерации могут заключаться в деформации или исчезновении миелинового конуса перехвата, частично луковицы волокна и в изменении щели перехвата. Такие же изменения возникают и у интактного волокна в течение длительного переживания в растворе Рингера. При электронной микроскопии набухание и увеличение объема нейроплазмы паранодальных петель в гипотонических растворах сопровождаются захватом территории аксоплазмы конуса при сужении аксона. Эти процессы являются обратимыми. По-видимому, они отражают новую форму метаболического трансмембранного нейроглиального обмена глюкозы, аминокислот и других низкомолекулярных соединений, ведущего к образованию смешанной общей цитоплазмы нервного волокна. Потеря четкой границы миелина конуса и частично луковицы зависит от массового расщепления одиночных главных плотных линий и обводнения пучков нодальных петель. Влияние гипертонического раствора мочевины (2 М), не вызывающей набухания цитоплазмы, но денатурирующей белки, вызывает сходные изменения перехвата Ранвье. Следовательно, описанные изменения перехватов Ранвье связаны не с явлением внешней осмотической альтерации, а с влиянием неспецифических физических изменений конформации протеинов аксоплазмы. Проведенные электрофизиологические эксперименты с исследованием перехватов методом фиксации потенциала продемонстрировали соответствие структурных и электрофизиологических изменений натриевой и калиевой проводимостей, а также проводимости утечки. Опыты с модификатором натриевых каналов батрахотоксином не выявили структурных изменений перехватов в течение часа. Рассмотренные данные означают, что исходным механизмом альтерации перехватов, по-видимому, является не изменение белковых структур аксолеммы, а конформационная перестройка белков аксоплазмы.

Ключевые слова: интравитальные перехваты Ранвье, обратимая динамика структуры перехвата, аксоглиальный метаболизм цитоплазмы нервного волокна, твердая и жидкая фракции аксоплазмы, расслоение основных плотных линий миелина

Список литературы

  1. Brohawn S.G., Wang W., Handler A., Campbell E.B., Schwarz J.R., MacKinnon R. 2019. The mechanosensitive ion channel TRAAK is localized to the mammalian node of Ranvier. Elife. 8, e50403.

  2. Kanda H., Ling J., Tonomura S., Noguchi K., Matalon S., Gu J.G. 2019. TREK-1 and TRAAK are principal K+ channels at the nodes of Ranvier for rapid action potential conduction on mammalian myelinated afferent nerves. Neuron. 104 (5), 960–971.

  3. Cohen C.C.H., Popovic M.A., Klooster J., Weil M.T., Möbius W., Nave K.A., Kole M.H.P. 2020. Saltatory conduction along myelinated axons involves a periaxonal nanocircuit. Cell. 180 (2), 311–322.

  4. Patel A., Rumsey J.W., Lorance C., Long C.J., Lee B., Tetard L., Lambert S., Hickman J.J. 2020. Myelination and node of ranvier formation in a human motoneuron-schwann cell serum-free coculture. ACS Chem. Neurosci. 11 (17), 2615–2623.

  5. Zhang Y., Yuen S., Peles E., Salzer J.L. 2020. Accumulation of neurofascin at nodes of Ranvier is regulated by a paranodal switch. J. Neurosci. 40 (30), 5709–5723.

  6. Rasband M.N., Peles E. 2021. Mechanisms of node of Ranvier assembly. Nat. Rev. Neurosci. 22 (1), 7–20.

  7. Хачатрян А.А., Ерофеева Л.М., Кутвицкая С.А. 2014. Роль нейроглии в функционировании нервной системы. Усп. совр. естеств. 6, 66–70.

  8. Robertson J.D. 1959. Preliminary observations on the ultrastructure of nodes of Ranvier. Z. Zellforsch50, 553–560.

  9. Phillips D.D., Hibbs R.G., Ellison J.P., Shapiro H. 1972. An electron microscopic study of central and peripheral nodes of Ranvier. J. Anat. 111 (Pt 2), 229–238.

  10. Rasband M.N. 2013. Cytoskeleton: Axons earn their stripes. Curr. Biol. 23 (5), 197–198.

  11. Ghosh A., Sherman D.L., Brophy P.J. 2018. The axonal cytoskeleton and the assembly of nodes of Ranvier. Neuroscientist. 24 (2), 104–110.

  12. Hirano A., Dembitzer H.M. 1967. A structural analysis of the myelin sheath in the central nervous system. J. Cell. Biol. 34 (2), 555–567.

  13. Nualart-Marti A., Solsona C., Fields R.D. 2013. Gap junction communication in myelinating glia. Biochim. Biophys. Acta. 1828 (1), 69–78.

  14. Peters A. 1960. The formation and structure of myelin sheaths in the central nervous system. J. Biophys. Biochem. Cytol. 8, 431–446.

  15. Metuzals J. 1965. Ultrastructure of the nodes of Ranvier and their surrounding structures in the central nervous system. Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat. 65, 719–759.

  16. Suminaite D., Lyons D.A., Livesey M.R. 2019. Myelinated axon physiology and regulation of neural circuit function. Glia. 67 (11), 2050–2062.

  17. Sotnikov O.S. 2016. Properties of living axoplasm. N.Y.: NOVA. 138 p.

  18. Гиббс Дж.В. 1982. Термодинамика. Статистическая механика. М.: Наука. 584 с.

  19. Сотников О.С., Скибо Г.Г., Кулешова Т.Ф. 1984. Ультраструктурные данные о синаптической, рецепторной и проводящей функциях перехватов Ранвье. Нейрофизиология. 16 (4), 546–549.

  20. Malavasi E.L., Ghosh A., Booth D.G., Zagnoni M., Sherman D.L., Brophy P.J. 2021. Dynamic early clusters of nodal proteins contribute to node of Ranvier assembly during myelination of peripheral neurons. Elife. 10, e68089.

  21. Робертсон Дж. 1963. Молекулярная биология клеточных мембран. В кн.: Молекулярная биология. М.: Изд-во иностр. лит., с. 102–151.

  22. Mercer E.H. 1959. An electron microscopic study of Amoeba proteus. Proc. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 150 (939), 216–232.

  23. Миронов А.А., Комиссарчик Я.Ю., Миронов В.А. 1994. Методы электронной микроскопии в биологии и медицине: методическое руководство. СПб.: Наука. 400 с.

  24. Jarjour A.A., Velichkova A.N., Boyd A., Lord K.M., Torsney C., Henderson D.J., Ffrench-Constant C. 2020. The formation of paranodal spirals at the ends of CNS myelin sheaths requires the planar polarity protein Vangl2. Glia. 68 (9), 1840–1858.

  25. Livingston R.B., Pfenniger K., Moor H., Akert K. 1973. Specialized paranodal and interparanodal glial-axonal junctions in the peripheral and central nervous system: A freeze-etching study. Brain. Res. 58 (1), 1–24.

  26. Brivio V., Faivre-Sarrailh C., Peles E., Sherman D.L., Brophy P.J. 2017. Assembly of CNS nodes of Ranvier in myelinated nerves is promoted by the axon cytoskeleton. Curr. Biol. 27 (7), 1068–1073.

  27. Laatsch R.H., Cowan W.M. 1966. A structural specialization at nodes of Ranvier in the central nervous system. Nature. 210 (5037), 757–758.

  28. Rasband M.N. 2006. Neuron-glia interactions at the node of Ranvier. Results Probl. Cell Differ. 43, 129–149.

  29. Peters A. 1966. The node of Ranvier in the central nervous system. Q. J. Exp. Physiol. Cogn. Med. Sci. 51 (3), 229–236.

  30. Тасаки И. 1971. Нервное возбуждение. Макромолекулярный подход. М.: Мир. 219 с.

  31. Dodge F.A., Frankenhaeuser B. 1958. Membrane currents in isolated frog nerve fibre under voltage clamp conditions. J. Physiol. 143 (1), 76–90.

  32. Mueller-Mohnssen H. 1961. Structural changes in Ranvier’s nodes during electrical tone and during functional destruction. Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat. 54, 468–498.

  33. Сотников О.С. 1973. Дискуссионные вопросы об особых свойствах аксона на концах миелиновых сегментов. Архив АГЭ. 64 (3), 95–101.

  34. D’Este E., Kamin D., Balzarotti F., Hell S.W. 2017. Ultrastructural anatomy of nodes of Ranvier in the peripheral nervous system as revealed by STED microscopy. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 114 (2), 191–199.

  35. Djannatian M., Timmler S., Arends M., Luckner M., Weil M.T., Alexopoulos I., Snaidero N., Schmid B., Misgeld T., Möbius W., Schifferer M., Peles E., Simons M. 2019. Two adhesive systems cooperatively regulate axon ensheathment and myelin growth in the CNS. Nat. Commun. 10 (1), 4794.

  36. Ramón y Cajal S. 1984. The neuron and the glial cell. Springfield, IL: Charles C. Thomas. 355 p.

  37. Vallat J.M., Magy L., Corcia P., Boulesteix J.M., Uncini A., Mathis S. 2020. Ultrastructural lesions of nodo-paranodopathies in peripheral neuropathies. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 79 (3), 247–255.

  38. Guckeisen T., Hosseinpour S., Peukert W. 2021. Effect of pH and urea on the proteins secondary structure at the water/air interface and in solution. J. Coll. Interface Sci. 590, 38–49.

  39. Arancibia-Cárcamo I.L., Ford M. C., Cossell L., Ishida K., Tohyama K., Attwell D. 2017. Node of Ranvier length as a potential regulator of myelinated axon conduction speed. Elife. 6, e23329.

  40. Khodorov B.I., Peganov E.M., Revenko S.V., Shishkova L.D. 1975. Sodium currents in voltage clamped nerve fiber of frog under the combined action of batrachotoxin and procaine. Brain Res. 84 (3), 541–546.

  41. Ревенко С.В., Ходоров Б.И. 1977. Влияние батрахотоксина на селективность натриевых каналов в мембране миелинизированного нервного волокна. Нейрофизиология. 9 (3), 313–316.

  42. Khodorov B.I., Revenko S.V. 1979. Further analysis of the mechanisms of action of batrachotoxin on the membrane of myelinated nerve. Neuroscience. 4 (9), 1315–1330.

Дополнительные материалы отсутствуют.