1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология моря
  4. T. 46, № 1, 2020

Биология моря, 2020, T. 46, № 1, стр. 45-52

Первая находка бурой эндофитной водоросли Laminariocolax aecidioides (Rosenvinge) A.F. Peters, 1998 в дальневосточных морях России

А. В. Скрипцова 1, *, Т. Л. Калита 1

1 Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского (ННЦМБ) ДВО РАН
690041 Владивосток, Россия

* E-mail: askriptsova@mail.ru

Поступила в редакцию 29.11.2018
После доработки 14.01.2019
Принята к публикации 07.02.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Бурая эндофитная водоросль Laminariocolax aecidioides (Ectocarpales: Chordariaceae), произрастающая на Undaria pinnatifida, впервые обнаружена в Уссурийском заливе (зал. Петра Великого Японского моря). Эта находка – первое свидетельство обитания данного вида в дальневосточных морях России. Описана морфология L. aecidioides в природе и культуре; приведены некоторые сведения о биологии этого вида.

Ключевые слова: Laminariocolax aecidioides, эндофит, морфология, рост, патогенность, развитие в культуре

Несмотря на многолетнюю историю изучения флоры дальневосточных морей России, современные сведения о видовом составе морских макрофитов данных акваторий не могут считаться окончательными. В текущем столетии уже описан ряд новых для науки видов водорослей из этого региона (Селиванова, Жигадлова, 2003, 2014, 2016; Селиванова, 2008; Писарева, Клочкова, 2013). Изучение новых сборов и ревизия гербарного материала позволяют дополнить видовые списки как локальных флор, так и флоры российского сектора Тихого океана в целом (Левенец, 1996; Перестенко, Штрик, 2005; Левенец и др., 2006; Жигадлова, 2011, 2014; Селиванова, Жигадлова, 2014; Евсеева, 2016; Скрипцова, Титлянова, 2017).

При изучении популяции бурой водоросли Undaria pinnatifida (Harvey) Suringar, 1873 в зал. Петра Великого (Японское море) у значительной части растений, собранных в прибрежных водах г. Владивостока, были обнаружены морфологические аномалии. На пластине и спорофиллах ундарии в большом количестве развивались темно-коричневые пятна разной формы диаметром от 2–3 до 30 мм (рис. 1а, 1б), а поверхность пластины часто была волнистой. При исследовании пятен под микроскопом в тканях ундарии была найдена бурая эндофитная водоросль, идентифицированная как Laminariocolax aecidioides (Rosenvinge) A.F. Peters, 1998 (Ectocarpales, Phaeophyceae). Данный вид известен под несколькими синонимами: Streblonema aecidioides (Rosenvinge) Foslie ex Jaasund, 1963; Gononema aecidioides (Rosenvinge) P.M. Pedersen, 1981; Entonema aecidioides (Rosenvinge) Kylin, 1947; Myrionema aecidioides (Rosenvinge) Sauvageau, 1897; Ectocarpus aecidioides Rosenvinge, 1893 и Phycocelis aecidioides (Rosenvinge) Kuckuck, 1894. Он распространен в основном в северной Атлантике (в том числе в Балтийском море), вдоль северо-западного побережья Северной Америки, у побережья Аргентины и в Арктике (Белое море, о-в Шпицберген) (Guiry, Guiry, 2018). В азиатском секторе Тихого океана L. aecidioides встречался только у берегов Японии (Yoshida, Akiyama, 1979; Yoshida et al., 2015). Типичными базифитами этого вида являются ламинариевые водоросли родов Agarum, Undaria, Alaria, Laminaria и Hedophyllum (см.: Edelstein, McLachlan, 1968; Abbott, Hollenberg, 1976; Yoshida, Akiyama, 1979; Peters, Schaffelke, 1996; Burkhardt, Peters, 1998; Gauna et al., 2009). Находка L. aecidioides в зал. Петра Великого Японского моря – первое свидетельство обитания данного вида в российских водах Тихого океана.

Рис. 1.

Эндофит Laminariocolax aecidioides на талломах Undaria pinnatifida: а – внешний вид U. pinnatifida, зараженной L. aecidioides, более темная пятнистая окраска вдоль ребра ундарии обусловлена присутствием эндофита в ее слоевище; б – фрагмент пластины U. pinnatifida с пятнами L. aecidioides; в – нити L. aecidioides (показаны стрелками) в сердцевине U. pinnatifida и многогнездные зооидангии (pl) эндофита на ее поверхности; г – дисковидные хлоропласты L. aecidioides; д – настоящий волосок (h); е – эцидий, образованный многогнездными зооидангиями (pl) L. aecidioides на поверхности таллома ундарии; ж – многогнездные зооидангии (pl); з – одногнездный зооидангий. Масштаб: в, г, ж, з – 20 мкм; д, е – 30 мкм.

Как и большинство бурых эндофитных водорослей, L. aecidioides считается высокопатогенным видом, вызывающим морфологические аномалии базифита, которые часто приводят к снижению прочности его слоевищ и к отрыву пластин во время штормов, что наблюдалось в январе 1990 г. у юго-западного побережья Норвегии (Lein et al., 1991). Поражение ламинарий эндофитом L. aecidioides является серьезной проблемой при их культивировании, так как снижает товарное качество продукции (Yoshida, Akiyama, 1979). Распространение L. aecidioides в российских водах также может представлять угрозу для популяций ламинариевых водорослей, которые в зал. Петра Великого относятся к ценозообразующим видам. В связи с этим изучение биологии и патогенности L. aecidioides в зал. Петра Великого представляет несомненный интерес.

В настоящей работе дано описание L. aecidioides в естественных условиях обитания и в культуре; приведены некоторые сведения о биологии этого вида в зал. Петра Великого.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Слоевища Undaria pinnatifida собирали в б. Соболь и южнее мыса Зеленый (Уссурийский залив, зал. Петра Великого, Японское море) в июле 2015 г. (31 таллом) и 2017 г. (48 талломов), а также в марте–августе и в ноябре 2018 г. Объем проанализированного в 2018 г. материала представлен на рис. 2. Для обнаружения других возможных носителей Laminariocolax aecidioides собирали талломы Costaria costata и Sargassum pallidum (по несколько талломов каждого вида), росших среди слоевищ U. pinnatifida. В б. Соболь дополнительно ежемесячно с августа по октябрь 2018 г. собирали по несколько талломов S. pallidum. Этот вид вегетирует круглогодично и поселяется среди зарослей U. pinnatifida, поэтому может быть местом депонирования эндофита во время отсутствия спорофитов ундарии в природе. Кроме этого были проанализированы слоевища U. pinnatifida, собранные в мае–июне 2001 г. и хранящиеся в гербарии лаборатории автотрофных организмов ННЦМБ ДВО РАН (10 талломов).

Рис. 2.

Доля зараженных талломов Undaria pinnatifida и степень инфицирования ундарии бурой эндофитной водорослью Laminariocolax aecidioides в двух акваториях зал. Петра Великого (Японское море) в 2018 г. 1 – единичные (до 5 экз. на пластине) пятна диаметром до 3 мм; 2 – многочисленные (более 10 экз. на пластине) несливающиеся пятна диаметром до 5 мм; 3 – многочисленные (более 50 экз. на пластине) часто сливающиеся пятна диаметром более 5 мм, покрывающие более 10% поверхности пластины. Н/д – нет данных; цифры над столбцами – количество проанализированных талломов.

Макроводоросли просматривали в проходящем свете для обнаружения более темных пятен и других аномалий. Срезы с пятен, а также из верхней, средней и нижней частей пластины U. pinnatifida изготавливали с помощью бритвенного лезвия. Срезы просматривали под световым микроскопом CarlZeiss AxioVert 200M, микрофотографии выполняли с помощью цифровой фотокамеры AxioCam HRc.

В июне 2018 г. образцы L. aecidioides выделили в свободноживущую культуру. Для этого фрагменты пластины U. pinnatifida, содержавшие эндофит с развитыми многогнездными зооидангиями, помещали в чашки Петри со стерильной морской водой (ультрафиолет, фильтрация 0.2 мкм, кипячение), обогащенной средой ES (Provasoli, 1968), и выдерживали при температуре 15 ± 1°C, освещенности 10 мкЕ/(м2 с) и фотопериоде 12 ч свет : 12 ч темнота для выхода спор L. aecidioides. Через 3 сут после прорастания спор L. aecidioides фрагменты ундарии удалили, а микроскопические проростки L. aecidioides содержали в прежних условиях до формирования видимых невооруженным глазом талломов. Сформировавшиеся нитчатые слоевища L. aecidioides с помощью блендера разбили на мелкие (3–5-клеточные) фрагменты, которые выделили в чистую культуру. До настоящего времени культура содержится в условиях, аналогичных указанным выше. Изолированные культуры депонировали с номером LamAec1 в раздел коллекции гаметофитов морских бурых водорослей в составе Биоресурсной коллекции “Морской биобанк” ННЦМБ ДВО РАН (РК “Морской биобанк”, реестровый № 506171).

Для определения влияния температуры на рост и развитие L. aecidioides образцы выращивали в чашках Петри в течение 2 нед. из спор при температуре 5 и 15°C. Прочие условия соответствовали описанным выше. В каждом температурном варианте под микроскопом анализировали не менее 10 талломов водоросли.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Морфология Laminariocolax aecidioides внутри слоевищ Undaria pinnatifida в естественных условиях

Слоевище L. aecidioides эндофитное, образует характерные темные пятна на пластине, реже на спорофиллах и ребре U. pinnatifida. Вегетативные нити однорядные, неправильно поочередно разветвленные, глубоко проникают в ткани хозяина и развиваются среди ситовидных трубок и гиф, не проникая в них (рис. 1в). Клетки нитей прямые и извилистые, шириной 6.2–16.5 мкм и длиной 17–68 мкм, с одним или с несколькими дисковидными или лентовидными хлоропластами (рис. 1г). Под коровыми клетками хозяина нити формируют округлую псевдопаренхимную структуру, которая по мере роста боковых вертикальных коротких нитей (направленных к поверхности слоевища хозяина) разрывает коровый слой базифита, образуя эцидий (aecidium) – подушковидное или линзовидное образование в коровом слое базифита (рис. 1е), состоящее из многогнездных зооидангиев и волосков, среди которых иногда встречаются одногнездные зооидангии и короткие вегетативные нити. Настоящие волоски состоят из прозрачных клеток шириной 4.1–8.2 мкм и длиной до 79 мкм (рис. 1д). Многогнездные зооидангии однорядные, цилиндрические; их ширина 7.8–12 мкм, длина – 23–44 мкм (рис. 1ж). Одногнездные зооидангии овальные (ширина – 9–14 мкм, длина – 17–37 мкм), сидячие или на одноклеточной ножке (рис. 1з).

Морфология L. aecidioides в культуре

Слоевище микроскопическое; состоит из однорядных неправильно поочередно ветвящихся нитей; боковые ветви отходят практически под прямым углом; толщина нитей к вершине уменьшается (рис. 3а). Молодые клетки цилиндрические, бочонковидные, расширенные в середине или извилистые, шириной до 15 мкм, а в быстрорастущей культуре до 7 мкм; отношение ширины к длине составляет 1 : 2–10. Форма клеток более старых нитей варьирует от бочонковидной до четковидной; их ширина 7–15 мкм, отношение ширины к длине составляет 1 : 0.5–1. Хлоропласты пластинчатые, лентовидные, с пиреноидом, по 1–2 в клетке. В некоторых частях талломов отмечено массовое образование боковых червеобразных нитей, формирующих округлые структуры (рис. 3б). Волоски длинные, развиваются латерально; они обильны в молодой культуре и единичны в старой (рис. 3в). Многогнездные зооидангии однорядные, цилиндрические, сидячие или на одноклеточной ножке (размер 7–11 × 40–90 мкм); развиваются латерально (рис. 3г). Одногнездные зооидангии овальные, сидячие или на ножке (размер 11 × 20 мкм).

Рис. 3.

Морфология бурой эндофитной водоросли Laminariocolax aecidioides в культуре: а – внешний вид водоросли; б – округлые структуры, образованные разрастанием червеобразных нитей; в – многочисленные волоски; г – многогнездные зооидангии; д – образцы, выращенные из спор, на 14-е сут культивирования при температуре 5°C; е – образцы, выращенные из спор, на 14-е сут культивирования при температуре 15°C. Масштаб: а, г, е – 100 мкм; б – 50 мкм; д – 20 мкм.

При выращивании L. aecidioides из спор при температуре 5°C через 2 нед. слоевища состояли из 4–10 клеток; размеры талломов не превышали 100 мкм (рис. 3д). При температуре 15°C через 2 нед. сформировались хорошо развитые разветвленные талломы длиной более 2 мм с обильными волосками, многогнездными и одногнездными зооидангиями (рис. 3е).

Инфицированность слоевищ U. pinnatifida эндофитом L. aecidioides в природе

В 2018 г. признаки заражения талломов U. pinnatifida эндофитной нитчатой бурой водорослью L. aecidioides появлялись в мае и постепенно усиливались к июлю (рис. 2). В апреле нити L. aecidioides отсутствовали даже на срезах пластины ундарии. У мыса Зеленый доля зараженных растений летом 2018 г. достигала 100%, а в б. Соболь – 80%. Зараженность талломов U. pinnatifida в б. Соболь в июне–июле 2015 и 2017 гг. была сходной: доля талломов с видимыми пятнами эндофита, иногда покрывавшими бóльшую часть пластины, достигала 90%. В 2018 г. в б. Соболь в ноябре до 79%, а в декабре 66% талломов U. pinnatifida имели признаки заражения эндофитом: небольшие (до 2 мм) темно-коричневые пятна и перфорации на дистальном конце пластины на расстоянии не более 3 см от ее вершины. К январю 2019 г. степень заражения ундарии достигала 86%; почти у 35% растений эндофит занимал до 5% поверхности таллома, образуя пятна диаметром до 5 мм в его дистальной части. На срезе, сделанном через пятно, в сердцевине базифита были видны многочисленные нити L. aecidioides, а на поверхности таллома – обширные сорусы многогнездных зооидангиев. Вне пятна нити эндофита в базифите не найдены.

Анализ гербарного материала, собранного в 2001 г., не выявил слоевищ U. pinnatifida, зараженных L. aecidioides.

На талломах ундарии пятна эндофита наиболее часто располагались в средней и дистальной частях пластины, преимущественно вдоль ребра и менее обильно в латеральной части (рис. 1а). Эндофит практически не развивался в зоне роста (основание пластины) и очень редко встречался на ребре. Присутствие L. aecidioides, по-видимому, не влияло на репродуктивный потенциал базифита, поскольку взрослые растения ундарии имели хорошо развитые спорофиллы со зрелой спороносной тканью. Споры, полученные от таких растений, были жизнеспособными и формировали гаметофиты. Кроме этого, внешние признаки заражения спорофилл наблюдались лишь у 5% исследованных талломов U. pinnatifida. На талломах Costaria costata и Sargassum pallidum, растущих среди зараженных талломов U. pinnatifida, эндофит L. aecidioides не обнаружен.

ОБСУЖДЕНИЕ

Морфология Laminariocolax aecidioides из зал. Петра Великого соответствует оригинальному описанию вида (Rosenvinge, 1893), а также его описаниям из природных популяций других регионов (Abbott, Hollenberg, 1976; Gauna et al., 2009) и культуры (Pedersen, 1981; Gauna et al., 2009). Развивающиеся зооидангии, прорастая на поверхность плотной группой, приподнимают и разрывают коровый слой базифита, формируя на поверхности водоросли-хозяина подушковидные скопления, так называемые эцидии, которые являются характерной особенностью вида. Наличие этого признака позволило с уверенностью определить видовую принадлежность эндофита в талломах Undaria pinnatifida. Одним из диагностических признаков рода является поверхностное расположение нитей, которые стелются по поверхности и образуют дерновинки или неглубоко проникают в ткани базифита (Abbott, Hollenberg, 1976; Перестенко, 1980). Однако в ряде исследований показано, что нити могут достигать сердцевины, образуя густую распростертую сеть (Peters, Schaffelke, 1996; Gauna et al., 2009). В изученных талломах U. pinnatifida нити L. aecidioides располагались преимущественно в сердцевине. Глубокое проникновение эндофита в U. pinnatifida, вероятно, связано с особенностями анатомии ундарии. По сравнению с другими ламинариевыми водорослями, U. pinnatifida имеет довольно рыхлый и тонкий коровый слой, а также рыхлую сердцевину с большим количеством полостей, где свободно могут развиваться нити L. aecidioides.

До недавнего времени считали, что в дальневосточных морях России род Laminariocolax представлен двумя видами: у берегов Камчатки – L. tomentosoides (см.: Клочкова и др., 2009) и у берегов Приморья – L. draparnaldioides (см.: Перестенко, 1980). Находка L. aecidioides в зал. Петра Великого Японского моря – первое свидетельство обитания этого вида в российских водах Тихого океана. Ранее в сопредельных водах данный вид указывался только для Японии (Yoshida, Akiyama, 1979; Yoshida et al., 2015). Возможно, он мог быть занесен в зал. Петра Великого из Японии с судовыми балластными водами. Отсутствие L. aecidioides на талломах U. pinnatifida, собранных в 2001 г. и хранящихся в гербарии, позволяет говорить о возможной инвазии вида в российские воды из сопредельных акваторий в начале XXI века.

Все виды эндофитных бурых водорослей считаются высокопатогенными. Инфицированность ими представителей порядка Laminariales – довольно обычное и широко распространенное явление (Yoshida, Akiyama, 1979; Apt, 1988; Kawai, Tokuyama, 1995; Peters, Schaffelke, 1996; Gauna et al., 2009). Морфологически присутствие эндофита в талломах U. pinnatifida проявлялось в образовании темных пятен, которые различались по форме и размеру, а также в появлении перфораций в средней и дистальной частях пластины, преимущественно вдоль ребра, реже на спорофиллах и ребре. Других морфологических аномалий (деформация пластины, ее гиперплазия, образование галлов и опухолевидных разрастаний), отмеченных ранее для зараженных L. aecidioides ламинариевых водорослей (Apt, 1988; Gauna et al., 2009; Murúa et al., 2017), мы не обнаружили.

Количество зараженных L. aecidioides талломов U. pinnatifida было наибольшим осенью, зимой и летом, когда их доля в популяции достигала 72–100%. Эндофит обычно располагался в дистальной наиболее старой части таллома, здесь же отмечена его наибольшая концентрация в течение периода вегетации ундарии. Лишь в июне–июле пятна L. aecidioides встречались в средней части таллома вдоль ребра и на спорофиллах. Полученные данные согласуются с мнением исследователей, считающих, что в природе инфицирование базифита эндофитными водорослями происходит на ранних стадиях его развития (Peters, Schaffelke, 1996; Bernard et al., 2018). Ранее для Saccharina japonica было показано, что только проростки могут быть инфицированы эндофитной бурой водорослью Streblonema sp., так как нити эндофита не проникают в ткань зрелых растений с неповрежденной поверхностью (Apt, 1988). По мере роста талломов ламинариевых водорослей, который обеспечивается делением и растяжением клеток в расположенной на границе между стволиком и пластиной интеркалярной зоне роста, инфицированные части пластины отодвигаются к верхушке пластины, где и наблюдается максимальная концентрация эндофита. В зал. Петра Великого первые проростки U. pinnatifida появлялись в конце октября – в начале ноября. Длина талломов, собранных в середине ноября, не превышала 10 см. Пятна L. aecidioides находили даже у растений длиной 3–4 см. Однако в этот период концентрация эндофита на пластине U. pinnatifida была минимальной (не более пяти пятен диаметром менее 2 мм). В январе 2019 г. степень заражения ундарии L. aecidioides составляла 86%; более чем у 1/3 растений эндофит занимал до 5% поверхности таллома в дистальной части, образуя пятна диаметром до 5 мм. Максимальное развитие эндофита в талломах U. pinnatifida отмечено в июне–июле. В это время на пластине насчитывали до 100 пятен диаметром от 3 до 30 мм. Следует заметить, что июнь–июль – период спороношения U. pinnatifida и естественного разрушения ее пластины в результате разрыхления тканей. Наряду с высокой температурой воды (>15°C) это способствует массовому развитию L. aecidioides в слоевищах ундарии. Активный рост эндофита при температуре 15°C мы наблюдали при исследовании развития L. aecidioides в свободной культуре. Низкая доля инфицированных талломов ундарии в апреле–мае может быть обусловлена прижизненным разрушением дистальной части таллома, что характерно для всех ламинариевых водорослей и в результате чего происходит потеря инфицированных участков талломов.

В литературе обсуждается предположение, что поселение эндофитных водорослей в талломах других водорослей является стрессовым для базифитов и может влиять на устойчивость их популяции к флуктуациям условий обитания (Schaffelke et al., 1996; Eggert et al., 2010; Schoenrock et al., 2013). Показано, что массовое развитие эндофита Streblonema sp. ингибирует формирование сорусов у Laminaria hyperborea, снижая способность популяции к возобновлению (Lein et al., 1991). Эти же авторы предполагают, что уменьшение прочности талломов L. hyperborea в результате развития эндофита снижает их устойчивость к волновому воздействию (Lein et al., 1991). Показано, что при заражении красной водоросли Chondrus crispus зелеными эндофитными водорослями Acrochaete operculata и A. heteroclada снижались темпы роста базифита, прочность его талломов и их способность к регенерации. Кроме этого, инфицированные эндофитами талломы макроводорослей легко подвергаются заражению вторичной бактериальной инфекцией (del Campo et al., 1998), к тому же их более активно поедают травоядные беспозвоночные (Correa, McLachlan, 1992; Buschmann et al., 1997). Высокая степень инфицирования U. pinnatifida в зал. Петра Великого бурой эндофитной водорослью L. aecidioides, вероятно, может представлять серьезную угрозу для популяции ценозообразующего вида и способствовать ее сокращению. Поэтому необходимы дальнейшие исследования биологии и патогенности L. aecidioides в условиях зал. Петра Великого.

Список литературы

  1. Евсеева Н.В. Дополнения к флоре морских водорослей-макрофитов южного Сахалина и южных Курильских островов (Россия) // Альгология. 2016. Т. 26. № 4. С. 387–402.

  2. Жигадлова Г.Г. Эпифиты и эндофиты водорослей рода Palmaria Stackhous у берегов восточной Камчатки // Изв. ТИНРО. 2011. Т. 164. С. 300–311.

  3. Жигадлова Г.Г. Первая находка красной эпифитной водоросли Pseudorhododiscus nipponicus Masuda, 1976 (Rhodophyta: Palmariales) в Авачинском заливе (восточная Камчатка) // Биол. моря. 2014. Т. 40. № 3. С. 238–239.

  4. Клочкова Н.Г., Королева Т.Н., Кусиди А.Э. Атлас водорослей-макрофитов прикамчатских вод. Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО. 2009. Т. 1. 218 с.

  5. Левенец И.Р. Дополнение к флоре морских водорослей района острова Кунашир (Курильские острова) // Ботан. журн. 1996. Т. 81. № 3. С. 133–137.

  6. Левенец И.Р., Скрипцова А.В., Попова Л.И. Флористические находки в заливе Петра Великого Японского моря // Ботан. журн. 2006. Т. 91. № 7. С. 1107–1109.

  7. Перестенко Л.П. Водоросли залива Петра Великого. Л.: Наука. 1980. 232 с.

  8. Перестенко Л.П., Штрик В.А. Новые и интересные виды бурых водорослей острова Сахалин // Новости системат. низш. раст. 2005. Т. 39. С. 75–88.

  9. Писарева Н.А., Клочкова Н.Г. Два новых вида водорослей рода Neoabbottiella (Rhodophyta: Halymeniales) из морей российского Дальнего Востока // Биол. моря. 2013. Т. 39. № 6. С. 411–421.

  10. Селиванова О.Н. Fauchea guiryi sp. n.: первая находка представителя семейства Faucheaceae (Rhodophyta: Rhodymeniales) в дальневосточных морях России // Биол. моря. 2008. Т. 34. № 6. С. 396–403.

  11. Селиванова О.Н., Жигадлова Г.Г. Phycodrys valentinae sp. nov. (Delesseriaceae, Rhodophyta) с обсуждением других видов рода Phycodrys из северной Пацифики // Биол. моря. 2003. Т. 29. № 4. С. 240–248.

  12. Селиванова О.Н., Жигадлова Г.Г. Эпифитон морских бентосных водорослей шельфа восточной Камчатки // Международ. журн. прикл. и фундамент. исслед. 2014. Т. 11. Ч. 1. С. 54–58.

  13. Селиванова О.Н., Жигадлова Г.Г. Flabellina avachensis gen. et sp. n. – новые род и вид семейства Delesseriaceae (Rhodophyta) из прикамчатских вод Тихого океана // Биол. моря. 2016. Т. 42. № 3. С. 179–188.

  14. Скрипцова А.В., Титлянова Т.В. Дополнения к флоре морских макроводорослей острова Кунашир // Ботан. журн. 2017. № 7. С. 936–943.

  15. Abbott I.A., Hollenberg G.J. Marine algae of California. Stanford, California: Stanford Univ. Press. 1976. 827 p.

  16. Apt K.E. Etiology and development of hyperplasia induced by Streblonema sp. (Phaeophyta) on members of the Laminariales (Phaeophyta) // J. Phycol. 1988. V. 24. P. 28–34.

  17. Bernard M., Rousvoal S., Jacquemin B. et al. qPCR-based relative quantification of the brown algal endophyte Laminarionema elsbetiae in Saccharina latissima: variation and dynamics of host–endophyte interactions // J. Appl. Phycol. 2018. V. 30. № 5. P. 2901–2911.

  18. Burkhardt E., Peters A.F. Molecular evidence from nrDNA ITS sequences that Laminariocolax (Phaeophyceae, Ectocarpales sensu lato) is a worldwide clade of closely related kelp endophytes // J. Phycol. 1998. V. 34. P. 682–691.

  19. Buschmann A.H., Correa J.A., Beltrán J., Retamales C. Determinants of disease expression and survival of infected individual fronds in wild populations of Mazzaella laminarioides (Rhodophyta) in central and southern Chile // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1997. V. 154. P. 269–280.

  20. Correa J.A., McLachlan J.L. Endophytic algae of Chondrus crispus (Rhodophyta). IV. Effects on the host following infections by Acrochaete operculata and A. heteroclada (Chlorophyta) // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1992. V. 81. P. 73–87.

  21. del Campo E., García-Reina G., Correa J.A. Degradative disease in Ulva rigida (Chlorophyceae) associated with Acrochaete geniculata (Chlorophyceae) // J. Phycol. 1998. V. 34. P. 160–166.

  22. Edelstein T., McLachlan J. Investigations of the marine algae of Nova Scotia. V. Additional species new or rare to Nova Scotia // Can. J. Bot. 1968. V. 46. P. 993–1003.

  23. Eggert A., Peters A.F., Küpper F.C. Potential impact of climate change on endophyte infections in kelp sporophytes // Seaweeds and their role in globally changing environment / Eds J. Seckbach, R. Einav, A. Israel. Dordrecht: Springer. 2010. P. 139–154.

  24. Gauna M.C., Parodi E.R., Cáceres E.J. Epi-endophytic symbiosis between Laminariocolax aecidioides (Ectocarpales, Phaeophyceae) and Undaria pinnatifida (Laminariales, Phaeophyceae) growing on Argentinian coasts // J. Appl. Phycol. 2009. V. 21. P. 11–18.

  25. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. World-wide electronic publication. Galway: Natl. Univ. Ireland. 2018. http://www.algaebase.org. Cited November 20, 2018.

  26. Kawai H., Tokuyama M. Laminarionema elsbetiae gen. et sp. nov. (Ectocarpales, Phaeophyceae), a new endophyte in Laminaria sporophytes // Phycol. Res. 1995. V. 43. P. 185–190.

  27. Lein T.E., Sjøtun K., Wakili S. Mass-occurrence of brown filamentous endophyte in the lamina of the kelp Laminaria hyperborea (Gunnerus) Foslie along the southwestern coast of Norway // Sarsia. 1991. V. 76. P. 187–193.

  28. Murúa P., Westermeier R., Muñoz L.A. et al. Laminariocolax aecidioides as the causative agent of malformations in Lessonia berteroana from Atacama: DNA barcoding, ultrastructure and field prevalence // Phycologia. 2017. V. 56. № 4. P. 133.

  29. Pedersen P.M. The life histories in culture of the brown algae Gononema alariae sp. nov. and G. aecidioides comb. nov. from Greenland // Nord. J. Bot. 1981. V. 1. P. 263–270.

  30. Peters A.F., Schaffelke B. Streblonema (Ectocarpales, Phaeophyceae) infection in the kelp Laminaria saccharina (Laminariales, Phaeophyceae) in the western Baltic // Hydrobiologia. 1996. V. 326–327. P. 111–116.

  31. Provasoli L. Media and prospects for the cultivation of marine algae // Cultures and collections of algae / Eds A. Watanabe, A. Hattori. Proc. U.S.-Japan Conf. Hakone, Japan, September 1966. Japanese Society of Plant Physiology. 1968. P. 63–75.

  32. Rosenvinge L.K. Grønlands Havalger // Meddelelser om Grønland. 1893. V. 3. P. 763–981.

  33. Schaffelke B., Peters A.F., Reusch T. Factors influencing depth distribution of soft bottom Laminaria saccharina (L.) Lamour in Kiel Fjord, Baltic Sea // Hydrobiologia. 1996. V. 326–327. P. 117–123.

  34. Schoenrock K., Amsler C.D., McClintock J.B., Baker B.J. Endophyte presence as a potential stressor on growth and survival in Antarctic macroalgal hosts // Phycologia. 2013. V. 52. № 6. P. 595–599.

  35. Yoshida T., Akiyama K. Streblonema (Phaeophyta) infection in the frond of cultivated Undaria (Phaeophyceae) // Proc. Ninth Int. Seaweed Symp. 1979. V. 9. P. 219–223.

  36. Yoshida T., Suzuki M., Yoshinaga K. Checklist of marine algae of Japan (revised in 2015) // Jpn. J. Phycol. 2015. V. 63. P. 129–189.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биология моря

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал