Биология внутренних вод, 2021, № 5, стр. 452-460

ВВЕДЕНИЕ

Макроводоросли обитают в водоемах на самых разнообразных твердых субстратах, в том числе живых, и поверхность раковин моллюсков не является исключением. Вместе с губками, ракообразными и другими беспозвоночными они часто образуют эпибиотические сообщества (Звягинцев, 2005). Эпибиоз – пространственная ассоциация эпи- и базибионтов, имеющая сложную консортивную структуру (Парталы, 2003; Раилкин, 2008; Harder, 2009; Wahl, 2008, 2009). Прикрепляясь к подвижному живому субстрату, например, приморскому гребешку Mizuhopecten yessoensis (Jay, 1857), макроводоросли получают ряд преимуществ: защиту от выедания фитофагами, твердый субстрат, удаленность от илистого грунта, способность перемещаться в другие районы и т.д. (Овсянникова, Левенец, 2003, 2004; Ozolinsh, Kupriyanova, 2000; Cerrano et al., 2006; Álvarez-Cerrillo et al., 2017).

Эпибиозы развиваются на постоянно растущем, но ограниченном по площади субстрате, и могут служить упрощенной моделью эпибентосных сообществ (Турпаева, 1987). Водоросли, поселяясь на ценных промысловых и культивируемых двустворчатых моллюсках, оказывают влияние на состояние моллюска негативно, увеличивая его массу или парусность движения, или позитивно, маскируя его от хищников (Кучерявенко и др., 2006; Габаев, 2013; Vance, 1978). Поэтому установление состава эпибионтов актуально как в теоретическом, так и практическом аспекте.

Макроводоросли как важная часть эпибиотических сообществ, особенно прибрежных, отличаются большим разнообразием и, несомненно, требуют изучения (González et al., 2020). Тем не менее, большинство исследователей эпибиозов моллюсков обычно фокусируют свое внимание на животных и редко указывают Algae в их составе (Денисенко, Савинов, 1984; Rosso, Sanfilippo, 1991; Fuller et al., 1998; Uribe et al., 2001; Cerrano et al., 2006; Schejter, Bremec, 2007; Connelly, Turner, 2009; Schejter et al., 2011, 2014; Carraro et al., 2012; Souto et al., 2012; Antoniadou et al., 2013; Martins et al., 2014). Между тем, водоросли-эпибионты в Северо-западной Пацифике разнообразны и обильны. Они являются основными компонентами эпибиозов гребешка M. yessoensis в Охотском и Японском морях (Силина, 2002; Левенец и др., 2005, 2010; Кучерявенко и др., 2006; Баранов и др., 2013, 2017). Большая парусность Algae способствует перемещению моллюсков течениями и выбросу их на берег под действием штормов (Гайл, 1936; Lutaenko, Levenets, 2015). В то же время водоросли-макрофиты служат подходящим субстратом для оседания спата и, тем самым, способствуют стабильному воспроизводству скоплений Bivalvia.

В прибрежье южного Приморья распространены три промысловых вида гребешка: приморский M. yessoensis, японский Azumapecten farreri (Jones et Preston, 1904) и Свифта Swiftopecten swiftii (Bernardi, 1858) (Lutaenko, Noseworthy, 2012). Приморский гребешок считается основным объектом марикультуры, японский гребешок, гребешок Свифта и тихоокеанская устрица Magallana gigas (Thunberg, 1793), – перспективными. Эпибиозы коммерчески важных видов представляют собой одну из серьезных проблем, возникающих при их выращивании (Звягинцев, 2005; Габаев, 2013).

Поскольку эпибиозы одних и тех же видов в разных поселениях различаются, а сведения о водорослях-эпибионтах малочисленны, цель работы – обобщить данные о флоре эпибиоза Mizuhopecten yessoensis и установить состав флор эпибиоза Magallana gigas, Azumapecten farreri и Swiftopecten swiftii в прибрежье Южного Приморья.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Эпибионтов трех видов гребешка и устрицы, в том числе макроводоросли, изучали в различных поселениях в 14 районах Южного Приморья в период с 1979 по 2017 г. (рис. 1). Обследование поселений четырех видов моллюсков проводили общепринятым водолазным методом на полигонах Тихоокеанского научно-исследовательского института рыбного хозяйства и океанографии, а также в прибрежной зоне г. Владивостока, Уссурийском и Амурском заливах, заливах Восток, Посьета и Дальневосточном морском заповеднике весной–осенью 2014–2017 гг. Особей гребешков Azumapecten farreri и Swiftopecten swiftii исследовали в естественных поселениях в бухте Новик, в районе о. Скребцова (Амурский залив) и в бухте Тихая Заводь (зал. Восток). Эпибионтов устрицы Magallana gigas изучали у о. Скребцова, в бухте Воевода (Амурский залив), в бухте Троицы (зал. Посьета) и бухте Горностай (Уссурийский залив) в природе и подвесной культуре. Донные плантации Mizuhopecten yessoensis обследовали в проливе Старка, подвесные – в бухте Подъяпольского, смешанные – в бухтах Киевка, Миноносок и Воевода по стандартной методике ресурсных исследований (Блинова и др., 2003). Для анализа и сравнения конкретных флор эпибиоза использовали опубликованные данные по другим районам южного Приморья (Левенец и др., 2005, 2010; Баранов и др., 2012, 2013, 2017).

Рис. 1.

Карта-схема южного Приморья. Районы исследования: 1 – бухта Сивучья, 2 – бухта Калевала, 3 – бухта Миноносок, 4 – бухта Троицы, 5 – бухта Витязь, 6 – прол. Старка, 7 – бухта Воевода, 8 – бухта Новик, 9 – о. Скребцова, 10 – бухта Горностай, 11 – бухта Подъяпольского, 12 – бухта Тихая Заводь, 13 – бухта Врангеля, 14 – бухта Киевка.

Высоту раковины гребешка и устрицы измеряли штангенциркулем с точностью до 1 мм, массу определяли с точностью до 1 г. Створки раковины обследовали на наличие оброста. Учет эпибионтов, в том числе водорослей, проводили по единой методике (Овсянникова, Левенец, 2003, 2004). Доминантными считали виды, биомасса которых была ≥45% общей фитомассы. Биомасса субдоминантов варьировала от 15 до 30%, характерных видов – от 5 до 10% общей фитомассы. Всего проанализировано 1150 экз. M. yessoensis, 20 экз. Azumapecten farreri, 10 экз. Swiftopecten swiftii и 70 экз. Magallana gigas. Названия таксонов приведены в соответствии с современными cистематическими представлениями (Guiry, Guiry, 2020).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Эпибиоз приморского гребешка Mizuhopecten yessoensis. В результате систематической обработки материала в различных поселениях гребешка Mizuhopecten yessoensis найдено 83 вида водорослей из трех отделов: Rhodophyta (красные) – 45, Chlorophyta (зеленые) – 22, Ochrophyta, Phaeophyceae (бурые) – 16 (рис. 2а, 2г). Количество видов в одном районе варьировало: от 6 (бухта Врангеля) до 25 (бухта Калевала) в естественных популяциях; от 10 (бухта Киевка) до 44 (бухта Миноносок) в смешанных поселениях; от 6 (бухта Сивучья) до 37 (пролив Старка) в культивированных поселениях.

Рис. 2.

Водоросли-эпибионты гребешков Mizuhopecten yessoensis (а, г), Swiftopecten swiftii (б, д) и Azumapecten farreri (в, е).

В смешанном поселении 6–9-летнего приморского гребешка в бухте Киевка весной 2014 г. встречено 10 видов Algae, из них красных – 6, зеленых – 2, бурых – 2. Кустистые красные водоросли Savoiea bipinnata (Postels et Ruprecht) M.J. Wynne и Polysiphonia morrowii Harvey, с биомассой 3–5 г на створку, доминировали во флоре и эпибиозе в целом.

В естественном заиленном поселении в бухте Врангеля, испытывающей значительный антропогенный пресс (Гульбин и др., 2003), водоросли малочисленны (красных – 2 вида, зеленых – 3 и бурых – 1). Руководящими были зеленая пластинчатая Ulva fenestrata Postels et Ruprecht и красная Polysiphonia morrowii. Доминировали в эпибиозе усоногие раки Cirripedia (Левенец и др., 2005, 2010).

В естественном поселении Mizuhopecten yessoensis на сероводородных илах в буте Тихая Заводь осенью 2016 г. эпибиоз обеднен. Его флора включала 12 видов (красных – 7 и зеленых – 5) с низкой биомассой. Обычными были кустистые красные: Melanothamnus yendoi (T. Segi) Díaz-Tapia et Maggs, Ceramium spp., Dasya sessilis Yamada и “нитчатые” (тонкие кустистые) зеленые водоросли: Cladophora stimpsonii Harvey и Ulothrix spp. В сообществе доминировали животные.

В подвесной культуре в бухте Подъяпольского осенью 2015 г. обнаружено 12 видов Algae (красных – 5, зеленых – 5, бурых – 2) с очень низкой биомассой. На кустистых макроформах: Dictyota dichotoma (Hudson) Lamouroux, Melanothamnus japonicus (Harvey) Díaz-Tapia et Maggs и Cladophora stimpsonii селились микроэпифиты: Erythrotrichia carnea (Dillwyn) J. Agardh, Stylonema alsidii (Zanardini) Drew, Colaconema daviesii (Dillwyn) Stegenga. В эпибиозе доминировали животные.

В естественном поселении вблизи г. Владивостока в восточной части Амурского залива встречен 21 вид Algae (красных – 9, зеленых – 6 и бурых – 6). Руководящими были бурая пластинчатая Saccharina japonica (Areschoug) Lane, Mayes, Druehl et Saunders и красная кустистая Devaleraea stenogona (Perestenko) Skriptsova et Kalita. Характерными являлись пластинчатые зеленые Ulva fenestrata и Ulvaria splendens (Ruprecht) Vinogradova, кустистые красные Pterothamnion yezoense (Inagaki) Athanasiadis et Kraft и Polysiphonia morrowii. В эпибиозе доминировали животные: Cirripedia и Polychaeta (Левенец и др., 2005, 2010).

В донной культуре в проливе Старка осенью 2014 г. на верхних створках 3–9-летнего гребешка из 37 видов Algae преобладали Rhodophyta – 23 вида. Вклад в эпибиоз Chlorophyta заметен – 11 видов. Кустистые Rhodophyta: Melanothamnus yendoi, Savoiea bipinnata, Polysiphonia morrowii, Dasysiphonia japonica (Yendo) H.-S.Kim и Masudaphycus irregularis (Yamada) Lindstrom доминировали во флоре и в эпибиозе в целом. Характерно присутствие пластинчатых форм: Sparlingia pertusa (Postels et Ruprecht) Saunders, Strachan et Kraft, Devaleraea stenogona, Ulva fenestrata и Ulvaria splendens. Обычны “нитчатки” (Cladophora stimpsonii, бурая Sphacelaria rigidula Kützing) и микроэпифиты: Stylonema alsidii и Colaconema daviesii. В донной культуре 1–3-летнего гребешка в бухтах Витязь и Троицы руководящим видом была Dеvaleraea stenogona. Заметен вклад в фитомассу Chlorophyta: пластинчатой Ulva lactuca и кустистой Codium yezoense (Tokida) Vinogradova (Левенец и др., 2005, 2010).

В смешанном поселении в бухте Воевода (о. Русский, Амурский залив) летом 2014 г. на заиленных верхних створках 3–5-летних гребешков найдено 18 видов (красных – 13, зеленых – 3 и бурых – 2). На них обильно селились микроэпифитные диатомеи. Руководящими в эпибиозе были кустистые красные: Tichocarpus crinitus (Gmelin) Ruprecht, Hyalosiphonia caespitosa Okamura, Neorhodomela munita (Perestenko) Masuda. Характерно присутствие “нитчаток”: красных Polysiphonia morrowii и Melanothamnus yendoi, зеленых Cladophora stimpsonii, Rhizoclonium riparium Kützing и Chaetomorpha ligustica (Kützing) Kützing. Бурые водоросли, пластинчатая Punctaria plantaginea (Roth) Greville и трубчатая Chorda asiatica Sasaki et Kawai, отмечены редко и в небольшом количестве. Состав фауны эпибиоза довольно разнообразен (табл. 1).

Объем выборки гребешка в бухте Воевода составил 30 особей: сеяных – 7 и диких – 23. На сеяных гребешках встречено 10 видов: красных – 8, зеленых и бурых – по одному виду. На диких особях отмечено в 1.8 раза больше видов: красных – 13, зеленых – 3, бурых – 2. Наибольшее число видов зарегистрировано на 4-летних сеяных, и диких особях.

В смешанном поселении в бухте Миноносок (залив Посьета) в основном на верхних створках 2–9-летнего гребешка найдено 44 вида (красных – 24, зеленых – 8, бурых – 12). В большом количестве отмечены микроэпифитные диатомеи. Постоянно присутствовали кустистые багрянки Gelidium vagum Okamura, Antithamnion densum (Suhr) Howe, Tokidaea corticata (Tokida) Yoshida, Polysiphonia morrowii, Melanothamnus yendoi. Руководящими видами флоры были трубчатые и пластинчатые бурые водоросли: Chorda asiatica, Saccharina spp. и Punctaria plantaginea. Характерно присутствие “нитчаток”: Sphacelaria rigidula, Cladophora stimpsonii, Rhizoclonium riparium и Chaetomorpha linum (O.F. Müller) Kützing. Доминировали в сообществе животные.

Объем выборки в бухте Миноносок в 2016 г. был 70 особей: сеяных – 9 и диких – 11. На диких особях найдено 10 видов: красных – 6 и зеленых – 4. На сеяных гребешках отмечено в 4.2 раза больше видов Algae, чем на диких. На сеяных 2–4-летних особях число видов достигало 15–16, на 5–6-летних особях – 28, на 7–9-летних – 18.

В естественном поселении в бухте Калевала (Дальневосточный морской заповедник) отмечено 25 видов водорослей (красных – 17, зеленых – 5 и бурых – 3). Доминировал в сообществе Codium yezoense. Субдоминантами были Polysiphonia morrowii, Codium fragile (Suringar) Hariot и Ulvaria splendens, характерными – Palmaria stenogona и Sparlingia pertusa. В природном эпибиозе в бухте Сивучья (1996–1998 гг.) встречено 22 вида (красных – 13, зеленых – 7 и бурых – 2). Руководящими видами были кустистые Melanothamnus japonicus, Codium fragile и пластинчатая Ulvaria splendens. В том же районе в смешанном поселении в 1999 г. отмечено 20 видов (красных – 12, зеленых – 7 и бурых – 1). В эпибиозе доминировал Codium fragile. Характерными видами в 1996–1999 гг. были P. morrowii, Ulvaria splendens и Cladophora stimpsonii. В культивированном поселении в 2003–2007 гг. преобладали Sparlingia pertusa, Ulvaria splendens, Ulva fenestrata и Polysiphonia morrowii. В естественных и смешанных поселениях M. yessoensis в юго-западной части зал. Петра Великого биомасса водорослей, доминировавших в эпибиозе, на порядок превышала таковую животных (Баранов и др., 2013).

Эпибиоз японского гребешка Azumapecten farreri и гребешка Свифта Swiftopecten swiftii. На верхних и нижних створках S. swiftii в нетипичном местообитании, на друзах модиолусов, в заиленной бухте Тихая Заводь, отмечены девять видов Algae, все – Rhodophyta (рис. 2б, 2д). Постоянно встречаются кустистые Dasya sessilis и Ptilota filicina J. Agardh. Характерно присутствие известковой корковой багрянки Clathromorphum circumscriptum (Strömfelt) Foslie. Значимую фитомассу создавала только Dasya sessilis. Доминантами эпибиоза были мшанки, субдоминантами – водоросли, моллюски и полихеты.

На верхних створках Azumapecten farreri в бухте Новик отмечено восемь видов Algae: красных – 6, зеленых – 2 (рис. 2в, 2е). Постоянно на створках встречался только Gelidium vagum. Вид Codium fragile доминировал в эпибиозе совместно с губками. Вблизи г. Владивостока на обеих створках Azumapecten farreri отмечено восемь видов. Бурые представлены пластинчатой Saccharina cichorioides (Miyabei) Lane, Mayes, Druehl et Saunders. Из cеми видов красных обычной была кустистая Nienburgella angusta (A. Zinova) Perestenko. Ее биомасса на нижней створке в семь раз превышала таковую на верхней. Доминировали в эпибиозе губки, водоросли и мшанки. Всего на створках Azumapecten farreri в двух естественных поселениях найдено 16 видов водорослей (красных – 13, зеленых – 2, бурых – 1). Руководящими были кустистые формы красных (Gelidium vagum, Nienburgella angusta) и зеленых (Codium fragile). Характерные виды флоры эпибиоза представляли корковые (Lithophyllum yessoense Foslie, Clathromorphum circumscriptum) и кустистые (Melanothamnus yendoi, Ceramium kondoi, Lomentaria hakodatensis Yendo) Rhodophyta.

Эпибиоз тихоокеанской устрицы Magallana gigas. На верхних створках вида в культивированных поселениях в бухте Троицы встречено 11 видов Algae (красных – 4, зеленых – 1, бурых – 6). Водоросли появляются в подвесной культуре на коллекторах и в садках в апреле–мае. Общая фитомасса невысока. Руководящие виды бурые P. plantaginea, S. japonica и Desmarestia viridis (Müller) Lamouroux. На устрицах с коллекторов, размещенных близко к урезу воды, число видов в 2.5 раза, а фитомасса в 4 раза выше, чем на устрицах из садков, на глубине 3–4 м (рис. 3а–3в).

Рис. 3.

Основные эпибионты устрицы Mаgallana gigas в естественных и культивированных поселениях бухты Троицы (а–в) и вблизи г. Владивостока (г, д). а – подвесная культура с коллекторов, 14.03.2017; б – подвесная культура с коллекторов, 04.05.2017; в – подвесная культура из садков, 04.05.2017; г – подвесная культура, бухта Воевода, 27.04.2017; д – естественное поселение о. Скребцова, 13.06.2017. По оси ординат – средняя биомасса, г/дм²; по оси абсцисс: Ac – актинии, Al – водоросли, As – асцидии, Bi – двустворчатые моллюски, Cr – ракообразные, Hy – гидроиды, Po – полихеты, Пр. – прочие. Вертикальные линии – 95%-ный доверительный интервал.

В естественных поселениях вблизи г. Владивостока флора обычно богаче, а фитомасса выше, чем в подвесной культуре, в несколько раз (рис. 3г, 3д). На верхних створках M. gigas в районе о. Скребцова встречено 12 видов (красные – 9, бурые – 3). Руководящими являются кустистые красные: Ceramium kondoi Yendo, Symphyocladia marchantioides (Harvey) Falkenberg, M. yendoi и проростки бурой S. japonica. Флора эпибиоза устрицы в бухте Горностай (Уссурийский залив) включает 19 видов (красные – 12, зеленые – 1, бурые – 6). Часто отмечены кустистые формы: бурая D. dichotoma и красная Scagelia pylaisaei (Montagne) Wynne. Характерными видами являются пластинчатая красная Grateloupia turuturu Yamada и трубчатая бурая Coilodesme japonica Yamada. По биомассе бурые водоросли доминируют над другими Algae. Это происходит из-за того, что на неподвижных моллюсках успешно селятся крупные многолетние формы Phaeophyceae: виды Saccharina, Sargassum и Stephanocystis.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Выявлено, что в естественных поселениях Mizuhopecten yessoensis преобладают красные водоросли, зеленые находятся на втором месте по числу видов, а бурые – на третьем. При неблагоприятных условиях обитания (замедленный водообмен, высокий уровень загрязнения вод и заиления грунта) эпибиоз и его флора обеднены. В ней возрастает доля микроэпифитных Rhodophyta и Chlorophyta (≥50%). Преобладание видов Rhodophyta и Chlorophyta характерно и для эпибиозов моллюсков, обитающих у тихоокеанского побережья Мексики. При этом в эпибиозах моллюсков в южном Приморье лидируют кустистые формы водорослей, тогда как в прибрежье Мексики – нитчатые формы (González et al., 2020).

В смешанных поселениях приморского гребешка самое высокое видовое богатство флоры эпибиоза отмечено в зал. Посьета и юго-западной части зал. Петра Великого. Красные водоросли лидируют по числу видов в большинстве районов. Доля Rhodophyta снижена, а Chlorophyta повышена в естественном поселении M. yessoensis в зал. Находка и в подвесной культуре в Уссурийском заливе. Доля бурых водорослей высока в естественном поселении M. yessoensis вблизи г. Владивостока и смешанном – в зал. Посьета (табл. 1).

Общими для флоры эпибиоза в смешанных поселениях являются: Polysiphonia morrowii, Sparlingia pertusa, Ralfsia sp., Rhizoclonium riparium. Эти виды обычны и в большинстве естественных поселений этого вида, изученных ранее (Левенец и др., 2005, 2010; Баранов и др., 2013, 2017). В юго-восточной и юго-западной частях зал. Петра Великого основную фитомассу создают Chlorophyta, в восточной части зал. Посьета (бухты Витязь и Троицы) – Rhodophyta, а в центральной (бухта Миноносок) – Chlorophyta и Rhodophyta. Бурые водоросли преобладают по фитомассе в Амурском заливе вблизи г. Владивостока, но их роль в эпибиозе не столь значительна (Левенец и др., 2010).

Макроводоросли заселяют верхние створки Azumapecten farreri и, особенно, Mizuhopecten yessoensis в естественных, смешанных поселениях и донной культуре. В естественных поселениях Swiftopecten swiftii на друзах модиолусов и в подвесной культуре Mizuhopecten yessoensis они селятся на верхних и нижних створках раковины. Красные и зеленые водоросли образуют “ядро” флоры эпибиоза и дикого, и сеяного M. yessoensis. В смешанном поселении в бухте Миноносок повышена биоценотическая роль бурых. Пик поселения эпибионтных Algae отмечен для гребешков среднего возраста (4–6 лет). При этом общее число видов на диких особях по мере увеличения возраста уменьшается резко, а на сеяных – более плавно.

Низкое видовое богатство флоры эпибиоза наблюдали в естественных поселениях всех видов гребешка: приморского – в бухте Киевка, заливах Восток и Находка, японского – в бухте Новик о. Русский и Свифта – в бухте Тихая Заводь зал. Восток. Фауна в них также обеднена (табл. 1). Состав флоры природных эпибиозов японского гребешка Azumapecten farreri и гребешка Свифта Swiftopecten swiftii характеризуется еще большим доминированием Rhodophyta по числу видов (от 75 до 100%). Наибольшую биомассу создает вид Codium fragile, доминирующий в эпибиозе Azumapecten farreri в бухте Новик.

Флора еcтественного эпибиоза тихоокеанской устрицы достаточно разнообразна и характеризуется преобладанием бурых водорослей по числу видов и биомассе (в культуре – по биомассе). В естественных эпибиозах Algae являются субдоминантами, вслед за доминантами – Bivalvia. В подвесной культуре в садках доминируют только животные, на коллекторах водоросли могут быть субдоминантами, вслед за Bivalvia и Ascidia.

Выводы. Наиболее высокое видовое богатство флоры эпибиоза Mizuhopecten yessoensis отмечено в его смешанных поселениях в зал. Посьета (44 вида) и донной культуре в проливе Старка (37). В естественных скоплениях при благоприятных условиях обитания (активная гидродинамика и низкий уровень загрязнения вод, незначительное заиление грунта) в одном районе встречается 21–25 видов, при неблагоприятных – 6–12. Виды Rhodophyta и Chlorophyta образуют “ядро” флоры эпибиоза как “дикого”, так и сеяного M. yessoensis, предпочитая заселять верхние створки 4–6-летних гребешков. Естественные поселения Azumapecten farreri и Swiftopecten swiftii характеризуются еще большим доминированием Rhodophyta по числу видов. Зеленые водоросли Codium fragile и Codium yezoense доминируют по биомассе в природных эпибиозах Mizuhopecten yessoensis и Azumapecten farreri в чистых районах зал. Петра Великого. Для флоры Magallana gigas характерно преобладание Phaeophyceae по числу видов и биомассе в культивированных поселениях и по биомассе – в естественных. В эпибиозах всех видов руководящими видами флоры являются кустистые формы водорослей.