Биология внутренних вод, 2022, № 5, стр. 512-519

Сезонная динамика вида-вселенца Kellicottia bostoniensis (Rotifera, Brachionidae) в городских озерах

Т. В. Золотарева a*, Д. Е. Гаврилко a, В. С. Жихарев a, Е. С. Обедиентова a, Г. В. Шурганова a

a Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского
Нижний Новгород, Россия

* E-mail: tanyakuklina.nn@yandex.ru

Поступила в редакцию 05.02.2022
После доработки 15.04.2022
Принята к публикации 05.05.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Анализ сезонной динамики трансконтинентального вселенца Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) и родственного аборигенного вида K. longispina (Kellicott, 1879) в озерах г. Нижний Новгород показал, что пик обилия вида-вселенца приходится на осенний сезон, аборигенного – на летний. Установлена обратная зависимость численности K. bostoniensis – от температуры воды, численности K. longispina, от общей численности зоопланктона. Выявлена прямая зависимость обилия вселенца от содержания сульфатов, гидрокарбонатов и аммония.

Ключевые слова: сезонная динамика, зоопланктон, Kellicottia bostoniensis, K. longispina, городские озера

ВВЕДЕНИЕ

Изучение закономерностей сезонной динамики зоопланктона проводится с начала прошлого века (Hutchinson, 1967). Накоплен огромный материал, позволивший сформировать ряд моделей сезонной сукцессии планктона в озерах (Sommer et al., 1986, 2012). Однако, в литературе недостаточно сведений о сезонном развитии чужеродных видов зоопланктона в новых местообитаниях, вселение которых приводит к изменению пищевых сетей, структуры и динамики биологических сообществ (Kondoh, 2003; Leuven et al., 2017; Oliveira et al., 2019). Яркий пример планктонного вида-вселенца в водных объектах Европы и Южной Америки – североамериканская коловратка Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908). К настоящему времени накоплен ряд работ, посвященных изучению распространения, экологических предпочтений и морфологической изменчивости K. bostoniensis в водоемах и водотоках Европейской России (Лазарева, Жданова, 2014; Zhdanova et al., 2016, 2019; Shurganova et al., 2017, 2021; Золотарева и др., 2021). Вместе с тем, детальных сведений о сезонных изменениях его численности в сообществах зоопланктона крайне мало. Некоторыми авторами отмечается пик развития вида в озерах в июле и августе (Arnemo et al., 1968; Zhdanova et al., 2016; Arcifa et al., 2020). В малых водотоках Нижегородской области и в Камском водохранилище массовое развитие K. bostoniensis приурочено к осени (Крайнев и др., 2018; Гаврилко и др., 2019). Согласно данным исследований зоопланктона озер г. Нижний Новгород, проведенных в летний период 2000-х гг., в комплекс доминантов оз. Парковое входил аборигенный вид K. longispina (Экологическое…, 2005). Kellicottia bostoniensis впервые зарегистрирована в этом озере летом 2019 г., ее доля в общей численности зоопланктона составляла 3.3% (Обедиентова и др., 2020). В оз. Сортировочное вселенец также обнаружен в 2019 г., он входил в число субдоминантов сообщества (Обедиентова и др., 2021). Широкое распространение вселенца в бассейне Средней Волги и его большой адаптационный потенциал ставит задачу изучения сезонного развития K. bostoniensis в динамике сообществ зоопланктона в разряд актуальных.

Цель работы – анализ сезонной динамики K. bostoniensis в городских разнотипных озерах и влияния на вид факторов среды.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Исследования проведены с 26 мая по 27 октября 2020 г. в пелагиали озер Парковое и Сортировочное, расположенных на территории г. Нижнего Новгорода. Озера относятся к гидрокарбонатному классу, группе кальция. Площадь водного зеркала оз. Парковое (координаты 56°23′ с.ш., 43°84′ в.д.) 8.9 га, берег озера сильно изрезан и обрывист. Водоем имеет искусственное происхождение, дно преимущественно песчаное, местами – глинистое, максимальная глубина 6 м. В летний сезон озеро служит территорией рекреации. Заполнение водой происходит исключительно за счет грунтового питания, осадков и поверхностного плоскостного стока. Озеро бессточное, притоки в него отсутствуют (Экологическое…, 2005). На основании расчета индекса трофического состояния (TSISD), разработанного Р. Карлсоном (Carlson, 1977), c использованием показателей прозрачности, определенной по диску Секки, установлено изменение трофического статуса водоема в течение вегетационного периода от олиготрофного до мезотрофного.

Акватория оз. Сортировочное (координаты 56°28′ с.ш., 43°83′ в.д.) занимает площадь 23 га. Озеро представляет измененный мелиорацией водоем, образовавшийся на месте болотного массива, созданный для понижения уровня грунтовых вод на территориях Заречной части г. Нижний Новгород. Водоем используется в рекреационных целях, максимальная глубина 11.3 м, имеет сток (Экологическое …, 2005). Трофический статус озера, оцененный на основании индекса трофического состояния (TSISD) (Carlson, 1977), в течение вегетационного периода – мезотрофный.

Пробы зоопланктона отбирали планктонной сетью Джеди (диаметр входного отверстия 18 см, размер ячеи 70 мкм) путем процеживания столба воды от дна до поверхности. В каждую дату из водоема брали по три пробы и фиксировали 4%-ным формалином. Камеральную обработку проб проводили общепринятыми методами (Методические…, 1982).

Прозрачность воды определяли по диску Секки, электропроводность, температуру, рН – мультипараметрическим зондом YSI Pro 1030, содержание растворенного в воде кислорода – анализатором МАРК-302М. Гидрохимический анализ воды озер проводили в лаборатории хроматографии, масс-спектрометрии и элементного анализа Научно-исследовательского института химии Нижегородского государственного университета им. Н.И. Лобачевского, где определены концентрации гидрокарбонатов, аммония, нитратов, нитритов, сульфатов, хлоридов, фосфатов, железа, марганца, меди, кальция, кремния, взвешенных веществ.

Связи между факторами среды и численностью родственных видов K. bostoniensis и K. longispina определяли с помощью коэффициента ранговой корреляции Спирмена (Шитиков, Розенберг, 2013) в программной среде R (R Core Team, 2015).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В течение периода исследований зарегистрировано значительное изменение большинства гидрохимических и гидрофизических параметров озер (табл. 1). Водоемы характеризовались нейтральной – слабощелочной реакцией (рН 7.32–8.4). Прозрачность воды в оз. Сортировочное была невысокой (1.2–2.6 м), отмечено повышенное содержание железа (≤1.1 мг/л). В оз. Парковое наблюдали хорошую прозрачность воды (2.2–4.1 м) и концентрацию железа (≤0.6 мг/л).

Таблица 1.  

Гидрофизические и гидрохимические параметры изучаемых озер с 26 мая по 27 октября 2022 г.

Показатель оз. Сортировочное оз. Парковое
min–max
Температура (Temp), °С 7.4–26.7 7.1–26.8
Водородный показатель (pH) 7.3–8.4 7.5–8.3
Электропроводность (Cond) 255.0–275.0 300.0–318.0
Прозрачность (Trp), м 1.2–2.6 2.2–4.1
Содержание кислорода (O), мг/л 8.3–10.8 6.8–15.1
Гидрокарбонаты (HCO), мг/л 26.0–100.0 34.0–79.0
Хлориды (Cl), мг/л 25.0–29.0 47.0–60.0
Взвешенные вещества (VV), мг/л 3.0–37.0 3.0–19.0
Сульфаты (SO4), мг/л 12.0–17.0 22.0–26.0
Нитраты (NO3), мг/л 0.2–0.8 0.2–0.9
Нитриты (NO2), мг/л 0.2 0.2
Железо (Fe), мг/л 0.05–1.1 0.05–0.60
Аммоний (HN4), мг/л 0.05–2.0 0.05–0.21
Медь (Cu), мг/л <0.03 <0.01
Кремний (Si), мг/л 0.05–2.3 0.05–0.13
Марганец (Mn), мг/л 0.02–0.10 0.01–0.08
Кальций (Ca), мг/л 20.0–36.0 14.0–31.0

Примечание. Приведен диапазон значений (min–max).

В оз. Сортировочное в период с 26 мая по 22 июля численность вселенца была низкой, доминировал аборигенный вид K. longispina (табл. 2, рис. 1). В дальнейшем численность чужеродного вида K. bostoniensis увеличивалась и с 3 августа по 27 октября он доминировал в сообществе, при этом плотность аборигенного вида значительно снижалась (табл. 2, рис. 1). Наибольшее относительное обилие K. longispina (>40%) зафиксировано 7 июля, K. bostoniensis (>48%) – 29 сентября. Пик общей численности зоопланктона (403 тыс. экз./м3) отмечен 22 июля при наибольшей в течение вегетационного периода температуре воды (26.7°С) и концентрации кислорода (10.6 мг/л). В число доминантов в это время, наряду с K. longispina, входил Chydorus sphaericus (O.F. Müller, 1776). В период минимального количественного развития зоопланктона (80 тыс. экз./м3) в сентябре при температуре 15°С и самой низкой в течение вегетационного периода концентрации кислорода (8.3 мг/л) доминировали вселенец Kеllicottia bostoniensis и Keratella cochlearis (Gosse, 1851).

Таблица 2.  

Доля видов Kellicottia bostoniensis и K longispina в общей численности зоопланктона в исследованных озерах

Дата
отбора проб
оз. Сортировочное оз. Парковое
NK. bost./Ntot, % NK. long./Ntot, % NK. bost./Ntot, % NK. long./Ntot, %
26.05. <1.0 22.9 8.6
09.06 <1.0 20.3 <1.0 5.3
24.06 <1.0 34.4 <1.0 10.4
07.07 2.3 40.3 <1.0 6.7
22.07 2.3 27.3 <1.0 2.3
03.08 12.0 <1.0 <1.0 <1.0
18.08 23.1 <1.0 1.0 <1.0
01.09 17.5 2.9 2.3 <1.0
16.09 25.1 <1.0 4.2 <1.0
29.09 48.7 <1.0 4.1 <1.0
13.10 27.9 5.9 12.6 1.6
27.10 17.2 8.2 7.1 2.5

Примечание. NK. bost. /Ntot – доля K. bostoniensis в общей численности зоопланктона; NK. long. /Ntot – доля K. longispina в общей численности зоопланктона.

Рис. 1.

Сезонная динамика численности коловраток Kellicottia bostoniensis и Kellicottia longispina в озерах Сортировочное (а) и Парковое (б). По оси абсцисс – дата отбора проб в 2020 г.

В оз. Парковое развитие родственных видов рода Kellicottia происходило аналогичным образом: с 9 июня по 3 августа отмечалось низкое обилие K. bostoniensis и высокое K. longispina, который входил в число доминантов и субдоминантов сообщества (табл. 2, рис. 1).

В течение вегетационного периода численность вселенца увеличивалась, к концу августа–началу сентября коловратка вошла в число субдоминантов, 13 октября вид доминировал в сообществе зоопланктона озера. Максимальная доля K. longispina в общей численности зоопланктона (>10%) зафиксирована 24 июня, K. bostoniensis (>12%) – 13 октября. Пик развития зоопланктона в озере наблюдали 1 сентября (349.2 тыс. экз./м3) при температуре воды 21.2°С и концентрации растворенного кислорода 9.2 мг/л, доминировали веслоногие раки ювенильных стадий. При снижении температуры воды до 14°С и содержания кислорода до 7.7 мг/л к 29 сентября общая численность зоопланктона снизилась и достигла минимального значения (118.5 тыс. экз./м3). В число доминантов в это время входили ракообразные ювенильных стадий, Eudiaptomus gracilis Sars, 1863 и Keratella cochlearis. Хотя в оз. Парковое максимум обилия родственных видов Kellicottia longispina и K. bostoniensis не совпадал с максимумом и минимумом обилия зоопланктона, однако, наблюдалась тенденция преобладания аборигенного вида при более высокой численности сообщества весной и летом, вселенца – при наименьшей осенью.

Таким образом, родственные виды K. longispina и K. bostoniensis достигали наибольшего количественного развития в течение вегетационного периода в разное время (табл. 2, рис. 1).

В результате корреляционного анализа получена обратная связь численности вселенца с температурой воды (r = –0.5, p = 0.013), наибольшее обилие вида зафиксировано при температуре воды от 7 до 16°С осенью (рис. 2). Выявлена прямая связь численности K. bostoniensis с содержанием сульфатов (r = 0.46, p = 0.024), гидрокарбонатов (r = 0.76, p < 0.001), аммония (r = 0.69, p < 0.001), концентрации которых увеличивались в озерах к осеннему сезону (табл. 1, рис. 2). Также обнаружена обратная связь обилия K. bostoniensis с численностью K. longispina (r = –0.5, p = 0.013) и общей численностью зоопланктона (r = –0.52, p = = 0.008) (рис. 3).

Рис. 2.

Связь значений численности Kellicottia bostoniensis (NK. bos.) с температурой воды (а), с концентрацией гидрокарбонатов (б), аммония (в), сульфатов (г).

Рис. 3.

Связь значений численности Kellicottia bostoniensis с численностью Kellicottia longispina (а) и общей численностью зоопланктона (б).

Для аборигенного вида зарегистрирована отрицательная связь его обилия с электропроводностью воды (r = –0.51, p = 0.012), положительная – с концентрацией железа (r = 0.41, p = 0.045) и общей численностью зоопланктона (r = 0.65, p = 0.001) (рис. 4). Полученные зависимости полностью отражают сезонное изменение представленных факторов.

Рис. 4.

Связь значений численности Kellicottia longispina с электропроводностью (а), c концентраций железа (б) и общей численностью зоопланктона (в).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

В водоемах России пик количественного развития вида-вселенца Kellicottia bostoniensis отмечен в июле, высокой численности в глубоководных озерах он достигал в нижних слоях водной толщи при температуре 5–12°С, в мелководных водоемах – при 15–20°С (Zhdanova et al., 2016). В озерах Скандинавии высокая численность K. bostoniensis зарегистрирована в диапазоне температуры воды 9–15°С, вид идентифицирован в составе зоопланктона с конца апреля до ноября, максимальная доля яйценосных самок отмечена в августе (Arnemo et al., 1968). Исследования обилия K. bostoniensis, проведенные в Выгозерском водохранилище (Карелия) в августе 2017 г., выявили его распространение на всей акватории, при этом численность вида достигала 100–780 экз./м3 (Сярки, 2019). Ряд исследований показал, что массового развития K. bostoniensis достигает в октябре при температуре 10–13°С (Иванова, Телеш, 2004; Крайнев и др., 2018; Гаврилко и др., 2019), что, вероятно, связано с увеличением биомассы нанопланктона, который служит источником питания вида-вселенца (Oliveira et al., 2019). В искусственном эвтрофном оз. Монте-Алегри (Monte Alegre, Бразилия) наибольшая численность K. bostoniensis зафиксирована в период с мая по ноябрь с максимумом обилия в июле и августе (до 40 тыс. экз./м3) при 18.2–23.1°С. Далее, с ноября по апрель при температуре воды >26°С его обилие значительно снижалось и было ≤5 тыс. экз./м3. Пик численности K. bostoniensis не совпадал пиком общей численности зоопланктона. Установлено наибольшее обилие K. bostoniensis при низкой численности других видов коловраток, а также общей численности зоопланктона, что, по мнению авторов, объясняется развитием вида в период с наименьшей для него конкуренцией и минимальным влиянием хищников (Arcifa et al., 2020).

Полученная статистически значимая обратная зависимость между численностью K. bostoniensis и общей численностью зоопланктона свидетельствует о его развитии в период с наименьшей конкуренцией. Корреляционный анализ также показал, что при увеличении температуры численность вида-вселенца снижается, наибольшие значения отмечены при температуре воды 7–16°С, что согласуется с данными других исследователей (Arnemo et al., 1968; Крайнев и др., 2018). Осенью в воде исследованных озер наблюдали увеличение содержания сульфатов, гидрокарбонатов, аммония, связанное с увеличением стока биогенных элементов и других веществ, а также их поступлением в результате внутриводоемных процессов (Фащевская и др., 2020). Вероятно, прямого стимулирующего влияния на обилие вселенца эти вещества не оказывают, но могут способствовать развитию автотрофных и гетеротрофных флагеллят, потребляемых K. bostoniensis (Oliveira et al., 2019).

Выводы. Независимо от особенностей сезонного развития зоопланктона в разнотипных озерах, динамика вселенца K. bostoniensis и родственного аборигенного вида K. longispina различаются: пик обилия чужеродного вида приходится на осенний сезон, нативного – на летний. Обилие K. bostoniensis имеет обратную связь с температурой воды, общей численностью зоопланктона и численностью K. longispina, прямую – с содержанием сульфатов, гидрокарбонатов и аммония.

Список литературы

  1. Гаврилко Д.Е., Ручкин Д.С., Колесников А.А. 2019. Особенности структурной организации сообществ зоопланктона зарослей высшей водной растительности (на примере водотоков Нижегородской области) // Тез. докл. XII съезда Гидробиол. об-ва при РАН. Петрозаводск: Карельск. науч. центр РАН. С. 99.

  2. Золотарева Т.В., Шурганова Г.В., Кудрин И.А. и др. 2021. Морфологические характеристики Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) в водных объектах бассейна Средней Волги // Поволжский экол. журн. № 1. С. 16. https://doi.org/10.35885/1684-7318-2021-1-16-34

  3. Иванова М.Б., Телеш И.В. 2004. Сезонная и межгодовая динамика планктонных коловраток и ракообразных // Закономерности гидробиологического режима водоемов разного типа. Москва: Научный мир. С. 71.

  4. Крайнев Е.Ю., Целищева Е.М., Лазарева В.И. 2018. Американская коловратка Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) в Камском водохранилище (река Кама, Россия) // Биология внутр. вод. № 1. С. 55.https://doi.org/10.7868/S0320965218010072

  5. Лазарева В.И., Жданова С.М. 2014. Американская коловратка Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) в водохранилищах Верхней Волги // Биология внутр. вод. № 3. С. 63.https://doi.org/10.7868/S0320965214030115

  6. Методические рекомендации по сбору и обработке материалов при гидробиологических исследованиях на пресноводных водоемах. 1982. Ленинград: Гос. НИИ озер. и реч. рыб. хоз-ва.

  7. Обедиентова Е.С., Гаврилко Д.Е., Золотарева Т.В. 2020. Видовая структура сообществ зоопланктона некоторых озер заречной части Нижнего Новгорода // Биосистемы: организация, поведение, управление: Тез. докл. 73-й Всерос. с международным участием шк.-конф. молодых ученых (Нижний Новгород, 28–30 октября 2020 г.). Нижний Новгород: Университет Лобачевского. С. 153.

  8. Обедиентова Е.С., Гаврилко Д.Е., Золотарева Т.В. 2021. Редкие и чужеродные виды зоопланктона в озерах Нижнего Новгорода // Тез. докл. 74-й Всерос. с международным участием шк.-конф. молодых ученых “Биосистемы: организация, поведение, управление”. Нижний Новгород: Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н. И. Лобачевского. С. 160.

  9. Cярки М.Т. 2019. Вселение американской коловратки Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) в Выгозерское водохранилище (Республика Карелия) // Рос. журн. биол. инвазий. № 3. С. 111.

  10. Фащевская Т.Б., Полянин В.О., Кирпичников Н.В. 2020. Диффузное загрязнение водных объектов: источники, мониторинг, водоохранные мероприятия: Уч. пособие. Москва: ООО “Студия Ф1”.

  11. Шитиков В.К., Розенберг Г.С. 2013. Рандомизация и бутстреп: статистический анализ в биологии и экологии с использованием R. Тольятти: Кассандра.

  12. Экологическое состояние водных объектов Нижнего Новгорода. 2005. Нижний Новгород: Изд-во Нижегород. гос. ун-та.

  13. Arcifa M.S., de Souza B.B., de Morais-Junior C.S. et al. 2020. Functional groups of rotifers and an exotic species in a tropical shallow lake // Scientific Reports. № 10.https://doi.org/10.1038/s41598-020-71778-1

  14. Arnemo R., Berzins B., Gronberg B., Mellgren I. 1968. The Dispersal in Swedish Waters of Kellicottia bostoniensis (Rousselet) (Rotatoria) // Oikos. V. 19. № 2. P. 351.

  15. Carlson R. 1977. A trophic index for lakes // Limnology and oceanography. V. 22 (2). P. 361.

  16. Hutchinson G.E. 1967. A Treatise on Limnology. V. 2. Introduction to Lake Biology and the Limnoplankton. N.Y.: Wiley.

  17. Kondoh M. 2003. Foraging adaptation and the relationship between food-web complexity and stability // Science. V. 299. P. 1388. https://doi.org/10.1126/science.1079154

  18. Leuven R.S.E.W., Boggero A., Bakker E.S. et al. 2017. Invasive species in inland waters: from early detection to innovative management approaches // Aquatic Invasions. V. 12. № 3. P. 269–273. https://doi.org/10.3391/ai.2017.12.3.01

  19. Oliveira F.R., Lansac-Tôha F.M., Meira B.R. et al. 2019. Effects of the exotic rotifer Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) on the microbial food web components // Aquat. Ecol. № 53. P. 581. https://doi.org/10.1007/s10452-019-09710-7

  20. R Core Team. 2015. R: A language and environment for statistical computing / R Core Team. [URL: http://www.R–project.org].

  21. Shurganova G.V., Gavrilko D.E., Il’in M.Iu. et al. 2017. Distribution of Rotifer Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) in Water Bodies and Watercourses of Nizhny Novgorod Oblast // Rus. J. Biological Invasions. V. 8. № 4. P. 393. https://doi.org/10.1134/S2075111717040105

  22. Shurganova G.V., Zolotareva T.V., Kudrin I.A. et al. 2021. Abundance of related species, Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) and K. longispina (Kellicott, 1879) (Rotifera: Brachionidae), in the zooplankton communities of the Pustynskaya lake-river system (Nizhny Novgorod Region) // Rus. J. Biological Invasions. V. 12. № 2. P. 219. https://doi.org/10.1134/S2075111721020107

  23. Sommer U., Gliwicz Z.M., Lampert W., Duncan A. 1986. The PEG model of a seasonal succession of planktonic events in fresh waters // Arch. Hydrobiol. V. 106. P. 433.

  24. Sommer U., Adrian R., De Senerpont Domis L. et al. 2012. Beyond the Plankton Ecology Group (PEG) Model: Mechanisms driving plankton succession // Annu. Rev. Ecol. Evo. Syst. V. 43. P. 429. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-110411-160251

  25. Zhdanova S.M., Lazareva V.I., Bayanov N.G. et al. 2016. Distribution and ways of dispersion of American rotifer Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) in waterbodies of European Russia // Rus. J. Biological Invasions. V. 7. № 4. P. 308. https://doi.org/10.1134/S2075111716040111

  26. Zhdanova S.M., Lazareva V.I., Bayanov N.G. et al. 2019. Morphological Variability of Kellicottia bostoniensis (Rousselet, 1908) (Rotifera: Brachionidae) in Waterbodies of European Russia // Inland Water Biology. V. 12. P. 140. https://doi.org/10.1134/S1995082919020184

Дополнительные материалы отсутствуют.