1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Ботанический журнал
  4. T. 106, № 11, 2021

Ботанический журнал, 2021, T. 106, № 11, стр. 1066-1071

СИСТЕМА СКРЕЩИВАНИЯ И СЕМЕННАЯ РЕПРОДУКЦИЯ GERANIUM ASIATICUM (GERANIACEAE)

Н. И. Гордеева *

Центральный сибирский ботанический сад СО РАН
630090 Новосибирск, ул. Золотодолинская, 101, Россия

* E-mail: nataly.gordeeva@gmail.com

Поступила в редакцию 12.03.2021
После доработки 13.08.2021
Принята к публикации 24.08.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Исследованы особенности системы скрещивания и семенной репродукции гинодиэцичного вида Geranium asiaticum Serg. в 4 ценопопуляциях Западной Сибири (Новосибирская обл.). Обоеполый цветок гермафродитных особей G. asiaticum отличается более продолжительным цветением (2.5–3.5 суток), чем пестичный цветок женских особей (2–2.5 суток), что связано с прохождением мужской (тычиночной) фазы в начале морфогенеза обоеполого цветка; для G. asiaticum характерна строго выраженная протандрия. Установлено, что скрещивание особей G. asiaticum происходит по типу ксеногамии, а автогамия полностью исключена. В эксперименте по изоляции отдельных цветков в соцветии 100% изолированных пестичных и обоеполых цветков засыхали без оплодотворения. В эксперименте по искусственному опылению цветков, 85% пестичных цветков сформировали плоды (17 из 20 цветков), среди обоеполых цветков плоды завязали только 10% (3 из 30 цветков). Не обнаружено достоверных различий по показателю числа цветков на генеративном побеге у женских и гермафродитных особей G. asiaticum. Установлены достоверные различия между разнополыми особями по показателям числа плодов и числа семян на генеративный побег: женские особи образуют в 16.1–22.1 раза больше плодов и в 13.8–28.3 больше семян, чем гермафродиты. Пестичные цветки формируют в среднем 1.85 ± 0.08 семян, а обоеполые 0.07 ± 0.02 семян на один цветок; в среднем, женские растения образуют в 26.4 раза больше семян, чем гермафродиты. Исследование систем скрещивания и размножения G. asiaticum показало, что плоды и семена образуют в основном женские особи, однако гермафродитные особи производят необходимую для оплодотворения пыльцу. Разная степень половой дифференциации G. asiaticum и Geranium sylvaticum L. из одной секции свидетельствует о том, что в роде Geranium наблюдаются преобразования, направленные на формирование диэции.

Ключевые слова: Geranium asiaticum Serg., гинодиэция, система скрещивания, семенная репродукция, ценопопуляция

Системы скрещивания и размножения определяют генетическое разнообразие и эволюционные процессы у растений. Скрещивание растений обеспечивается разными способами опыления: перекрестным опылением (ксеногамия), самоопылением (автогамия) и их сочетанием у одного вида. Особый интерес представляет исследование скрещивания и размножения у сексуально полиморфных растений. В литературе имеются сведения, что при изучении систем размножения растений в роде Silene L. (Caryophyllaceae) были выделены виды, различающиеся по типу полового полиморфизма: гермафродитные, гинодиэцичные и диэцичные (Desfeux et al., 1996). Проведенный филогенетический анализ видов этого рода позволил авторам предположить, что диэция (двудомность) у растений могла развиваться из ядерно-цитоплазматической гинодиэции (Desfeux et al., 1996; Charlesworth, 2006; Bernasconi et al., 2009). Многие виды рода Geranium L. характеризуются гинодиэцией – типом полового полиморфизма, при котором в популяции совместно произрастают гермафродитные и женские особи (Knuth, 1898; Dem’yanova, 1985). Известно, что виды этого рода отличаются по ряду признаков половой дифференциации: семенной продуктивности половых фенотипов, а также по соотношению половых фенотипов в структуре ценопопуляций (Asikainen, Mutikainen, 2003; Abdusalam et al., 2017; Gordeeva, 2020). Детальные исследования систем размножения гинодиэцичных растений позволяют выявить особенности полового полиморфизма отдельных видов и могут быть полезны при рассмотрении гинодиэции как одного из механизмов эволюционных процессов.

Цель работы – исследование особенности системы скрещивания и семенной репродукции гинодиэцичного G. asiaticum Serg. (G. bifolium Patrin ex DC).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Geranium asiaticum относится к короткокорневищным травянистым поликарпикам. Встречается на суходольных и лесных лугах, в березовых, сосновых, осиновых и смешанных лесах. Распространен в Западной, Средней и Восточной Сибири (Peshkova, 1996). В ценопопуляциях G. asiaticum совместно произрастают 2 половые формы растений: гермафродитные особи с обоеполыми цветками и женские особи с пестичными цветками. Генеративная сфера растений представлена синфлоресценцией, образованной закрытыми тирсами из монохазиев; паракладии немногочисленны (Gordeeva, 2020).

Исследования систем размножения G. asiaticum проводили в мае–июне 2019–2020 гг. в 4 ценопопуляциях в фитоценозах Новосибирской области: ЦП1 (54°49'35.37"с.ш.; 83°06'37.74"в.д.) – разнотравно-злаковый луг на опушке сосново-березового леса, общее проективное покрытие (ОПП) травостоя – 90%, проективное покрытие (ПП) G. asiaticum – 2%; ЦП2 (54°49'25.09"с.ш.; 83°05'33.07"в.д.) – злаково-разнотравный сосновый лес с примесью березы, ОПП – 90%, ПП G. asiaticum – 2%; ЦП3 (54°49'22.64"с.ш.; 83°06'27.85"в.д.) – лесной злаково-разнотравный луг на вырубке березово-соснового леса, ОПП – 100%, ПП G. asiaticum – 1%; ЦП4 (54°52'31.78"с.ш.; 83°04'40.83"в.д.) – лесной разнотравно-злаковый луг на вырубке соснового леса, ОПП – 90%, ПП G. asiaticum – 2%. Растения G. asiaticum цветут в мае–июне.

Изучение системы скрещивания G. asiaticum проводили в ЦП3 с использованием общепринятых методик (Ponomarev, 1960; Dem‘yanova, 2010). В период массового цветения растений на генеративных побегах отмечали по 1 цветку в фазе бутонизации у 5 женских и 5 гермафродитных особей. Продолжительность наблюдений за морфогенезом отдельных цветков составляла 8–10 дней. Для определения способов опыления G. asiaticum проведены эксперименты с двумя вариантами опыления обоеполых и пестичных цветков на разнополых особях: 1) изоляция обоеполых и пестичных цветков; 2) искусственное опыление обоеполых и пестичных цветков с помощью пыльцы цветков других гермафродитов. Выборка составляла от 20 до 30 цветков на генеративных побегах 20 гермафродитных и 15 женских особей. Для изоляции цветков использовали полиэтиленовые изоляторы, которые надевали на бутоны цветков. Дальнейшие наблюдения за морфогенезом отмеченных цветков проводили до засыхания или плодоношения всех цветков в соцветиях растений в течение 28–30 дней.

С целью определения семенной репродукции G. asiaticum подсчитывали общее число цветков, плодов и семян на генеративных побегах разнополых растений. Выборка составляла по 15–25 гермафродитных и женских особей в каждой ценопопуляции. Генеративные побеги разнополых особей отмечали в фазе массового цветения, затем срезали на стадии плодоношения. Все данные статистически обработаны, сравнение средних арифметических проводили с помощью t‑критерия Стьюдента (Zaitsev, 1991).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Исследование морфогенеза цветков разнополых особей G. asiaticum показало, что обоеполый цветок проходит две фазы развития: мужскую (тычиночную) и женскую (пестичную); пестичный цветок вследствие редукции тычинок проходит только одну женскую фазу. Мужская фаза обоеполого цветка начинается с развития тычинок и пыльников и заканчивается засыханием пыльников; в эту фазу пестик имеет минимальный размер и сомкнутое (игольчатое) рыльце. Продолжительность мужской фазы составляет около 1–1.5 суток. На вторые сутки развития обоеполого цветка наступает женская фаза, происходит удлинение столбика до максимального размера и раскрытие 5-лопастного рыльца пестика; только в этой фазе возможен процесс опыления и оплодотворения. Длительность женской фазы около 1–1.5 суток. Через 2.5–3.5 суток после начала распускания обоеполого цветка лепестки осыпаются; тычинки с пыльниками и раскрытое рыльце постепенно засыхают. При успешном опылении происходит оплодотворение и образование плода, однако, по нашим наблюдениям, в природных популяциях обоеполые цветки чаще всего засыхают без оплодотворения. Морфогенез пестичного цветка сокращен до женской фазы и связан с удлинением столбика пестика и раскрытия рыльца. От начала распускания пестичного цветка продолжительность его развития составляет около 2 суток, опыление происходит при раскрытых лопастях рыльца. Затем, через 2–2.5 суток лепестки осыпаются, раскрытое рыльце засыхает, начинается постепенное формирование плода или засыхание цветка без оплодотворения. Таким образом, обоеполый цветок G. asiaticum отличается более продолжительным цветением (2.5–3.5 суток), чем пестичный цветок (2–2.5 суток), что связано с прохождением мужской (тычиночной) фазы в начале морфогенеза обоеполого цветка, т.е. вид характеризуется строго выраженной протандрией. Протандрия обоеполых цветков является одним из основных факторов, препятствующих автогамии.

При исследовании способов опыления G. asiaticum обнаружено, что в эксперименте по изоляции цветков разнополых особей все изолированные пестичные и обоеполые цветки засыхали без образования плодов (табл. 1). Это свидетельствует о том, что у G. asiaticum полностью исключена автогамия. В эксперименте по искусственному опылению разнополых цветков обнаружено, что 85% пестичных цветков успешно формировали плоды (17 из 20 пестичных цветков). Среди обоеполых цветков доля цветков, завязавших плод, составляла только 10% (3 из 30 обоеполых цветков). Таким образом, скрещивание растений G. asiaticum происходит преимущественно по типу ксеногамии. Следует отметить, что вследствие разновременного цветения обоеполых цветков гермафродитной особи нельзя полностью исключать возможности скрещивания по типу гейтоногамии (опыление цветков в пределах синфлоресценции). Однако, вероятность гейтоногамии очень незначительна, так как, большинство гермафродитных особей в ценопопуляциях не образует плодов.

Таблица 1.

Формирование плодов у обоеполых и пестичных цветков Geranium asiaticum в разных вариантах опыления Table 1. Fruit formation by bisexual and pistillate flowers of Geranium asiaticum in different pollination variants

Вариант опыления
Pollination variant 		Половой тип цветка
Sexual type 		Число цветков, шт.
Number of flowers 		Число плодов, шт.
Number of fruits
Изоляция цветков 1 20 0 (0%)
Isolation of flowers 2 20 0 (0%)
Искусственное опыление пыльцой других растений 1 30 3 (10%)
Artificial pollination with pollen from other plants 2 20 17 (85%)

Примечание. Половой тип цветка: 1 – обоеполый, 2 – пестичный. В скобках – % цветков, сформировавших плод.

Note. Sexual type of the flower: 1 – bisexual, 2 – pistillate. In parentheses – % flowers which formed a fruit.

Наши исследования показали, что размножение растений G. asiaticum и самоподдержание ценопопуляций вида происходит только семенным путем. При изучении семенной репродукции разнополых особей выявлено, что гермафродитные и женские особи в ценопопуляциях достоверно не различаются по показателю числа цветков на генеративном побеге: у гермафродитов число цветков составляло, в среднем 17.8–31.0 шт., а у женских растений, в среднем 20.9–28.9 шт. (табл. 2). Однако по показателям числа плодов и числа семян на генеративном побеге установлены достоверные различия между разнополыми особями: женские растения формировали в 16.1–22.1 раза больше плодов и в 13.8–28.3 больше семян, чем гермафродиты (табл. 2). Во всех ценопопуляциях среди отмеченных растений все женские особи формировали плоды, в то время как большинство гермафродитных особей отцветали без плодоношения. Сравнение семенной репродукции разнополых особей в расчете на один цветок показало, что пестичные цветки формируют в среднем 1.85 ± 0.08 семян, а обоеполые 0.07 ± ± 0.02 семян, т.е. женские растения образуют в 26.4 раза больше семян, чем гермафродиты (рис. 1). Таким образом, плоды и семена образуют в основном женские особи G. asiaticum, в то время как гермафродитные особи производят необходимую для оплодотворения пыльцу.

Таблица 2.

Число цветков, плодов и семян гермафродитных и женских особей Geranium asiaticum в ценопопуляциях Table 2. Number of flowers, fruits and seeds of hermaphrodite and female plants of Geranium asiaticum in coenopopulations

Показатели1
Features1		 Пол
Sexual type 		Min–Max M ± m Cv, % td
Число цветков
Number of flowers
ЦП1 1 11–39 25.7 ± 1.64 31.3 2.25
CP1 2 8–36 20.9 ± 1.41 33.8
ЦП2 1 15–59 28.4 ± 3.25 49.9 1.98
CP2 2 15–34 21.5 ± 1.30 28.3
ЦП3 1 16–62 31.0 ± 2.46 40.6 0.61
CP3 2 16–54 28.9 ± 2.42 37.5
ЦП4 1 11–34 17.8 ± 1.63 36.6 2.34
CP4 2 12–55 24.8 ± 2.52 41.9
Число плодов
Number of fruits
ЦП1 1 0–3 0.7 ± 0.24 127.9 11.69
CP1 2 5–29 13.0 ± 1.85 51.2
ЦП2 1 0 0 0 12.94
CP2 2 6–23 11.8 ± 0.91 36.1
ЦП3 1 0–4 0.8 ± 0.25 156.7 7.14
CP3 2 6–44 17.7 ± 2.35 59.5
ЦП4 1 0–6 0.8 ± 0.44 216.6 8.90
CP4 2 6–28 12.9 ± 1.29 41.0
Число семян
Number of seeds
ЦП1 1 0–6 1.6 ± 0.58 138.3 10.49
CP1 2 10–96 30.8 ± 6.26 73.1
ЦП2 1 0 0 0 10.35
CP2 2 18–96 39.7 ± 3.84 45.4
ЦП3 1 0–12 2.4 ± 0.77 161.8 6.73
CP3 2 22–163 67.9 ± 9.70 63.9
ЦП4 1 0–20 2.9 ± 1.52 211.3 8.41
CP4 2 18–88 40.1 ± 4.15 42.8

Примечание. 1 – показатели даны в шт. на 1 побег. ЦП – ценопопуляция. Пол: 1 – гермафродитный, 2 – женский. Min‒Max – минимальное и максимальное число. M ± m – среднее значение и ошибка среднего. Cv – коэффициент вариации. td – критерий достоверности различий; если td ≥ 3.57, различия достоверны.

Note. 1 – values are in pieces per shoot. CP – coenopopulation. Sexual type: 1 – hermaphrodite, 2 – female. Min–Max – minimum and maximum numbers. M ± m – mean and error of mean. Cv – coefficient of variation. td – Student’s t-test, the differences are significant at td ≥ 3.57.

Рис. 1.

Семенная репродукция гермафродитных и женских особей Geranium asiaticum

a – обоеполый цветок гермафродитной особи, b – пестичный цветок женской особи.

Горизонтальная ось: 1 – ценопопуляция ЦП1, 2 – ЦП2, 3 – ЦП3, 4 – ЦП4, 5 – среднее значение.

Fig. 1. Seed reproduction of hermaphrodites and females of Geranium asiaticum

a – bisexual flower of hermaphrodite plant, b – pistillate flower of female plant.

Horizontal axis: 1 – coenopopulation CP1, 2 – CP2, 3 – CP3, 4 – CP4, 5 – average value.

Ранее были описаны результаты наблюдений гинодиэцичных видов Gypsophila altissima L., Arenaria longifolia L., в популяциях которых доля мелкоцветковых женских особей составляла 40–60% (Dem’yanova, Ponomarev, 1979). В то же время их крупноцветковые гермафродитные особи образовывали незначительное число семян, то есть цветки гермафродитов, будучи морфологически обоеполыми, являются функционально мужскими. Так как количественное соотношение половых форм у этих видов сходно с соотношением полов у диэцичных (двудомных) растений, то авторы предположили, что данные гинодиэцичные виды можно рассматривать, как близкие к истинно двудомным (диэцичным) растениям (Dem’yanova, Ponomarev, 1979). Наши исследования репродукции G. asiaticum показали, что семена образуют преимущественно женские особи, в то время как обоеполые цветки гермафродитов выполняют в основном функцию производства пыльцы, т.е. являются функционально мужскими. При изучении половой структуры исследуемых ценопопуляций G. asiaticum было обнаружено, что встречаемость женских особей составляет в среднем 53.6% от общего числа генеративных особей. Таким образом, высокая степень половой дифференциации растений G. asiaticum и близкая к 50% встречаемость женских особей в ценопопуляциях позволяют предположить, что G. asiaticum можно рассматривать как довольно близкий к диэцичным растениям вид.

В системе рода Geranium гинодиэцичные виды G. asiaticum и Geranium sylvaticum L. входят в состав типовой секции Geranium (Peshkova, Ovchinnikova, 2012; Troshkina, 2019). G. sylvaticum характеризуется довольно низкой степенью половой дифференциации: незначительным репродуктивным преимуществом женских особей по сравнению с гермафродитами и невысокой частотой встречаемости женских особей среди генеративных растений от 0.4 до 27.2% (Asikainen, Mutikainen, 2003). По нашим данным, вид G. asiaticum по сравнению с G. sylvaticum отличается высокой степенью половой дифференциацией по ряду основных признаков: репродукции и частоте встречаемости женских особей. В секции Geranium гинодиэция отмечается еще у ряда видов: G. albiflorum Ledeb., G. krylovii Tzvelev., G. pseudosibiricum J. Mayer (Dem’yanova, 1985; Peshkova, 1996). Разная степень половой дифференциации G. asiaticum и G. sylvaticum, свидетельствует о том, что в роде Geranium наблюдаются преобразования в направлении формирования диэции. Для выяснения роли гинодиэции в роде Geranium необходимы дальнейшие исследования полового полиморфизма других представителей рода.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Исследование систем скрещивания и размножения G. asiaticum показало, что вид характеризуется строго выраженной протандрией и высокой степенью ксеногамии, автогамия полностью исключена. Все изолированные обоеполые и пестичные цветки засыхали без образования плодов. При искусственном опылении двух типов цветков, пестичные цветки формировали в 8.5 разa больше плодов, чем обоеполые. В исследованных ценопопуляциях женские особи формировали в 26.4 раза больше семян, чем гермафродиты. Таким образом, плоды и семена образуют в основном женские особи G. asiaticum, в то время как гермафродитные особи производят необходимую для оплодотворения пыльцу. Разная степень полового полиморфизма видов G. asiaticum и G. sylvaticum свидетельствует о том, что в роде Geranium наблюдаются преобразования, связанные с формированием диэции.

Список литературы

  1. Abdusalam A., Tan D., Chang S.M. 2017. Sexual expression and reproductive output in the ephemeral Geranium transversale are correlated with environmental conditions. – Am. J. Bot. 104 (12): 1920–1929. https://doi.org/10.3732/ajb.1700258

  2. Asikainen E., Mutikainen P. 2003. Female frequency and relative fitness of females and hermaphrodites in gynodioecious Geranium sylvaticum (Geraniaceae). – Am. J. Bot. 90 (2): 226–234. https://doi.org/10.3732/ajb.90.2.226

  3. Bernasconi G., Antonovics J., Biere A., Charlesworth D., Delph L.F., Filatov D., Giraud T., Hood M.E., Marais GAB, McCauley D., Pannell J.R., Shykoff  J.A., Vyskot B., Wolfe L.M., Widmer A. 2009. Silene as a model system in ecology and evolution. – Heredity. 103 (1): 5–14.

  4. Charlesworth D. 2006. Evolution of plant breeding systems. – Current Biol. 16 (17): R726–R735. https://doi.org/10.1016/j.cub.2006.07.068

  5. [Dem’yanova] Демьянова Е.И. 1985. Распространение гинодиэции у цветковых растений. – Бот. журн. 70 (10): 1289–1301.

  6. [Dem’yanova] Демьянова Е.И. 2010. Антэкология: учеб. пособие по спецкурсу. Пермь. 116 с.

  7. [Dem’yanova, Ponomarev] Демьянова Е.И., Пономарев А.Н. 1979. Половая структура природных популяций гинодиэцичных и двудомных растений лесостепи Зауралья. – Бот. журн. 64 (7): 1017–1024.

  8. Desfeux C., Maurice S., Henry J.P., Lejeune B., Gouyon P.H. 1996. Evolution of reproductive systems in the genus Silene. – Proc. Royal Soc. London. Ser. B: Biol. Sci. 263 (1369): 409–414.

  9. [Gordeeva] Гордеева Н.И. 2020. Гинодиэция Geranium bifolium (Geraniaceae). – Бот. журн. 105 (3): 86–92. https://doi.org/10.31857/S0006813620030035

  10. Knuth P. 1898. Handbuch der Blutenbiologie. Leipzig: Bd. II. T. I. S. 228–238.

  11. [Peshkova] Пешкова Г.А. 1996. Семейство Geraniaceae. – В кн.: Флора Сибири. Т. 10. Новосибирск. С. 8–22.

  12. [Peshkova, Ovchinnikova] Пешкова Г.А., Овчинникова С.В. 2012. Семейство Geraniaceae Juss. – В кн.: Конспект флоры Азиатской России: сосудистые растения. Новосибирск. С. 264–267.

  13. [Ponomarev] Пономарев А.Н. 1960. Изучение цветения и опыления растений. – В кн.: Полевая геоботаника. Т. 2. М.; Л. С. 9–19.

  14. [Troshkina] Трошкина В.И. 2019. Конспект видов рода Geranium (Geraniaceae) Алтайской горной страны. – Растительный мир Азиатской России. 3 (35): 13–28. https://doi.org/10.21782/RMAR1995-2449-2019-3(13-28)

  15. [Zaitsev] Зайцев Г.Н. 1991. Математический анализ биологических данных. М. 184 с.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Ботанический журнал

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал