1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Доклады Российской академии наук. Науки о жизни
  4. T. 496, № 1, 2021

Доклады Российской академии наук. Науки о жизни, 2021, T. 496, № 1, стр. 89-93

РАЗЛИЧИЯ ЖИРНОКИСЛОТНОГО СОСТАВА ПАУКОВ-КРУГОПРЯДОВ, ОБИТАЮЩИХ В ПРИБРЕЖЬЕ ОЗЕРА И В СТЕПИ, ОБУСЛОВЛЕНЫ ПОТРЕБЛЕНИЕМ РАЗНЫХ ТАКСОНОВ ИМАГО ХИРОНОМИД

Н. Н. Сущик 1, 2, *, Е. В. Борисова 2, И. А. Дёмина (Витковская) 2, О. Н. Махутова 1, 2, член-корреспондент РАН М. И. Гладышев 1, 2

1 Институт биофизики Сибирского отделения Российской академии наук Федерального исследовательского центра “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”
Красноярск, Россия

2 Сибирский федеральный университет
Красноярск, Россия

* E-mail: labehe@ibp.ru

Поступила в редакцию 25.09.2020
После доработки 09.10.2020
Принята к публикации 09.10.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Амфибионтные насекомые, хирономиды рр. Glyptotendipes и Chironomus, вылетающие из соленого оз. Шира, различались по составу и содержанию жирных кислот, включая незаменимую эйкозапентаеновую кислоту (20:5n-3, ЭПК), и при вылете концентрировались на разных территориях: прибрежье и удаленные аридные степные участки соответственно. Потенциальные потребители имаго хирономид – пауки-кругопряды Larinoides suspicax, обитавшие в прибрежье и степи, также различались по жирнокислотному составу. При этом основные различия были обусловлены более высоким уровнем ЭПК у обитателей прибрежного биотопа, вероятно, за счет потребления имаго хирономид р. Glyptotendipes, богатых этой кислотой и разлетавшихся лишь в пределах данного биотопа. Повышенное содержание дефицитной в наземных экосистемах ЭПК у пауков-кругопрядов прибрежья соленого озера потенциально может способствовать их успешному выживанию в аридном ландшафте.

Ключевые слова: вылет амфибионтных насекомых, Glyptotendipes, Chironomus, Larinoides suspicax, жирнокислотный состав, эйкозапентаеновая кислота, перенос веществ между экосистемами

Вылет амфибионтных насекомых из континентальных водоемов поставляет на сушу органические вещества, имеющие особенное значение для функционирования наземных экосистем в малопродуктивных аридных ландшафтах [1]. Амфибионтные насекомые, на личиночных стадиях включенные в водные трофические сети, выносят на сушу значительные количества длинноцепочечных полиненасыщенных жирных кислот семейства омега-3 (ПНЖК), прежде всего эйкозапентаеновой кислоты (ЭПК, 20:5n-3), представляющих собой незаменимые компоненты питания многих водных и наземных животных [2].

Однако многие амфибионтные насекомые, например, хирономиды (сем. Chironomidae, отр. Diptera), после вылета не преодолевают большие расстояния, а концентрируются в узкой прибрежной полосе [3]. В связи c этим можно полагать, что наземные консументы, населяющие прибрежье и отдаленные от водных объектов участки, имеют разный доступ к пище водного происхождения. Поскольку амфибионтные насекомые содержат ПНЖК, дефицитные в наземных экосистемах [2], вероятно, что их наземные консументы, обитающие в зоне и вне зоны вылета, могут различаться как по численности, так и по физиолого-биохимическому статусу.

Ранее нами при изучении соленого озера Шира, расположенного в аридном степном ландшафте (Республика Хакасия, 54°30' с.ш., 90°10' в.д.), было установлено, что две доминирующих в бентосе таксономических группы хирономид при вылете по-разному распределяются на суше: представители р. Glyptotendipes концентрируются преимущественно в 50-метровой прибрежной полосе, тогда как имаго р. Chironomus роятся на степных возвышенных участках, удаленных от берега озера на 100 и более метров [4, 5]. Одной из групп наземных потребителей имаго хирономид являются пауки-кругопряды (сем. Araneidae, отр. Araneae) [6]. В сообществе травостоя пауков прибрежья оз. Шира доминировал паук-кругопряд Larinioides suspicax (O. Pickard-Cambridge, 1876); особи этого вида также встречались и на отдаленных степных участках.

Целью работы было проверить, влияет ли местообитание на жирнокислотный состав пауков L. suspicax, и происходит ли накопление незаменимой ЭПК в их биомассе за счет потребления имаго хирономид.

В течение нескольких вегетационных сезонов (май-август 2016–2019 гг.) выполнены сборы имаго хирономид Glyptotendipes в 50-метровой прибрежной полосе оз. Шира с помощью энтомологического сачка и имаго Chironomus на удалении 300–400 м от берега озера привлечением на свет. На тех же участках вручную собраны взрослые особи пауков-кругопрядов L. suspicax. Анализ жирных кислот (ЖК) амфибионтных и наземных животных проводили методом хромато-масс-спектрометрии, описанном ранее [7, 8]. Расчеты средних и стандартных ошибок, t-критерия Стьюдента и дискриминантный анализ выполнены с использованием пакета Statistica 9.0 (StatSoft Inc.).

Хирономиды Glyptotendipes характеризовались достоверно бóльшими процентными уровнями (от суммы ЖК) 18:0, 18:1n-9, 18:3n-3, 20:5n-3, 20:0, 20:1 и 20:5n-3, а также бóльшим содержанием ЭПК на единицу сырой массы, по сравнению с таковыми р. Chironomus (табл. 1). В свою очередь, имаго Chironomus имели более высокие процентные уровни кислот 14:0, i15:0, 15:0, 16:1n-7, i17:0, 17:0, 17:1n-8, 18:2n-6, 18:3n-6, 20:4n-6, а также большее суммарное содержание ЖК на единицу массы. Пауки L. suspicax прибрежья содержали достоверно больше 16:1n-7, 16:2n-4, 17:0, 18:1n-7, 18:4n-3, 20:0, 20:1 и 20:5n-3, по сравнению с особями, обитавшими на отдаленных от берега степных участках (табл. 1).

Таблица 1.

Содержание жирных кислот (% от суммы или мг/г сырой массы, среднее значение ± стандартная ошибка) в биомассе наземных и амфибионтных животных, отловленных близ озера Шира, Хакасия, май–август 2016–2019 гг. Величины имели нормальное распределение (согласно критерия Колмогорова–Смирнова) и сравнивались с помощью t-критерия Стьюдента. Статистически достоверные значения t (p < 0.05) приведены жирным шрифтом, n – число проб

ЖК Пауки L. suspicax (1) Пауки L. suspicax (2) t1–2  Хирономиды Glyptotendipes (3) Хирономиды Chironomus (4) t3–4
прибрежье, n = 20 степь, n = 11 прибрежье, n = 17 степь, n = 8
%            
12:0 0.5 ± 0.1 0.3 ± 0.1 1.27 0.4 ± 0.0 0.5 ± 0.3 0.28
14:0 1.5 ± 0.2 1.7 ± 0.4 0.44 1.3 ± 0.1 3.0 ± 0.3 5.96
i15:0 0.1 ± 0.0 0.1 ± 0.0 2.16 0.2 ± 0.0 1.0 ± 0.2 4.35
15:0 0.1 ± 0.0 0.1 ± 0.0 0.36 0.2 ± 0.0 0.9 ± 0.1 5.29
16:0 11.4 ± 0.5 11.9 ± 0.7 0.57 15.9 ± 0.4 16.8 ± 0.7 1.12
16:1n-9 0.4 ± 0.0 0.4 ± 0.0 0.45 0.8 ± 0.1 1.1 ± 0.1 2.07
16:1n-7 3.9 ± 0.6 2.4 ± 0.2 2.55 4.4 ± 0.5 9.1 ± 1.0 4.24
i17:0 0.2 ± 0.0 0.1 ± 0.0 1.73 0.2 ± 0.0 0.4 ± 0.1 2.26
16:2n-4 0.2 ± 0.0 0.1 ± 0.0 2.85 0.8 ± 0.1 0.8 ± 0.1 0.03
17:0 0.7 ± 0.1 0.6 ± 0.0 2.77 0.8 ± 0.0 1.1 ± 0.1 2.40
17:1n-8 0.3 ± 0.0 0.3 ± 0.0 1.07 0.3 ± 0.0 1.1 ± 0.1 7.38
18:0 11.8 ± 0.7 10.1 ± 0.7 1.77 7.9 ± 0.2 5.8 ± 0.5 3.81
18:1n-9 19.6 ± 1.0 24.6 ± 1.6 2.63 8.3 ± 0.2 6.8 ± 0.4 3.09
18:1n-7 6.8 ± 0.6 4.0 ± 0.4 4.01 7.5 ± 0.1 7.2 ± 0.2 1.29
18:2n-6 19.7 ± 1.0 19.9 ± 0.6 0.24 15.0 ± 0.6 18.6 ± 1.4 2.36
18:3n-6 0.2 ± 0.0 0.2 ± 0.1 0.23 0.1 ± 0.0 0.5 ± 0.1 4.97
18:3n-3 5.1 ± 0.4 8.4 ± 1.2 2.50 11.1 ± 0.1 7.0 ± 1.6 2.57
18:4n-3 0.2 ± 0.0 0.1 ± 0.0 2.26 1.5 ± 0.2 1.1 ± 0.1 1.71
20:0 0.9 ± 0.1 0.6 ± 0.1 3.01 1.7 ± 0.1 0.7 ± 0.1 4.85
Σ20:1 1.0 ± 0.1 0.6 ± 0.1 2.54 0.4 ± 0.0 0.2 ± 0.1 2.31
20:4n-6 3.2 ± 0.3 3.3 ± 0.5 0.17 1.7 ± 0.0 2.9 ± 0.3 4.68
20:5n-3 9.6 ± 0.6 6.8 ± 0.6 3.10 17.4 ± 0.6 7.5 ± 0.7 10.63
мг/г
20:5n-3 2.1 ± 0.2 1.7 ± 0.2 1.51 3.1 ± 0.2 1.9 ± 0.2 4.04
Сумма ЖК 22.4 ± 1.8 27.4 ± 3.2 1.38 18.5 ± 1.6 25.1 ± 2.3 2.35

Мультивариантный дискриминантный анализ позволил выявить те кислоты, которые вносили наибольший вклад в общие различия ЖК составов имаго двух изученных родов хирономид и пауков из разных местообитаний (рис. 1, табл. 2). Максимальные различия по корню 1 были между хирономидами Glyptotendipes, роившимися в прибрежье, и пауками L. suspicax, обитавшими в степи, вследствие отличий в уровнях 20:5n-3 и 18:4n-3 – маркёров органического вещества, синтезируемого некоторыми водорослями, с одной стороны, и 18:0, синтезируемой всеми животными, с другой стороны (табл. 2). Второй корень выявил наибольшие различия между каноническими средними для Chironomus и Glyptotendipes за счет разницы в уровнях 18:3n-6 (маркёр питания зелеными водорослями на личиночных стадиях) и 20:5n-3 (маркёр питания диатомовыми и криптофитовыми водорослями на личиночных стадиях) (табл. 2). Значительные различия ЖК состава хирономид двух изученных таксонов, разлетавшихся на разные территории, отмечены нами и ранее при сравнении особей на стадиях личинки [7], и были связаны с приуроченностью личинок Chironomus и Glyptotendipes к разным биотопам озера [9].

Рис. 1.

Результаты дискриминантного анализа содержания жирных кислот (% от суммы ЖК) в биомассе наземных и амфибионтных животных, обитавших близ озера Шира, Хакасия, май–август 2016–2019 гг. Незакрашенные кружки – пауки Larinioides suspicax, собранные в пределах 50 м от берега озера, закрашенные кружки – пауки L. suspicax, собранные в степи на удалении 300–400 м от берега озера, незакрашенные треугольники – имаго хирономид р. Glyptotendipes, собранные в пределах 50 м от берега озера, закрашенные треугольники – имаго хирономид р. Chironomus, собранные в степи на удалении 300–400 м от берега озера.

Таблица 2.

Результаты дискриминантного анализа процентных уровней жирных кислот (% от суммы ЖК) у наземных и амфибионтных животных, отловленных близ озера Шира, Хакасия, май–август 2016–2019 гг.

Характеристики канонических переменных; предмет анализа: таксоны, жирные кислоты Корень 1 Корень 2
Канонический R 0.972 0.906
χ-квадрат 244 113
Степень свободы 39 24
Р 0.000000 0.000000
Канонические средние    
пауки L. suspicax, прибрежье –2.55 0.27
пауки L. suspicax, степь –4.80 0.47
хирономиды Glyptotendipes, прибрежье 5.05 1.53
хирономиды Chironomus, степь 2.55 –5.20
Коэффициенты структурных факторов    
14:0 –0.01 –0.28
16:0 0.25 –0.17
16:1n-7 0.11 –0.34
i17:0 0.11 –0.28
17:0 0.12 –0.26
17:1n-8 0.10 –0.65
18:0 –0.18 0.22
18:1n-7 0.15 –0.01
18:2n-6 –0.15 –0.13
18:3n-6 –0.01 –0.43
18:3n-3 0.16 0.15
18:4n-3 0.34 0.03
20:5n-3 0.36 0.44

Примечание: в анализе использованы только жирные кислоты с нормальным распределением; кислоты Σ14:1, 20:0, Σ20:1, 20:4n-6, 22:0 были автоматически исключены из модели в ходе пошаговой процедуры.

Основные различия жирнокислотного состава пауков L. suspicax были обусловлены более высоким уровнем 20:5n-3 у обитателей прибрежного биотопа, по сравнению с таковым у степных особей (табл. 1, 2, рис. 1). Высокий уровень незаменимой ЭПК у пауков прибрежья, очевидно, был связан с потреблением хирономид Glyptotendipes, разлетавшихся лишь в пределах 50 м. Пауки, обитавшие в степи, могли ловить и потреблять только имаго Chironomus с достоверно меньшим содержанием незаменимой ЭПК (табл. 1).

Важно отметить, что ЖК состав пауков не являлся простым отображением состава их пищи. Например, имаго Chironomus, потенциально доступные для пауков степи, имели достоверно бóльшие уровни омега-6 ПНЖК (18:2n-6, 18:3n-6, 20:4n-6), по сравнению с таковыми у Glyptotendipes, однако, уровни этих кислот в биомассе пауков из сравниваемых местообитаний достоверно не отличались (табл. 1). Вероятно, омега-6 ПНЖК, содержащиеся в значительных количествах в органическом веществе наземного происхождения [10], в избытке поступали из доступных пищевых источников и поддерживались в биомассе пауков на некотором оптимальном уровне. Напротив, ЭПК, недостаток которой в пище может лимитировать рост и развитие многих наземных животных [11], накапливалась в биомассе пауков при наличии соответствующего пищевого источника – имаго Glyptotendipes.

Следует отметить, что у пауков иных таксонов отр. Araneae, обитающих в прибрежье различных озер и рек, также были обнаружены повышенные уровни незаменимой ЭПК, по сравнению с пауками, населяющими отдаленные от воды участки [12, 13]. При этом доказано положительное влияние повышенного уровня ЭПК в биомассе на физиологическое состояние (иммунный статус) пауков [12].

Таким образом, согласно нашим данным, дефицитная омега-3 ЭПК преимущественно накапливалась в биомассе изученного вида пауков, как это отмечено для других консументов [12, 13], тогда как имеющиеся в пище в избытке омега-6 ПНЖК консервативно поддерживались на одном уровне.

В результате, на примере пауков-кругопрядов L. suspicax, впервые обнаружены достоверные различия в жирнокислотном составе консументов, обитающих в прибрежной полосе соленого озера аридного ландшафта и в степи. Обнаруженные различия в первую очередь были обусловлены более высоким уровнем незаменимой ЭПК у обитателей прибрежного биотопа, который обеспечивался наличием ее значительного пищевого источника: вылетающих из озера хирономид p. Glyptotendipes.

Список литературы

  1. Millan A., Velasco J., Gutierrez-Canovas C., et al. // Journal of Arid Environments. 2011. V. 75. P. 1352–1359.

  2. Gladyshev M.I., Gladysheva E.E., Sushchik N.N. // Ecological Complexity. 2019. V. 38. P. 140–145.

  3. Muehlbauer J.D., Collins S.F., Doyle M.W., et al. // Ecology. 2014. V. 95. P. 44–55.

  4. Борисова Е.В., Толомеев А.П., Дроботов А.В., и др. // Журнал Сибирского федерального университета. Биология. 2019. Т. 12 (№ 2). С. 196–215.

  5. Витковская И.А., Борисова Е.В., Сущик Н.Н. // Журнал Сибирского федерального университета. Биология. 2019. Т. 12(№ 2). С. 216–226.

  6. Sanchez-Ruiz J.A., Phillips J.S., Ives A.R., et al. // Polar Biol. 2018. V. 41. P. 1547–1554.

  7. Makhutova O.N., Borisova E.V., Shulepina S.P., et al. // Contemporary Problems of Ecology. 2017. V. 10 (№ 3). P. 230–239.

  8. Gladyshev M.I., Anishchenko O.V., Makhutova O.N., et al. // Journal of Food Composition and Analysis. 2020. V. 90. P. 103489.

  9. Толомеев А.П., Шулепина С.П., Махутова О.Н., и др. // Журнал Сибирского федерального университета. Биология. 2018. Т. 11 (№ 4). С. 367–383.

  10. Fontaneto D., Tommaseo-Ponzetta M., Galli C., et al. // Ecology of Food and Nutrition. 2011. V. 50. P. 351–367.

  11. Twining C.W., Brenna J.T., Hairston N.G. Jr., et al. // Oikos. 2015. V. 125. P. 749–760.

  12. Fritz K.A., Kirschman L.J., McCay S.D., et al. // Freshwater Science. 2017. V. 3. P. 893–900.

  13. Chari L.D., Richoux N.B., Moyo S., et al. // Food Webs. 2020. V. 24. P. e00152.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Доклады Российской академии наук. Науки о жизни

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал