Доклады Российской академии наук. Науки о жизни, 2022, T. 505, № 1, стр. 310-313

Размер тела – важная характеристика, во многом определяющая морфологию, физиологию и биологию вида [1]. Наибольших успехов в миниатюризации достигли Panarthropoda [2–6]. Показано, что экстремальное уменьшение размера тела у насекомых критически отражается на анатомии: способствуя значительным изменению или трансформации всех, или почти всех систем органов [4]. Несмотря на высокую степень консервативности [7], миниатюризация нервной системы у насекомых сопровождается олигомеризацией и концентрацией ганглиев, асимметрией, значительным уменьшением числа и размера нейронов [4, 8]. В экстремальных случаях миниатюризации наблюдаются клеточные редукции [4].

Явление энуклеации клеточных ядер – редкое явление в животном мире. Наиболее известными безъядерными клетками являются эритроциты человека [9], энуклеация также описана и для клеток крови млекопитающих [10], саламандр [11], рыб [12] и насекомых [13]. Безъядерные клетки также были обнаружены в составе большинства систем органов половозрелых карликовых самцов циклиофор [14]. Однако безъядерные нейроны впервые были описаны для трех видов рода Megaphragma [15, 16]. После появления данных о явлении лизиса более 97% ядер нейронов на последних стадиях куколочного развития у представителей рода Megaphragma возник вопрос о наличии этого явления в других группах мельчайших насекомых.

Аллометрический анализ отношения объема нейропиля к объему мозга показал, что у большинства насекомых относительный объем нейропиля изменяется строго изометрически [17]. На основе этого анализа было сформулировано правило нейропилярной константы, согласно которому относительный объем нейропиля мозга насекомых составляет в среднем 60% и остается постоянным независимо от размера тела. Это правило подтверждается на большинстве насекомых, за исключением мельчайшей Megaphragma, у которой отсутствует клеточная кора, в классическом понимании. Возник вопрос, сохраняется ли нейропилярная константа у мельчайших жесткокрылых?

В данной работе впервые описано строение мозга мельчайшего жесткокрылого насекомого Scydosella musawasensis Hall, 1999. Размер тела этих жуков составляет всего 325 мкм и на сегодняшний день они являются мельчайшими свободно живущими насекомыми в мире [18].

Материалом для работы послужили имаго Scydosella musawasensis Hall, 1999 (Ptiliidae), собранные в Национальном парке Чикаке, Колумбии в 2015 г. [18]. Длина тела 325–352 мкм. Изучение строения мозга проведено как описано ранее [16]. На базе полной серии гистологических срезов были выполнены трехмерные реконструкции мозга с использованием программ Bitplane Imaris и Blender. На основе трехмерных моделей были вычислены объемы тела, мозга, нейропиля и клеточной коры. Линейные размеры тел клеток были посчитаны исходя из площади клеточной коры и числа ядер на десяти равноудаленных срезах, равномерно охватывающих весь мозг. Число клеток вычислено на основе объема клеточной коры и среднего размера тел клеток.

Мозг S. musawasensis имеет вытянутую форму, в отличие от мозга родственной Nanosella sp., который имеет округлую и компактную форму [8], отмечается легкая асимметрия задних протоцеребральных долей. Задняя протоцеребральная часть мозга представлена исключительно клеточной корой, и, подобно строению мозга у других микрожесткокрылых, смещена в переднегрудной отдел [8] (рис. 1). Оптические доли представлены четырьмя нейропилями: ламина (lamina ganglionaris), медулла (medulla externa), лобула (lobula) и лобулярная пластинка (lobula plate) (рис. 2). Медулла крупная, вытянутая в переднезадней плоскости, образует длинные выступы передней части мозга (рис. 1), по объему превышает все остальные оптические нейропили. Антеннальные доли крупные, вытянутые, имеют выраженную гломерулярную структуру. В области центрального комплекса идентифицируются вееровидное и эллипсоидное тела. В виду малого размера объекта идентификация протоцеребрального моста и грибовидных тел затруднена.

Рис. 1.

Строения мозга Scydosella musawasensis (Ptiliidae), трехмерная реконструкция: (а), (г) – вид сверху; (б), (д) – вид спереди; (в), (е) – вид сбоку. (а) – (в) – общая топография мозга; (г) – (е) – соотношение клеточной коры и нейропиля. АН – антеннальный нерв; АНТ – антенны; КК – клеточная кора; МО – мозг; НМ – нейропиль мозга; ОД – выступающие оптические доли мозга; ПГ – переднегрудь; ПД – задние протоцеребральные доли мозга; СГ – сложные глаза.

Рис. 2.

Строение мозга Scydosella musawasensis (Ptiliidae), гистология: (а) – поперечный срез через сложные глаза; (б) – поперечный срез задней части головной капсулы. КК – клеточная кора; ЛА – ламина; ME – медулла; ЛО – лобула; ЛП – лобулярная пластинка; ПГ – подглоточный ганглий; СГ – сложные глаза.

Абсолютный объем мозга составляет 0.045 нл, что в 2–3 раза меньше, чем у самых мелких из ранее изученных жуков [17] и сходно с объемом мозга одного из мельчайших насекомых, Megaphragma amalphitanum (0.041 нл). Несмотря на сходный c M. amalphitanum размер тела и абсолютного объема мозга, S. musawasensis имеет значительный объем клеточной коры (рис. 2), составляющий около 42% от общего объема мозга. Таким образом, подтверждается правило нейропилярной константы, согласно которому у насекомых постоянное соотношение объемов нейропиля (60% от объема мозга) и клеточной коры (40% от объема мозга) [17]. При сравнимых размерах тела у S. musawasensis присутствует значительный объем клеточной коры, в то время как для имаго M. amalphitanum характерна почти полная утрата до 97% ядер нейронов на поздних стадиях куколочного развития. Вероятно, что явление лизиса ядер нейронов, объясняющее нарушение нейропилярной константы в случае с Megaphragma, отсутствует у миниатюрных жесткокрылых.

Число клеток в мозге S. musawasensis составляет примерно 9500, при среднем диаметре около 1.25 мкм. Сходное число нейронов в мозге отмечено для мельчайшего из ранее изученных жесткокрылых Nanosella sp. (длина тела около 400 мкм, около 8000 клеток в мозге) [4].

Несмотря на малое число и размер нейронов, S. musawasensis обладают большим относительным объемом мозга, как и большинство других микронасекомых, за исключением отдельных линий Trichogramma [19] и Nasonia [20]. Относительный объем мозга S. musawasensis существенно больше, чем у крупных жесткокрылых [4], и составляет около 4%.

Таким образом, миниатюризация в разных группах насекомых по-разному влияет на строение мозга. У жесткокрылых и трипсов имеется широкая шея, что делает голову менее подвижной, а также позволяет мозгу не ограничиваться головной капсулой и частично смещаться в грудной отдел [4]. У перепончатокрылых, напротив, благодаря тонкой и узкой шее, голова более подвижная, а мозг оказывается строго ограничен головной капсулой и крайне компактизован [4]. Крайняя миниатюризация у Megaphragma привела к экстремальным адаптациям – редукциям ядер и тел нейронов, однако не отразилась на клеточном строении мозга у мельчайшей Scydosella.

Несмотря на крайнюю консервативность строения мозга, морфологические адаптации к миниатюризации могут существенно отличаться у насекомых с экстремально малым размером тела.