Экология, 2020, № 5, стр. 392-396

Одним из механизмов, формирующих структуру пищевых сетей, может быть распределение организмов по размерам. Размер организма – одно из наиболее фундаментальных свойств, которое определяет трофические взаимодействия, интенсивность метаболизма, плотность популяции [1]. Закономерное увеличение трофического уровня с размером тела хорошо прослеживается в водных экосистемах, в которых основными продуцентами являются микроскопические водоросли [2, 3]. Однако базовый пищевой ресурс (детрит) почвенных пищевых сетей не имеет характерного размера частиц. Анализ большого массива данных показал отсутствие корреляции между размером тела и трофическим уровнем у наземных, в том числе почвенных, животных [4]. Разнообразие размеров тела организмов в сочетании с отсутствием четкой размерной структуры почвенной пищевой сети предполагает наличие в ней размерных компартментов, члены которых имеют сходный размер [4]. Это не отменяет размерной упорядоченности трофических взаимодействий в пределах отдельных пищевых цепей: хищники в среднем крупнее своих жертв [5].

Реконструкции пищевых сетей обычно выполняются с использованием видов как основных единиц. Однако каждый вид почвенных беспозвоночных представлен набором онтогенетических стадий, которые различаются по массе тела на порядки. Более того, личиночные стадии беспозвоночных часто игнорируются при реконструкции структуры детритной пищевой сети, что связано с трудностью определения личинок до видового уровня. В свете этого мы сочли необходимым протестировать гипотезу о связи между размером тела и трофической позицией с использованием индивидуального подхода, т.е. отдельных особей в качестве операционных единиц.

Мелкие почвенные животные (клещи, коллемболы, личинки насекомых) представлены преимущественно микробофагами, однако многие из них охотно переходят на питание животным кормом [6]. С увеличением размера тела повышается вероятность перехода на более крупную добычу, в том числе к факультативному хищничеству или каннибализму. Действительно, трофическая позиция почвенных сапро/микробофагов может меняться в процессе онтогенеза, хотя этот вопрос мало исследован [7, 8]. В связи с этим в пределах отдельных компартментов пищевой сети можно ожидать наличие корреляции между размером и трофическим уровнем как у хищников-генералистов, так и у сапрофагов.

В качестве модельного сообщества было выбрано население подстилки тропического муссонного леса. Подстилка эфемерна и как оформленная страта формируется только на несколько месяцев сухого сезона. Она населена преимущественно микроартроподами и сопоставимыми с ними по размеру личинками представителей макрофауны. Энергетическую основу пищевых сетей в подстилке составляет, вероятно, разлагающая опад сапротрофная микрофлора. Целью нашего исследования было выявление трофической структуры комплекса мелких (до 50 мг сухого веса) подвижных артропод, населяющих лесную подстилку. Мы предполагали выявить степень разделения трофических ниш разных групп сапрофагов и хищников, а также протестировать гипотезу о наличии зависимости между размером (массой) тела и трофическим уровнем хищников и сапрофагов.

Для оценки трофической структуры был применен изотопный анализ. Изотопный состав азота (величина δ¹⁵N) отражает трофический уровень организма, а изотопный состав углерода (величина δ¹³С) зависит от базовых для пищевой цепи ресурсов [9]. Материал собран в национальном парке Кат Тьен, Южный Вьетнам (11.35–11.80° с.ш., 107.16–107.56° в.д.) в муссонном полулистопадном тропическом лесу на площадках “Лагерстремия” и “Приречная” [10]. На каждой площадке был произведен сбор подстилки с 8 участков площадью 1 м². Подстилка была просеяна через сифтер и помещена в экстракторы Винклера, оборудованные нагревателями, что позволило сократить срок экстракции [11]. Размерный диапазон исследованных беспозвоночных был ограничен представителями мезофауны (коллемболы и орибатиды), длина тела которых составляла 0.5–5 мм, а также сопоставимыми с ними по размеру личинками и имаго представителей макрофауны (уховерки, псевдоскорпионы, мелкие пауки и жгутоногие пауки, хилоподы, опилионы, сверчки, богомолы, тараканы), длина тела которых не превышала 10 мм. Животные были высушены при 50°С в течение 3 суток и затем взвешены на микровесах Mettler Toledo XP6 с точностью до 1 мкг.

Изотопный анализ был выполнен в ЦКП при ИПЭЭ РАН. Изотопный состав азота и углерода выражали в тысячных долях (δ, ‰) отклонения от международного стандарта. Диапазон навесок животного материала составил 70–800 мкг. Для компенсации аналитической погрешности, связанной с измерением образцов малой массы, после каждого второго образца с малой навеской (менее 150 мкг) анализировали контрольный материал известного изотопного состава (глютаминовая кислота) схожей навески. После анализа данные были скорректированы с помощью уравнений линейной или логарифмической регрессии [12]. Ошибка определения величин δ¹³С и δ¹⁵N контрольного материала (SD, n = 10) не превышала 0.15‰ в образцах массой 150–800 мкг и 0.3‰ в образцах массой 70–150 мкг. Связь между логарифмом массы тела животных и их изотопным составом оценивали с помощью корреляции Пирсона.

Диапазон средних величин δ¹⁵N_air и δ¹³C_vpdb отдельных таксонов беспозвоночных достигал 10 и 3‰ соответственно (рис. 1). Изотопные подписи хищников формировали континуум величин δ¹⁵N – от 2.9‰ у сверчков семейства Gryllidae до 5.8‰ у богомолов (Mantodea), без четкого выделения трофических групп. Значительно повышенным содержанием ¹⁵N (7.7‰) отличались только жгутоногие пауки (Amblypygi).

Рис. 1.

Изотопный состав азота (δ¹⁵N) и углерода (δ¹⁵С) тканей мелких (<50 мг сухого веса) подвижных беспозвоночных, собранных из листового опада на территории национального парка Кат Тьен (средние значения ± стандартная ошибка средней): черными точками выделены наиболее полно представленные в выборке таксономические группы (≥10 экз.); в скобках указано число проанализированных особей; 1–9 – другие таксономические группы (в порядке уменьшения величины δ¹⁵N): 1 – Amblypygi (3), 2 – Mantodea (2), 3 – Scorpiones (2), 4 – Staphylinidae (5), 5 – Opiliones (9), 6 – Dermaptera (7), 7 – Tettigoniidae (9), 8 – Mogoplistidae (7), 9 – Diplopoda (4).

Сапрофаги/микробофаги распадались на две группы по величине δ¹⁵N. Наименьшие величины δ¹⁵N (≤ –1.0‰), т.е. примерно на 1‰ ниже, чем в опаде, имели коллемболы, панцирные клещи, личинки сверчков семейства Tetrigidae. Низкие величины δ¹⁵N обычно связывают с фикофагией (питанием водорослями и лишайниками) [13]. Еще более низкие величины δ¹⁵N (–3.7‰) характерны для специализированных термитов-лихенофагов Hospitalitermes bicolor [14]. Повышенную относительно опада и типичную для подстилочных микробо/сапрофагов [15] величину δ¹⁵N (>1.0‰) имели тараканы, мокрицы, личинки сверчков семейства Mogoplistidae.

Диапазоны масс отдельных особей хищников и сапрофагов в выборке полностью пересекались (рис. 2). Средняя масса хищников (3.9 ± 0.7 мг сухого веса; n = 134) и сапрофагов (4.0 ± 0.8 мг; n = = 118) также не различалась. Корреляционный анализ выявил слабую (R² = 0.063), но статистически значимую (P = 0.003) зависимость величины δ¹⁵N от массы тела у хищников и даже более выраженную зависимость у сапрофагов (R² = 0.159; рис. 2а). В пределах отдельных таксономических групп статистически значимая (Р < 0.05) положительная корреляция была обнаружена только у пауков (n = 35) и сверчков семейства Tetrigidae (n = 10). Можно предположить, что рост величины δ¹⁵N (т.е. трофического уровня) у более крупных пауков связан с включением хищных беспозвоночных (в том числе других пауков) в состав диеты. У сверчков-тетригид увеличение δ¹⁵N с размером может быть связано с переходом на иную диету, включающую меньшую долю почвенных водорослей.

Рис. 2.

Корреляция между массой тела подстилочных хищников и сапрофагов и величиной δ¹⁵N, которая отражает трофический уровень (а), и величиной δ¹³С, которая отражает разнообразие источников углерода (б). Корреляция между массой тела и величиной δ¹³С у хищников была статистически незначима.

Связь между массой тела и величиной δ¹³С отсутствовала в выборке хищников и была маргинально значимой (P = 0.019) у сапрофагов. Однако необходимо отметить хорошо выраженную тенденцию к снижению вариации величины δ¹³С отдельных особей по мере увеличения массы. Как у хищников, так и у сапрофагов массой менее 10 мг диапазон величин δ¹³С достигал 5‰, а у животных массой более 10 мг не превышал 3‰ (рис. 2б). Аналогично у сапрофагов с увеличением массы снижалась вариация величин δ¹⁵N (см. рис. 2а).

Результаты нашей работы подтверждают ряд важных положений. Все исследованные животные были существенно (на 2‰ и более) обогащены ¹³С по сравнению с растительным опадом. Этот “детритный сдвиг” отражает преимущественное питание сапротрофной микрофлорой, а не собственно растительными остатками [15, 16]. С другой стороны, даже в относительно простой системе выявлена выраженная дифференциация трофических ниш отдельных таксонов.

Гипотеза о возможной связи массы тела и трофического уровня организмов подтвердилась лишь частично. В пределах исследованного диапазона масс (от 0.07 до 50 мг сухого веса) размер особи не указывает на ее принадлежность к хищникам или сапро/микробофагам. Однако положительная корреляция массы и трофического уровня предполагает, что некоторым фрагментам почвенных пищевых сетей присуща размерная упорядоченность. Необходимо отметить, что в детритных пищевых сетях животные и микробные компоненты тесно переплетены и понятие трофического уровня имеет свои особенности. Высокий трофический уровень могут занимать как консументы второго и третьего порядков (высшие хищники), так и животные, замыкающие длинные микробные пищевые цепи (гумифаги) [4, 17].

Увеличение размера тела было сопряжено также с уменьшением разнообразия величин δ¹³С, что можно интерпретировать как снижение трофической специализации. Это предполагает, что более крупные консументы – как хищники, так и сапрофаги, связаны сразу с несколькими пищевыми цепями, получающими энергию из разных источников.

Таким образом, в комплексе мелких подвижных артропод, населяющих эфемерную подстилку тропического леса, увеличение индивидуального размера особей хищников и сапрофагов ассоциировано с повышением трофического уровня (в том числе микробного) и интеграцией разных потоков вещества и энергии. Выраженная зависимость трофической позиции и других экологических свойств от размера особи у хищников вполне соответствует теории и хорошо показана экспериментально [18], но в отношении сапрофагов таких данных намного меньше.

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (проект № 18-04-01200).