Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2021, T. 57, № 1, стр. 44-52

МОРФОФУНКЦИОНАЛЬНЫЕ ОСОБЕННОСТИ ЦЕРКАЛЬНЫХ ОРГАНОВ СВЕРЧКОВ

А. М. Луничкин 1*, М. И. Жуковская 1

1 Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М.Сеченова
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: BolverkDC@mail.ru

Поступила в редакцию 19.08.2020
После доработки 25.09.2020
Принята к публикации 26.09.2020

Аннотация

Проведено сравнительное исследование вклада церков в запуск двигательных ответов на звук у имаго сверчка Phaeophelacris bredoides, лишившегося в ходе эволюции тимпанального органа, и личинок последнего возраста сверчка Gryllus bimaculatus, с неполностью сформированным тимпанальным органом. Выполнено морфометрическое исследование расположенных на церках нитевидных сенсилл у обоих видов. На одном церке У Ph. bredoides преобладают сенсиллы с волосками от 800 до 1850 мкм, их общее число составляет 1110 ± 16. У личинок G. bimaculatus число на одном церке 845 ± 27 нитевидных сенсилл, из них больше всего коротких, с волосками менее 200 мкм. Частотный диапазон сигналов, воспринимаемых церкальным органом, инициирующих двигательный ответ имаго Ph. Bredoides, смещается в сторону высоких частот, тогда как у личинок G. bima-culatus – расширяется при увеличении интенсивности звука. Полученные данные свидетельствуют о том, что при запуске моторного ответа работа церкального органа имаго Ph. bredoides взаимодополняется работой других механосенсорных органов. Ответы сенсилл церкального органа личинок G. bimaculatus необходимы для моторного ответа и не компенсируются другими органами при физиологических интенсивностях звука.

Ключевые слова: эволюция, онтогенез, сенсорные системы, биоакустика, насекомые, сверчки

DOI: 10.31857/S004445292101006X

Список литературы

  1. Alexander R.D. Aggressiveness, Territoriality, and Sexual Behavior in Field Crickets (Orthoptera: Gryllidae). Behav. 17 (23): 130–223. 1961. https://www.jstor.org/stable/4532972

  2. Ronacher B., Hennig R.M., Clemens J. Computational principles underlying recognition of acoustic signals in grasshoppers and crickets. J. Comp. Physiol. A. 201 (1): 61–71. 2015. https://doi.org/10.1007/BF00605455

  3. Horch H.W., Mito T., Popadic A., Ohuchi H., Noji S. The Cricket as a Model Organism. Springer, Tokyo. 376: 1–376. 2017. https://doi.org/10.1007/978-4-431-56478-2

  4. Hoy R.R., Robert D. Tympanal hearing in insects. Annu. Rev. Entomol. 41 (1): 433–450. 1996. https://doi.org/10.1146/annurev.en.41.010196.002245

  5. Strauß J., Stumpner A. Selective forces on origin, adaptation and reduction of tympanal ears in insects. J. Comp. Physiol. A. 201 (1): 155–169. 2015. https://doi.org/10.1007/s00359-014-0962-7

  6. Shimozawa T., Kumagai T., Baba Y. Structural scaling and functional design of the cercal wind-receptor hairs of cricket. J. Comp. Physiol. A. 183 (2): 171–186. 1998. https://doi.org/10.1007/s003590050245

  7. Magal C., Dangles O., Caparroy P., Casas J. Hair canopy of cricket sensory system tuned to predator signals. J. Theor. Biol. 241 (3): 459–466. 2006. https://doi.org/10.1016/j.jtbi.2005.12.009

  8. Dambach M., Huber F. Perception of substrate-vibration in crickets. Symposium Mechanoreception. – VS Verlag für Sozialwissenschaften, Wiesbaden: 263–280. 1974. https://doi.org/10.1007/978-3-663-01719-6_19

  9. Yack J.E. The Structure and Function of Auditory Chordotonal Organs in Insects. Microsc. Res. Tech. 63 (4): 315–337. 2004. https://doi.org/10.1002/jemt.20051

  10. Kleindienst H.U., Wohlers D.W., Larsen O.N. Tympanal membrane motion is necessary for hearing in crickets. J. Comp. Physiol. A. 151 (4): 397-400. 1983. https://doi.org/10.1007/BF00605455

  11. Lankheet M.J., Cerkvenik U., Larsen O.N., van Leeuwen J.L. Frequency tuning and directional sensitivity of tympanal vibrations in the field cricket Gryllus bimaculatus. J. Royal. Soc. Interface. 14 (128): 2017.0035. 2017. https://doi.org/0.1098/rsif.2017.0035

  12. Fukutomi M., Ogawa H. Crickets alter wind-elicited escape strategies depending on acoustic context. Scien. Rep. 7 (1): 1–8. 2017. https://doi.org/10.1038/s41598-017-15276-x

  13. Loher W., Dambach M. Reproductive behavior. In Cricket Behavior and Neurobiology, Ithaca, New York: Cornell University Press. (Ed. by F. Huber, T. Moore & W. Loher): 43–82. 1989.

  14. Cokl A., Virant-Doberlet M. Vibrational communication. In Encyclopedia of insects (eds VH Resh, RT Carde), Amsterdam, The Netherlands: Academic Press: 1034–1038. 2009. https://doi.org/10.1590/S1519-566X2004000200001

  15. Eibl E. Morphology of the sense organs in the proximal parts of the tibiae of Gryllus campestris L. and Gryllus bimaculatus deGeer (Insecta, Ensifera). Zoomorphology 89 (3): 185–205. 1978. https://doi.org/10.1007/BF00993947

  16. Shimozawa T., Kanou M. Varieties of filiform hairs: range fractionation by sensory afferents and cercal interneurons of a cricket. J. Comp. Physiol. A. 155 (4): 485–493. 1984. https://doi.org/10.1007/BF00611913

  17. Князев А.Н. Исследование влияния различных механосенсорных систем сверчка Gryllus bimaculatus De Geer на запуск двигательных реакций. Ж. Эвол. Биохим. Физиол. 22 (3): 284–293. 1986. [Knyazev A.N. Study of the influence of various mechanosensory systems of the cricket Gryllus bimaculatus De Geer on the triggering of motor reactions. J. Evol. Biochem Physiol. 22 (3): 284–293. 1986. (In Russ)].

  18. Rozhkova G.I., Vedenina V.Y., Kamper G. Frequency-intensity characteristics of cricket cercal interneurons: broadband units. J. Comp. Physiol. A. 184: 161–167. 1999. https://doi.org/10.1007/s003590050315

  19. Hoy R., Nolen T., Brodfuehrer P. The neuroethology of acoustic startle and escape in flying insects. J. Exp. Biol. 146 (1): 287–306. 1989. https://jeb.biologists.org/content/146/1/287.short

  20. Čokl A., Kalmring K., Rössler W. Physiology of atympanate tibial organs in forelegs and midlegs of the cave-living Ensifera, Troglophilus neglectus (Rhaphidophoridae, Gryllacridoidea). J. Exp. Zool. 273: 376–388. 1995. https://doi.org/10.1002/jez.1402730503

  21. Peljhan N.S., Strauß J. The mechanical leg response to vibration stimuli in cave crickets and implications for vibrosensory organ functions. J. Comp. Physiol A. 204 (7): 687–702. 2018. https://doi.org/10.1007/s00359-018-1271-3

  22. Knyazev A.N. Interaction of mechanoreceptor systems as a basic for acoustic communication in insect. Sensory Systems and Communication in Arthropods. Adv. in Life Sciences, Birkhauser Verlag Basel: 265–270. 1990. https://doi.org/10.1007/978-3-0348-6410-7_45

  23. Fukutomi M., Someya M., Ogawa H. Auditory modulation of wind-elicited walking behavior in the cricket Gryllus bimaculatus. J. Exp. Biol. 218 (24): 3968–3977. 2015. https://doi.org/10.1242/jeb.128751

  24. Ball E., Young D. Structure and development of the auditory system in the prothoracic leg of the cricket Teleogryllus commodus (Walker) II. Postembryonic development. Cell. Tissue. Res. 147 (3): 313–324. 1974. https://doi.org/10.1007/BF00307467

  25. Klose M. Development of leg chordotonal sensory organs in normal and heat shocked embryos of the cricket Teleogryllus commodus (Walker). Roux’s. Arch. Dev. Biol. 205 (7–8): 344–355. 1996. https://doi.org/10.1007/BF00377214

  26. Nishino H., Domae M., Takanashi T., Okajima T. Cricket tympanal organ revisited: morphology, development and possible functions of the adult-specific chitin core beneath the anterior tympanal membrane. Cell Tiss. Res. 377 (2): 193–214. 2019. https://doi.org/10.1007/s00441-019-03000-2

  27. Desutter-Grandcolas L. Toward the knowledge of the evolutionary biology of phalangopsid crickets (Orthoptera: Grylloidea: Phalangopsidae). Data, questions and evolutionary scenarios. J. Orth. Res. 4: 163–175. 1996. https://doi.org/10.2307/3503472

  28. Heidelbach J., Dambach M. Wing-flick signals in the courtship of the african cave cricket, Phaeophilacris spectrum. Etology. 103 (10): 827–843. 1997. https://doi.org/10.1111/j.1439-0310.1997.tb00124.x

  29. Gorochov A.V. New and Little Known Phalangopsinae (Orthoptera, Gryllidae): 9. The African Genus Phaeophilacris. Entomol. Rev. 95 (8): 1112–1124. 2015. https://doi.org/10.1134/S0013873812010071

  30. Lunichkin A.M., Zhemchuzhnikov M.K., Knyazev A.N. Basic elements of behavior of the cricket Phaeophilacris bredoides Kaltenbach (Orthoptera, Gryllidae). Entomol. Rev. 96 (5): 537–544. 2016. https://doi.org/10.1134/S0013873816050031

  31. Shimozawa T., Murakami J., Kumagai T. Cricket Wind Receptors: Thermal Noise for the Highest Sensitivity Known. In: Barth F.G., Humphrey J.A.C., Secomb T.W. (eds) Sensors and Sensing in Biology and Engineering. Springer, Vienna: 145–157. 2003. https://doi.org/10.1007/978-3-7091-6025-1_10

  32. Miller J.P., Krueger S., Heys J.J., Gedeon T. Quantitative characterization of the filiform mechanosensory hair array on the cricket cercus. PloS one. 6 (11). 2011. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0027873

  33. Cummins B., Gedeon T., Klapper I., Cortez R. Interaction between arthropod filiform hairs in a fluid environment. J. Theor. Biol. 247 (2): 266–280. 2007. https://doi.org/10.1016/j.jtbi.2007.02.003

  34. Князев А.Н., Попов А.В. Реакция одиночных церкальных механорецепторов сверчка на звуковую и синусоидальную механическую стимуляцию. ДАН СССР. 232: 1211–1214. 1977 [Knyazev A.N., Popov A.B. Response of single cercal mechanoreceptors of cricket to sound and sinusoidal mechanical stimulation. DAN USSR 232: 1211–1214. 1977 (In Russ)].

  35. Lunichkin A.M., Knyazev A.N. Involvement of the mechanosensory complex structures of the cricket Phaeophilacris bredoides in triggering of motor responses to sound. J. Evol. Biochem. Physiol. 53 (6): 480–492. 2017. https://doi.org/10.1134/S0022093017060059

  36. Lunichkin A.M., Knyazev A.N. Involvement of Mechanosensory Complex Structures of the Cricket Gryllus bimaculatus Larvae (Orthoptera, Gryllidae) in Triggering of Motor Responses to Sound. J. Evol. Biochem. Physiol. 54 (2): 137–148. 2018. https://doi.org/10.1134/S0022093018020072

  37. Lunichkin A.M., Zhemchuzhnikov M.K., Knyazev A.N. Ontogeny of the cricket Phaeophilacris bredoides Kaltenbach (Orthoptera, Gryllidae). Entomol. Rev. 93 (1): 19–29. 2013. https://doi.org/10.1134/S0013873813010041

  38. Knyazev A.N., Chudakova I.V. Effect of allatectomy on phonotaxis in the cricket Gryllus bimaculatus De Geer. J. Evol. Biochem. Physiol. 26 (6): 695–701. 1990.

  39. Knyazev A.N., Ivanov V.P., Vorobyeva O.N. Interaction of distant mechanoreceptor systems under conditions of presentation of non-specific sound signals to normal and allatectomized female crickets Gryllus bimaculatus. J. Evol. Biochem. Physiol. 35 (6): 289–294. 1999. https://doi.org/10.1023/A:1017535007233

  40. Knyazev A.N., Ivanov V.P., Vorobyeva O.N. Interaction of distant mechanoreceptor Systems under conditions of presentation of conspecific sound signals to normal and allatectomized male crickets Gryllus bimaculatus. J. Evol. Biochem. Physiol. 36 (6): 760–766. 2000. https://doi.org/10.1023/A:1017535007233

  41. Zhemchuzhnikov M.K., Knyazev A.N. Development of sexual and protective behavior of female crickets Gryllus argentinus Sauss. at the prereproductive and reproductive periods of imaginal ontogenesis. J. Evol. Biochem. Physiol. 47 (6): 565–570. 2011. https://doi.org/10.1134/S0022093011060081

  42. Луничкин А.М., Баулин Ю.А., Жуковская М.И., Князев А.Н. Оценка метода инактивации церкальных сенсилл сверчка с помощью электроцеркограммы. Сенсор. Cист. 33 (4): 351–354. 2019. [Lunichkin A.M., Baulin Y.A., Zhukovskaya M.I., Knyazev A.N. Evaluation of the method of inactivation of cricket cercal sensilla using electrocercogram. Sens. Sys. 33 (4): 351–354. 2019 (In Russ)].

  43. Heidelbach J., Dambach M., Böhm H. Processing Wing flick-generated air-vortex signals in the african cave cricket, Phaeophilacris spectrum. Naturwissenschaften. 78 (6): 277–278. 1991.

  44. Альтман Я.А., Вартанян И.А., Горлинский И.А., Бигдай Е.В., Самойлов В.О., Ноздрачев А.Д., Алексеев Н.П. Физиология сенсорных систем и высшей нервной деятельности. Т. 1. Физиология сенсорных систем. Издательский Центр “Академия”. 2009 [Altman Y.A., Vartanyan I.A., Gorlinskiy I.A., Bigday E.V., Samoylov V.O., Nosdrachev A.D., Alekseev N.P. Physiology of sensory systems and higher nervous activity. Т. 1. Physiology of sensory systems. “Academy”. 2009. (In Russ)].

  45. Slinker K., Kondash C., Dickinson B.T., Baur J.W. High-Bandwidth and Sensitive Air Flow Sensing Based on Resonance Properties of CNT-on-Fiber Hairs. J Carbon Res. 3 (1): 6. 2017. https://doi.org/10.3390/c3010006

  46. Roddey J.C., Jacobs G.A. Information theoretic analysis of dynamical encoding by filiform mechanoreceptors in the cricket cercal system. J. Neurophysiol. 75 (4): 1365–1376. 1996. https://doi.org/10.1152/jn.1996.75.4.1365

Дополнительные материалы отсутствуют.