1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Журнал эволюционной биохимии и физиологии
  4. T. 58, № 4, 2022

Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2022, T. 58, № 4, стр. 284-290

ФЕРМЕНТАТИВНОЕ ЗВЕНО ГЛУТАТИОНОВОЙ СИСТЕМЫ КРОВИ У ЖЕНЩИН РУССКОЙ И БУРЯТСКОЙ ЭТНИЧЕСКИХ ГРУПП В ЗАВИСИМОСТИ ОТ ФАЗЫ МЕНОПАУЗЫ

Н. В. Семёнова 1, *, А. С. Бричагина 1, И. М. Мадаева 1, Л. И. Колесникова 1

1 Научный центр проблем здоровья семьи и репродукции человека
Иркутск, Россия

* E-mail: natkor_84@mail.ru

Поступила в редакцию 08.02.2022
После доработки 29.04.2022
Принята к публикации 29.04.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Целью исследования было оценить состояние ферментативного звена глутатионовой системы в крови у женщин русской и бурятской этнических групп в пери- и постменопаузе. В исследовании приняли участие 86 женщин европеоидной (этническая группа – русские, n = 52) и монголоидной (этническая группа – буряты, n = 34) рас в возрасте от 45 до 60 лет, имеющих пери- и постменопаузальный статус. Основанием исключения из исследования являлось применение заместительной гормонотерапии и препаратов антиоксидантного ряда, заболевания эндокринного генеза, обострение хронических заболеваний, преждевременная ранняя менопауза, а также хирургическая менопауза. Концентрацию глутатион S-трансферазы π и активность глутатионредуктазы определяли в сыворотке крови, а активность глутатионпероксидазы – в лизате эритроцитов. Выявлена более высокая активность глутатион S‑трансферазы π как в перименопаузальном, так и в постменопаузальном периоде у женщин бурятской этнической группы по сравнению с представительницами русского этноса (2617.47 [2249.89; 3270.49] нг/мл и 2025.73 [1457.93; 2818.66] нг/мл соответственно в перименопаузе (р = 0.034) и 2815.92 [2235.68; 3065.02] нг/мл и 1931.75 [1468,17; 2932,54] нг/мл соответственно в постменопаузе (р = 0.032). Между фазами менопаузы выявлена более высокая активность глутатионредуктазы у женщин русской этнической группы в постменопаузе по сравнению с перименопаузой (83.9 [74.6; 90.7] Е/л и 75.5 [67.5; 80.2] Е/л соответственно (р = 0.035). Таким образом, ферментативное звено глутатионовой системы у менопаузальных женщин имеет этноспецифичность в отношении глутатион S-трансферазы π и глутатионредуктазы.

Ключевые слова: глутатионредуктаза, глутатион S-трансфераза π, глутатионпероксидаза, менопауза, этнос

Начало возрастных нейроэндокринных изменений у женщин, в частности эстрогендефицит, свидетельствует о наступлении в организме менопаузального периода. Наступившая после 45 лет менопауза является возрастной физиологической и состоит из перименопаузы и постменопаузы [1]. Именно возрастной дефицит половых стероидов рассматривают в качестве одной из основных причин развития метаболических нарушений, включая развитие окислительного стресса, в данном периоде жизни [2, 3].

Большую роль в развитии дисбаланса между прооксидантами и антиоксидантами играют нарушения в работе глутатионовой системы. Глутатион является одним из наиболее важных гидрофильных антиоксидантов, чье действие реализуется как за счет участия в работе ферментативного звена, так и путем прямого взаимодействия со свободными радикалами. К настоящему времени показано, что изменения клеточного окислительно-восстановительного гомеостаза глутатиона в сторону повышенного образования его окисленной формы в течение нескольких минут после воздействия оксиданта предшествуют индуцированной оксидантом активации митохондриальной апоптотической передачи сигналов в различных типах клеток. Более того, обнаружено, что последующее восстановление окислительно-восстановительного статуса глутатиона в клетках не спасает их от исхода апоптоза [4]. Катализатором реакций конъюгации глутатиона с неполярными субстратами является фермент глутатион S-трансфераза, который состоит из трех суперсемейств: цитоплазматических, митохондриальных и микросомальных. Наиболее тесно связанными с развитием заболеваний человека являются цитоплазматические глутатион S-трансферазы, объединяющие разные классы в зависимости от их структуры, из которых наиболее часто изучают класс π [5, 6]. Образованная в результате реакции глутатиона с электрофилами окисленная его форма восстанавливается под действием глутатионредуктазы и системы тиоредоксина [7]. Таким образом, какое-либо нарушение работы ферментативного звена способствует изменению соотношения восстановленной и окисленной форм глутатиона, способствуя развитию в организме окислительного стресса.

К настоящему времени появляется все больше данных, свидетельствующих об этноспецифичности процессов свободнорадикального окисления и состояния антиоксидантной системы как у здоровых людей [8, 9], так и при различных патологических состояниях [10–12]. Кроме того, более раннее исследование с участием женщин русской и бурятской этнических групп в период менопаузы показало различия по параметрам процессов липопероксидации и некоторым показателям антиоксидантной системы, включая глутатион в восстановленной и окисленной форме [13], хотя различий по уровням общего холестерола и его фракций выявлено не было [14]. Встречаются исследования по изучению активности того или иного глутатионзависимого фермента при старении репродуктивной системы у женщин [15–17], однако нет работ, в которых были бы представлены результаты всего спектра ферментативного звена глутатионовой системы в зависимости от фазы менопаузы и этнической принадлежности. Учитывая вышеизложенное, была определена цель данной работы: оценить состояние ферментативного звена глутатионовой системы в крови у женщин русской и бурятской этнических групп в пери- и постменопаузе.

МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В исследовании приняло участие 86 добровольцев – женщин европеоидной (этническая группа – русские, n = 52) и монголоидной (этническая группа – буряты, n = 34) рас в возрасте от 45 до 60 лет, имеющих менопаузальный статус. При формировании этнических групп учитывался генеалогический анамнез (представители, имеющие в двух поколениях родителей одной этнической группы) и самоидентификации с учетом элементов фенотипа. Исследование проведено на базе ФГБНУ “Научный центр проблем здоровья семьи и репродукции человека” (г. Иркутск) в соответствии с этическими нормами Хельсинкской декларации Всемирной медицинской ассоциации (1964 г., последний пересмотр Форталеза, Бразилия, 2013 г.). Протокол исследования был одобрен Комитетом по биомедицинской этике ФГБНУ НЦ ПЗСРЧ (№ 8 от 15.12.2016 г.). Каждая женщина подписала информированное согласие на участие в исследовании.

Основанием исключения женщин из исследования явились применение заместительной гормонотерапии, применение препаратов антиоксидантного ряда, заболевания эндокринного генеза, обострение хронических заболеваний, преждевременная ранняя менопауза, хирургическая менопауза. После клинико-анамнестического обследования женщины были разделены на группы: перименопауза и постменопауза. Отнесение женщин в одну из групп климактерического периода осуществлялось согласно клиническим рекомендациям [18]. Таким образом, было сформировано 4 группы испытуемых:

– перименопауза, русская этническая группа (n = 21, средний возраст – 48 ± 2.81 лет, индекс массы тела (ИМТ) – 27.2 ± 4.55 кг/м2);

– постменопауза, русская этническая группа (n = 31, средний возраст – 55 ± 4.13 лет, ИМТ – 27.6 ± 4.81 кг/м2);

– перименопауза, бурятская этническая группа (n = 18, средний возраст – 49 ± 2.37 лет, ИМТ – 27.8 ± 6.14 кг/м2);

– постменопауза, бурятская этническая группа (n = 16, средний возраст – 55 ± 4.98 лет, ИМТ – 27.4 ± 3.49 кг/м2).

Для проведения исследований по оценке ферментативного звена системы глутатиона была использована венозная кровь, забор которой проводили с 8.00 до 9.00 ч натощак в соответствии с общепринятыми требованиями в две пробирки (с ЭДТА-К3 для получения лизата эритроцитов и клот-активатором для получения сыворотки). Кровь центрифугировали 10 мин при 1500 g, сыворотку отбирали в эппендорф и замораживали. Эритроциты трижды промывали 0.9%-ным раствором NaCl, центрифугируя после каждой отмывки в течение 5 мин при 1500 g. После этого эритроциты ресуспендировали в бидистиллированной воде в соотношении 1:2, выдерживали 10 мин при +2 – +8°C, после чего центрифугировали в течение 5 мин при 1500 g, удаляли строму, готовый лизат в объеме 100 мкл смешивали с 1.9 мл 0.9%-ного раствора NaCl и замораживали. Сыворотку крови для определения активности глутатионредуктазы, концентрации глутатион S‑трансферазы π и гемолизат для определения активности глутатионпероксидазы хранили при ‒40°C до проведения исследования.

Активность глутатионредуктазы и глутатионпероксидазы определяли с использованием коммерческих наборов “Randox” (Великобритания) на автоматическом фотометре “BTS-330” (Польша). Глутатионредуктаза катализирует восстановление окисленного глутатиона в присутствии NADPH, который окисляется в NADP+. Глутатионпероксидаза с помощью гидроперекиси кумина катализирует окисление глутатиона, который сразу же восстанавливается с соответствующим окислением NADPH в NADP+ в присутствии глутатионредуктазы и NADPH. Расчет результатов осуществляли согласно рекомендациям производителя. За единицу активности ферментов принимали то количество фермента, которое катализирует превращение 1.0 мкмоль субстрата в мин при 37 °С. Изменения поглощения измеряли при λ = 340 нм для глутатионредуктазы с интервалом в 1 мин в течение 5 мин, для глутатионпероксидазы с интервалом в 1 мин в течение 3 мин. Активность ферментов выражали в условных единицах на 1 л сыворотки (для глутатионредуктазы) или гемолизата (для глутатионпероксидазы) (Е/л). Концентрацию глутатион S-трансферазы π (нг/мл сыворотки) определяли иммуноферментным анализом с использованием наборов “ImmunDiagnostik” (Германия) на анализаторе “BioTek EL × 808” (США) при λ = 450 нм.

Полученные данные обрабатывали в программе STATISTICA 10. Близость к нормальному закону распределения количественных признаков оценивалась визуально-графическим методом, а также критериями Колмогорова–Смирнова с поправкой Лиллиефорса и Шапиро–Уилка. Данные по возрасту, весу, росту и индексу массы тела имели распределение, близкое к нормальному, в связи с чем представлены в виде среднего арифметического ± стандартное отклонение (m ± σ). Показатели ферментативного звена глутатионовой системы имели распределение, отличное от нормального, в связи с чем, представлены в виде медианы (Ме) и интерквартильного размаха (Q1; Q3). Анализ межгрупповых различий для независимых выборок проводили с использованием критерия Краскела–Уоллиса и медианного теста с последующими апостериорными сравнениями с использованием критерия Манна–Уитни. Критический уровень значимости принимался за 5% (0.05).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

При оценке ферментативного звена системы глутатиона в исследуемых группах женщин выявлена более высокая концентрация глутатион S‑трансферазы π как в перименопаузальном, так и в постменопаузальном периоде у женщин бурятской этнической группы по сравнению с представительницами русского этноса. Между фазами менопаузы выявлена более высокая активность глутатионредуктазы у женщин русской этнической группы в постменопаузе по сравнению с перименопаузой (табл. 1).

Таблица 1.

Активность глутатионредуктазы, глутатионпероксидазы и концентрация глутатион S-трансферазы π в крови женщин исследуемых групп

Показатель Русская этническая группа Бурятская этническая группа p
Перименопауза, n = 21 Постменопауза, n = 31 Перименопауза, n = 18 Постменопауза, n = 16
1 2 3 4
Глутатионредуктаза, Е/л 75.5 [67.5; 80.2] 83.9 [74.6; 90.7] 74.7 [67.15; 88.7] 78.05 [71.8; 86.6] 0.1741
(1)–(2) 0.0352
Глутатион S-трансфераза π, нг/мл 2025.73 1931.75 2617.47 2815.92 0.0241
[1457.93; 2818.66] [1468.17; 2932.54] [2249.89; 3270.49] [2235.68; 3065.02] (1)–(2) 0.7622
(3)–(4) 0.9832
(1)–(3) 0.0342
(2)–(4) 0.0322
Глутатионпероксидаза, Е/л 2075 [1890;2368] 2014 [1800.10;2526] 1952.5 [1692; 2367] 1834 [1569; 2209] 0.3871

1 Критерий Краскела–Уоллиса (ANOVA by Ranks).

2 Критерий Манна–Уитни (U-Test).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Принимая во внимание полученные нами ранее результаты, свидетельствующие о более низких концентрациях восстановленного глутатиона в обеих менопаузальных фазах у женщин бурятского этноса по сравнению с представительницами русской этнической группы (в 1.33 раза в перименопаузе и в 1.2 раза в постменопаузе) [13], выявленное различие по количеству глутатион S-трансферазы π объяснимо, поскольку данный фермент осуществляет конъюгацию глутатиона в восстановленной форме с электрофилами. Однако не было выявлено межэтнических различий по уровню окисленного глутатиона у женщин, что может свидетельствовать об отсутствии различий в активности глутатионредуктазы, подтверждаемое результатами настоящего исследования. В то же время необходимо учитывать то, что активность глутатион S-трансферазы π определяется полиморфными вариантами гена GSTP1, следовательно, в зависимости от характеристик генома разные люди могут иметь устойчивость или повышенную чувствительность к действию повреждающих факторов [19]. Можно предположить, что выявленные межэтнические различия по уровню фермента определены на генетическом уровне. В то же время результаты исследований по изучению полиморфных вариантов GSTP1 в различных популяциях демонстрируют неоднозначные результаты. Так, при анализе распространенности гаплотипов гена GSTP1 не выявлено каких-либо различий между популяциями русских и поляков [20], а также между этническими группами Китая [21]. Другое исследование показало значимые различия по их распространенности между турками и популяциями из Африки, Америки и Восточной Азии [22].

Результаты сравнительного анализа частоты генотипов GSTP1 у подростков русской и бурятской этнических групп продемонстрировали превалирование аллеля “дикого” типа A, кодирующего вариант глутатион-S-трансферазы π с высокой активностью в этногруппе бурят, в то время как аллель В, продуктом которого является вариант фермента с низкой активностью, напротив, чаще встречался в русской этнической группе. Более того, было показано, что суммарная частота встречаемости аллелей В и C гена GSTP1, кодирующих варианты фермента с низкой активностью, выше у подростков русской этногруппы [23], что согласуется с результатами другого исследования, результаты которого демонстрируют их широкое варьирование в разных популяциях мира (у монголоидов – 21%, у европеоидов – 33%, у негроидов – 42%) [24].

В то же время результаты исследований с участием, в том числе, здоровых африканцев не продемонстрировали снижения активности глутатион S‑трансферазы в плазме крови у испытуемых с полиморфизмом Val105Val GSTP1 [25], хотя ранее другими исследователями были показаны сниженная ферментативная активность и сродство к электрофильным субстратам в тканях легких людей с данным полиморфным вариантом гена GSTP1 [26]. Одной из причин результатов разнонаправленного характера может быть включение в исследуемые группы как мужчин, так и женщин, хотя уже показано влияние пола на метаболизм глутатиона и глутатионзависимые реакции [27, 28]. Другой причиной может быть отсутствие поправки на возраст, несмотря на то, что данный фактор является одним из ключевых, влияющих на экспрессию глутатион-S-трансферазы, что было продемонстрировано в экспериментальных исследованиях [28–30]. Согласно полученным нами результатам можно выдвинуть предположение о более раннем начале возрастного снижения экспрессии глутатион-S-трансферазы у женщин русской этнической группы по сравнению с представительницами бурятского этноса, что может быть связано с различиями гормонального статуса, поскольку роль гормонов в работе системы антиоксидантной защиты несомненна [31]. Согласно результатам проведенных ранее исследований по оценке нейроэндокринной системы у лиц женского пола русской и бурятской этнических групп второго периода зрелого возраста (средний возраст у русских 50.8 лет, у буряток – 45.1 год) выявлены более высокие уровни лютеинизирующего и фолликулостимулирующего гормонов и более низкое содержание тестостерона и эстрадиола у представительниц русской этнической группы [32]. Кроме того, у представительниц бурятского этноса в группе девушек-подростков повышен уровень активной свободной фракции трийодтиронина при более низких значениях тироксина, в группе репродуктивного возраста данная тенденция сохранена, а также отмечен более низкий уровень тиреотропного гормона [33]. К сожалению, в литературе нет аналогичных работ на выборке женщин данных этногрупп в зависимости от фазы менопаузы, а также в сравнении с репродуктивным периодом, что не позволяет оценить возрастные изменения нейроэндокринной системы в этническом аспекте интересующих нас групп. В то же время в экспериментальных работах было показано повышение активности глутатион-S-трансферазы при воздействии эстрадиолом [34, 35], а также непосредственное взаимодействие трийодтиронина и эстрадиола при регуляции экспрессии глутатион-S-трансферазы α у самок мышей [36]. Основываясь на этих результатах, можно предположить, что более высокая концентрация глутатион-S-трансферазы π у женщин бурятского этноса может быть связана с более высоким у них уровнем эстрадиола.

Принимая во внимание возрастные изменения в системе нейроэндокринной регуляции [37], мы предполагали выявить разную активность ферментативного звена глутатионовой системы в зависимости от фазы менопаузы. Действительно, у женщин русской этнической группы выявлено повышение активности глутатионредуктазы в постменопаузе, что, вероятно, связано с увеличением окислительной нагрузки на женский организм, результатом чего является повышение уровня малонового диальдегида, продемонстрированное в ряде исследований [38, 39]. Возможно, у представительниц русского этноса в постменопаузе происходит активная конъюгация глутатиона с электрофилами, вследствие чего происходит его окисление и отмечается закономерное повышение активности глутатионредуктазы для поддержания оптимального уровня трипептида в восстановленной форме. В проведенном нами ранее исследовании мы выявили, что у женщин русского этноса в постменопаузе уровень активных продуктов тиобарбитуровой кислоты, а также окисленного глутатиона ниже, чем в перименопаузальном периоде, а у представительниц бурятского этноса различий не было выявлено [13]. Учитывая предшествующие результаты, мы ожидали выявить у женщин русской этнической группы изменения по уровню глутатион S-трансферазы, поскольку реакция конъюгации-глутатиона с продуктами свободнорадикального окисления происходит с участием данного фермента, однако различий между фазами менопаузы мы не выявили. В недавнем экспериментальном исследовании был продемонстрирован физиологический характер изменения активности глутатионпероксидазы – фермента, восстанавливающего свободную перекись водорода до воды, а гидроперекиси до соответствующих им спиртов, прерывая цепочку пероксидации липидов, тем самым не позволяя образовываться малоновому диальдегиду и 4-гидроксиноненалю, способных атаковать молекулы белков и нуклеиновых кислот: у крыс в молодом возрасте активность фермента высокая, во взрослом периоде значение практически не меняется и только при старении особей активность фермента снижается [40]. Можно предположить, что отсутствие различий в активности фермента в нашей работе связано с возрастом участниц исследования, который не превышает 60 лет.

Таким образом, результаты проведенного исследования свидетельствуют об этноспецифичности работы ферментативного звена глутатионовой системы у женщин с менопаузальным статусом, что по анализу доступной литературы может быть связано с возможными различиями в работе системы нейроэндокринной регуляции в исследуемых этнических группах. Для подтверждения этой гипотезы необходимы дальнейшие исследования с участием женщин репродуктивного и пожилого возраста, в том числе с одновременным определением параметров гормонального статуса.

Список литературы

  1. Lumsden MA, Sassarini J (2019) The evolution of the human menopause. Climacteric 22 (2): 111–116. https://doi.org/10.1080/13697137.2018.1547701

  2. Cervellati C, Bergamini CM (2016) Oxidative damage and the pathogenesis of menopause related disturbances and diseases. Clin Chem Lab Med 54 (5): 739–753. https://doi.org/10.1515/cclm-2015-0807

  3. Taleb-Belkadi O, Chaib H, Zemour L, Azzedine F, Belkacem C, Khedidja M (2016) Lipid profile, inflammation, and oxidative status in peri- and postmenopausal women. Gynecol Endocrinol 32 (12): 982–985. https://doi.org/10.1080/09513590.2016.1214257

  4. Circu M, Aw TY (2012) Glutathione and modulation of cell apoptosis. Biochim Biophys Acta 1823 (10): 1767–1777. https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2012.06.019

  5. Wu B, Dong D (2012) Human cytosolic glutathione transferases: structure, function, and drug discovery. Trends Pharmacol Sci 33 (12): 656–668. https://doi.org/10.1016/j.tips.2012.09.007

  6. Dong SC, Sha HH, Xu XY, Hu TM, Lou R, Li H, Wu JZ, Dan C, Feng J (2018) Glutathione S-transferase π: potential role in antitumor therapy. Drug Des Devel Ther 12: 3535–3547. https://doi.org/10.2147/DDDT.S169833

  7. Scire A, Cianfruglia L, Minnelli C, Bartolini D, Torquato P, Principato G, Galli F, Armeni T (2019) Glutathione compartmentalization and its role in glutathionylation and other regulatory processes of cellular pathways. Biofactors 45 (2): 152–168. https://doi.org/10.1002/biof.1476

  8. Kolesnikova LI, Darenskaya MA, Grebenkina LA, Dolgikh MI, Astakhova TA, Semenova NV (2014) Gender differences in parameters of lipid metabolism and of level of antioxidants in groups of juveniles – the Even and the Europeans. J Evol Biochem Phys 50 (1): 34–41. https://doi.org/10.1134/S0022093014010058

  9. Lammertyn L, Mels CM, Pieters M, Schutte AE, Schutte R (2015) Ethnic-specific relationships between haemostatic and oxidative stress markers in black and white South Africans: The SABPA study. Clin Exp Hypertension 37 (6): 511–517. https://doi.org/10.3109/10641963.2015.1013123

  10. Даренская МА, Колесникова ЛИ, Колесников СИ (2020) Этнические аспекты метаболических реакций женщин при дизрегуляционной патологии. М Изд-во РАН: 186. [Darenskaya MA, Kolesnikova LI, Kolesnikov SI (2020) Etnicheskie aspekty metabolicheskih reakcij zhenshchin pri dizregulyacionnoj patologii. M Izd-vo RAN: 186. (In Russ)].

  11. Mokhaneli MC, Fourie CM, Botha S, Mels CM (2016) The association of oxidative stress with arterial compliance and vascular resistance in a bi-ethnic population: the SABPA study. Free Rad Res 50 (8): 920–928. https://doi.org/10.1080/10715762.2016.1201816

  12. Morris AA, Zhao L, Patel RS, Jones DP, Ahmed Y, Stoyanova N, Gibbons GH, Vaccarino V, Din-Dzietham R, Quyyumi AA (2012) Differences in systemic oxidative stress based on race and the metabolic syndrome: the morehouse and emory team up to eliminate health disparities (META-health) study. Metabolic syndrome and related disorders 10 (4): 252–259. https://doi.org/10.1089/met.2011.0117

  13. Семенова НВ, Мадаева ИМ, Даренская МА, Колесникова ЛИ (2019) Процессы липопероксидации и система антиоксидантной защиты у женщин в менопаузе в зависимости от этнической принадлежности. Экология человека 6: 30–38. [Semenova NV, Madaeva IM, Darenskaya MA, Kolesnikova LI (2019) Lipid peroxidation and antioxidant defense system in menopausal women of different ethnic groups. Human Ecol 6: 30–38. (In Russ)] https://doi.org/10.33396/1728-0869-2019-6-30-38

  14. Semenova NV, Madaeva IM, Darenskaya MA, Gavrilova OA, Zhambalova RM, Kolesnikova LI (2018) Lipid profile in menopausal women of two ethnic groups. Acta Biomed Scient 3 (3): 93–98. (In Russ)]. https://doi.org/:10.29413/ABS.2018-3.3.14

  15. Ogunro PS, Bolarinde AA, Owa OO, Salawu AA, Oshodi AA (2014) Antioxidant status and reproductive hormones in women during reproductive, perimenopausal and postmenopausal phase of life. Afr J Med Med Sci 43 (1): 49–57.

  16. Klisic A, Kotur-Stevuljevic J, Kavaric N, Martinovic M, Matic M (2018) The association between follicle stimulating hormone and glutathione peroxidase activity is dependent on abdominal obesity in postmenopausal women. Eat Weight Disord 23 (1): 133–141. https://doi.org/10.1007/s40519-016-0325-1

  17. Ansar S, Alhefdhi T, Aleem AM (2015) Status of trace elements and antioxidants in premenopausal and postmenopausal phase of life: a comparative study. Int J Clin Exp Med 8 (10): 19486–19490.

  18. Сухих ГТ, Сметник ВП, Юренева СВ, Ермакова ЕИ, Чернуха ГЕ, Якушевская ОВ (2016) Менопауза и климактерическое состояние у женщин. Клинические рекомендации. М. НМИЦ АГП им ВИ Кулакова: 38. [Suhih GT, Smetnik VP, Yureneva SV, Ermakova EI, Chernuha GE, Yakushevskaya OV (2016) Menopauza i klimaktericheskoe sostoyanie u zhenshchin. Klinicheskie rekomendacii. M. NMIC AGP im VI Kulakova: 38. (In Russ)].

  19. Deponte M (2013) Glutathione catalysis and the reaction mechanisms of glutathione-dependent enzymes. Biochim Biophys Acta 1830 (5): 3217–3266. https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2012.09.018

  20. Zarebska A, Jastrzebski Z, Ahmetov II, Zmijewski P, Cieszczyk P, Leonska-Duniec A, Sawczuk M, Leznicka K, Trybek G, Semenova EA, Maciejewska-Skrendo A (2017) GSTP1 c.313A>G polymorphism in Russian and Polish athletes. Physiol Genomics 49 (3): 127–131. https://doi.org/10.1152/physiolgenomics.00014.2016

  21. Qi G, Han C, Zhou Y, Wang X (2022) Allele and genotype frequencies of CYP3A4, CYP3A5, CYP3A7, and GSTP1 gene polymorphisms among mainland Tibetan, Mongolian, Uyghur, and Han Chinese populations. Clin Exp Pharmacol Physiol 49 (2): 219–227. Epub 2021 Nov 2.https://doi.org/10.1111/1440-1681.13604

  22. Karaca S, Karaca M, Cesuroglu T, Erge S, Polimanti R (2015) GSTM1, GSTP1, and GSTT1 genetic variability in Turkish and worldwide populations. Am J Hum Biol 27 (3): 310–316. https://doi.org/10.1002/ajhb.22671

  23. Беляева ЕВ, Ершова ОА, Астахова ТА, Бугун ОВ (2017) Полиморфизм генов глутатион-S-трансфераз в этнических группах, проживающих на территории Восточной Сибири. Вавиловский журнал генетики и селекции 21 (5): 576–580. [Belyaeva EV, Ershova OA, Astakhova TA, Bugun OV (2017) Polymorphism of glutathione-S-transferase genes in ethnic groups living in Eastern Siberia. Vavilov J. Genetics Breeding 21 (5): 576–580. (In Russ)]. https://doi.org/10.18699/VJ17.274

  24. Garte S, Gaspari L, Alexandrie AK, Ambrosone C, Autrup H, Autrup JL, Baranova H, Bathum L, Benhamou S, Boffetta P, Bouchardy C, Breskvar K, Brockmoller J, Cascorbi I, Clapper ML, Coutelle C, Daly A, Dell’Omo M, Dolzan V, Dresler CM, Fryer A, Haugen A, Hein DW, Hildesheim A, Hirvonen A, Hsieh LL, Ingelman-Sundberg M, Kalina I, Kang D, Kihara M, Kiyohara C, Kremers P, Lazarus P, Le Marchand L, Lechner MC, van Lieshout EM, London S, Manni JJ, Maugard CM, Morita S, Nazar-Stewart V, Noda K, Oda Y, Parl FF, Pastorelli R, Persson I, Peters WH, Rannug A, Rebbeck T, Risch A, Roelandt L, Romkes M, Ryberg D, Salagovic J, Schoket B, Seidegard J, Shields PG, Sim E, Sinnet D, Strange RC, Stücker I, Sugimura H, To-Figueras J, Vineis P, Yu MC, Taioli E (2001) Metabolic gene polymorphism frequencies in control populations. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 12 (10): 1239–1248.

  25. Lakhdar R, Denden S, Mouhamed MH, Chalgoum A, Leban N, Knani J, Lefranc G, Miled A, Chibani JB, Khelil AH (2011) Correlation of EPHX1, GSTP1, GSTM1, and GSTT1 genetic polymorphisms with antioxidative stress markers in chronic obstructive pulmonary disease. Exp Lung Res 37 (4): 195–204. https://doi.org/10.3109/01902148.2010.535093

  26. Watson MA, Stewart RK, Smith GB, Massey TE, Bell DA (1998) Human glutathione S-transferase P1 polymorphisms: relationship to lung tissue enzyme activity and population frequency distribution. Carcinogenesis 19 (2): 275–280. https://doi.org/10.1093/carcin/19.2.275.

  27. Wang L, Ahn YJ, Asmis R (2020) Sexual dimorphism in glutathione metabolism and glutathione-dependent responses. Redox Biol 31: 101410. https://doi.org/10.1016/j.redox.2019.101410

  28. Fu ZD, Csanaky IL, Klaassen CD (2021) Effects of aging on mRNA profiles for drug-metabolizing enzymes and transporters in livers of male and female mice. Drug Metab Dispos 40 (6): 1216–1225. https://doi:10. 1124/dmd.111.044461

  29. Lu H, Gunewardena S, Cui JY, Yoo B, Zhong X, Klaassen CD (2013) RNA-sequencing quantification of hepatic ontogeny and tissue distribution of mRNAs of phase II enzymes in mice. Drug Metab Dispos 41 (4): 844–857. https://doi:10. 1124/dmd.112.050211

  30. Xu S, Hou D, Liu J, Ji L (2018) Age-associated changes in GSH S-transferase gene/proteins in livers of rats. Redox Rep 23 (1): 213–218. https://doi.org/10.1080/13510002.2018.1546985

  31. Mancini A, Festa R, Di Donna V, Leone E, Littarru GP, Silvestrini A, Meucci E, Pontecorvi A (2010) Hormones and antioxidant systems: role of pituitary and pituitary-dependent axes. J Endocrinol Invest 33 (6): 422–433. https://doi.org/10.1007/BF03346615

  32. Писарева ЛФ, Одинцова ИН, Ананина ОА, Стуканов СЛ, Столярова ВА, Павленко ОА, Самойлова ЮГ, Олейник ОА (2011) Этнические особенности антропометрических показателей гормонального статуса женщин, проживающих в Сибирском регионе. Сибирский медицинский журнал 26 (4–2): 222–226. [Pisareva LF, Odintsova IN, Ananina OA, Stukanov SL, Stolyarova VA, Pavlenko OA, Samoilova YuG, Oleinik OA Ethnic features of anthopometrical indicators of the hormonal status of women living in siberian region. Sibirskij Med Zhurn 26 (4–2): 222–226. (In Russ)].

  33. Kolesnikova LI, Darenskaya MA, Grebenkina LA, Sholo-khov LF, Semenova NV, Osipova EV, Kolesnikov SI (2016) Indicators of pituitary-thyroid system and lipid metabolism in female representatives of the Buryat ethnos and Europeoids. J Evol Biochem Phys 52 (4): 299–304. https://doi.org/10.1134/S0022093016040049

  34. Sanchez RI, Mesia-Vela S, Kauffman FC (2003) Induction of NAD(P)H quinone oxidoreductase and glutathione S-transferase activities in livers of female August-Copenhagen Irish rats treated chronically with estradiol: comparison with the Sprague-Dawley rat. J Steroid Biochem Mol Biol 87 (2–3): 199–206. https://doi.org/10.1016/j.jsbmb.2003.08.007

  35. Pérez-Torres I, Guarner-Lans V, Zúñiga-Muñoz A, Velázquez Espejel R, Cabrera-Orefice A, Uribe-Carvajal S, Pavón N (2016) Effect of cross-sex hormonal replacement on antioxidant enzymes in rat retroperitoneal fat adipocytes. Oxid Med Cell Longev 2016: 1527873. https://doi.org/10.1155/2016/1527873

  36. Faustino LC, Almeida NA, Pereira GF, Ramos RG, Soares RM, Morales MM, Pazos-Moura CC, Ortiga-Carvalho TM (2012) Thyroid hormone and estradiol have overlapping effects on kidney glutathione S-transferase-α gene expression. Am J Physiol Endocrinol Metab 303 (6): E787–797. https://doi.org/10.1152/ajpendo.00223.2012

  37. van den Beld AW, Kaufman JM, Zillikens MC, Lamberts SWJ, Egan JM, van der Lely AJ. (2018) The physiology of endocrine systems with ageing. Lancet Diabetes Endocrinol 6 (8): 647–658. https://doi.org/10.1016/S2213-8587(18)30026-3

  38. Cakir T, Goktas B, Mutlu MF, Mutlu I, Bilgihan A, Erdem M, Erdem A (2016) Advanced oxidation protein products and malondialdehyde – the new biological markers of oxidative stress – are elevated in postmenopausal women. Ginekol Pol 87 (5): 321–325. https://doi.org/10.5603/GP.2016.0001

  39. Zovari F, Parsian H, Bijani A, Moslemnezhad A, Shirzad A (2020) Evaluation of Salivary and Serum Total Antioxidant Capacity and Lipid Peroxidation in Postmenopausal Women. Int J Dent: 8860467. https://doi.org/10.1155/2020/8860467

  40. Разыграев АВ, Петросян МА, Тумасова ЖН, Таборская КИ, Полянских ЛС, Базиян ЕВ, Балашова НН (2019) Изменение активности глутатионпероксидазы в плазме и сыворотке крови крыс при постнатальном развитии и старении. Успехи геронтологии 32 (1–2): 38–44. [Razygraev AV, Petrosyan MA, Tumasova ZhN, Taborskaya KI, Polyanskikh LS, Baziian EV, Ba-lashova NN. (2019) Activity of glutathione peroxidase in rat blood plasma and serum: postnatal and aging-associated alterations. Advances Gerontology 32 (1–2): 38–44. (In Russ)].

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Журнал эволюционной биохимии и физиологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал