Физиология растений, 2023, T. 70, № 3, стр. 301-310

Влияние низкой температуры и азотного голодания на морфо-физиологические характеристики двух штаммов зеленых микроводорослей рода Lobosphaera sp. (Chlorophyta, Trebouxiophyceae)

К. А. Шибзухова a*, О. Б. Чивкунова a, Е. С. Лобакова a

a Московский государственный университет имени. М.В. Ломоносова
Москва, Россия

* E-mail: shibzuhovaKA@my.msu.ru

Поступила в редакцию 19.12.2022
После доработки 22.12.2022
Принята к публикации 22.12.2022

Аннотация

Впервые изучено одновременное воздействие азотного голодания и температурного шока на физиологию и ультраструктуру клеток двух штаммов микроводорослей рода Lobosphaera – NAMSU 924/2 и NAMSU (CALU) 1497. Дефицит азота у обоих штаммов приводил к снижению содержания хлорофилла в 3 раза и увеличению доли каротиноидов в 2 раза. При температуре +10°С наблюдалось снижение содержания как хлорофилла, так и каротиноидов. Одновременное воздействие двух факторов проявлялось в снижении содержания хлорофилла в 3 раза у NAMSU 924/2, и в 6 раз – у NAMSU (CALU) 1497, доля каротиноидов у обоих штаммов уменьшалась в 1.5–2 раза. Получены данные по ультраструктурным изменениям клеток микроводорослей рода Lobosphaera при воздействии стрессовых факторов. Отмечен сходный характер ответа у обоих штаммов на стрессовые условия. Дефицит азота приводил к накоплению в цитоплазме клеток вдоль клеточной стенки многочисленных липидных глобул. Длительная инкубация на безазотной среде приводила к заполнению всего объема клеток липидными глобулами, разборке мембранной системы хлоропластов, их уменьшению в размерах, располагаясь между плотно лежащими липидными глобулами. При низкой температуре уменьшалось число тилакоидов, увеличивались межтилакоидное пространство и размеры хлоропластов. При одновременном воздействии азотного голодания и низкой температуры накапливались многочисленные липидные глобулы, уменьшалось число тилакоидов, увеличивались межтилакоидное пространство и размер хлоропластов, отмеченные при отдельном воздействии стрессовых факторов. Пиреноид у обоих штаммов во всех случаях не претерпевал существенных изменений.

Ключевые слова: Lobosphaera, азотное голодание, жирные кислоты, микроводоросли, низкие температуры, пигменты, стрессовые факторы, ультраструктура, физиология

Список литературы

  1. Borowitzka M.A. Microalgae for aquaculture: opportunities and constraints // J. Appl. Phycol. 1997. V. 9. P. 393. https://doi.org/10.1023/A:1007921728300

  2. Michalak I., Chojnacka K. Algal extracts: technology and advances // Eng. Life Sci. 2014. V. 14. P. 581. https://doi.org/10.1002/elsc.201400139

  3. Chojnacka K., Wieczorek P., Schroeder G., Michalak I. Algae biomass: characteristics and applications: towards algae-based products // Springer. 2018. V. 8. https://doi.org/10.1007/978-3-319-74703-3

  4. Соловченко А.Е. Физиологическая роль накопления нейтральных липидов эукариотическими микроводорослями при стрессах // Физиология растений. 2012. Т. 59. С. 192.

  5. Guschina I.A., Harwood J.L. Lipids and lipid metabolism in eukaryotic algae // Prog. Lipid Res. 2006. V. 45. P. 160. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2006.01.001

  6. Morgan-Kiss R.M., Priscu J., Pocock T., Gudynaite-Savitch L., Norman P.A. Adaptation and acclimation of photosynthetic microorganisms to permanently cold environments // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2006. V. 70. P. 222. https://doi.org/10.1128/MMBR.70.1.222-252.2006

  7. Cohen Z., Khozin-Goldberg I., Adlerstein D., Bigogno C. The role of triacylglycerol as a reservoir of polyunsaturated fatty acids for the rapid production of chloroplastic lipids in certain microalgae // Biochem. Soc. Trans. 2000. V. 28. P. 740. https://doi.org/10.1042/bst0280740

  8. Spolaore P., Joannis-Cassan C., Duran E. and Isambert A. Commercial applications of microalgae // J. Biosci. Bioeng. 2006. V. 101. P. 87. https://doi.org/10.1042/bst0280740

  9. Ibañez E., Cifuentes A. Benefits of using algae as natural sources of functional ingredients // J. Sci. Food Agric. 2013. V. 93. P. 703. https://doi.org/10.1002/jsfa.6023

  10. Ścieszka S., Klewicka E. Algae in food: A general review // Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 2019. V. 59. P. 3538. https://doi.org/10.1080/10408398.2018.1496319

  11. Mudimu O., Koopmann I.K., Rybalka N., Friedl T., Schulz R., Bilger W. Screening of microalgae and cyanobacteria strains for α-tocopherol content at different growth phases and the influence of nitrate reduction on α-tocopherol production // J. Appl. Phycol. 2017. V. 29. P. 2867. https://doi.org/10.1007/s10811-017-1188-1

  12. Мальцев Е.И., Мальцева И.А., Мальцева С.Ю., Куликовский М.С. Биотехнологический потенциал нового штамма Bracteacoccus bullatus (Sphaeropleales, Chlorophyta), перспективного продуцента омега-6 полиненасыщенных жирных кислот // Физиология растений. 2020. Т. 67. С. 96. https://doi.org/10.31857/S0015330320010121

  13. Stanier R.Y., Kunisawa R., Mandel M., Cohen-Bazire G. Purification and properties of unicellular blue-green algae (order Chroococcales) // Bacteriolog. Rev. 1971. V. 35. P. 171. https://doi.org/10.1128/br.35.2.171-205.1971

  14. Gorelova O.A., Baulina O.I., Solovchenko A.E., Chekanov K.A., Chivkunova O.B., Fedorenko T.A., Lobakova E.S. Similarity and diversity of the Desmodesmus spp. microalgae isolated from associations with White Sea invertebrates // Protoplasma. 2015. V. 252. P. 489. https://doi.org/10.1007/s00709-014-0694-0

  15. Reynolds E.S. The use of lead citrate of high pH as an electron opaque strain in electron microscopy // J. Cell. Biol. 1963. V. 17. P. 208. https://doi.org/10.1083/jcb.17.1.208

  16. Folch J., Lees M., Stanley G.S. A simple method for the isolation and purification of total lipids from animal tissues // J. Biol. Chem. 1957. V. 226. P. 497. https://doi.org/10.1016/S0021-9258(18)64849-5

  17. Kates M. Lipid extraction procedures. In Burden, R.H. and van Knippenberg, P.H. [Eds.] Techniques of lipidology: isolation, analysis and identification of lipids. 2nd edn. Elsevier Science, Amsterdam. 1986. P. 106.

  18. Wellburn A.R. The spectral determination of chlorophylls a and b, as well as total carotenoids, using various solvents with spectrophotometers of different resolution // J. Plant Physiol. 1994. V. 144. P. 307. https://doi.org/10.1016/S0176-1617(11)81192-2

  19. Steward F.C., Mühlethaler K. The structure and development of the cell-wall in the Valoniaceae as revealed by the electron microscope // Ann. Bot. 1953. V. 17. P. 295. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a083351

  20. Lichtenthaler H.K. Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosynthetic biomembranes // Meth. Enzym. 1987. V. 148. P. 350. https://doi.org/10.1016/0076-6879(87)48036-1

  21. Cunningham Jr.F.X., Gantt E. Genes and enzymes of carotenoid biosynthesis in plants // Annu. Rev. Plant Biol. 1998. V. 49. P. 557. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.49.1.557

  22. Takaichi S. Carotenoids in algae: distributions, biosynthesis and functions // Marine drugs. 2011. V. 9. P. 1101. https://doi.org/10.3390/md9061101

  23. Borowitzka M. Algal biotechnology products and processes – matching science and economics // J. Appl. Phycol. 1992. V. 4. P. 267. https://doi.org/10.1007/BF02161212

  24. Bigogno C., Khozin-Goldberg I., Boussiba S., Vonshak A., Cohen Z. Lipid and fatty acid composition of the green oleaginous alga Parietochloris incisa, the richest plant source of arachidonic acid // Phytochem. 2002. V. 60. P. 497. https://doi.org/10.1016/S0031-9422(02)00100-0

  25. Leman J. Oleaginous microorganisms: an assessment of the potential // Adv. Appl. Microbiol. 1997. V. 43. P. 195. https://doi.org/10.1016/S0065-2164(08)70226-0

  26. Goodson C.R.R., Wang Z.T., Goodenough U. Structural correlates of cytoplasmic and chloroplast lipid body synthesis in Chlamydomonas reinhardtii and stimulation of lipid body production with acetate boost // Eukaryotic cell. 2011. V. 10. P. 1592. https://doi.org/10.1128/EC.05242-11

  27. Fan J., Andre C., Xu C. A chloroplast pathway for the de novo biosynthesis of triacylglycerol in Chlamydomonas reinhardtii // FEBS Letters. 2011. V. 585. P. 1985. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2011.05.018

  28. Schüler L.M., Schulze P.S., Pereira H., Barreira L., León R., Varela J. Trends and strategies to enhance triacylglycerols and high-value compounds in microalgae // Algal Res. 2017. V. 25. P. 263. https://doi.org/10.1016/j.algal.2017.05.025

  29. Kugler A., Zorin B., Didi-Cohen S., Sibiryak M., Gorelova O., Ismagulova T., Kokabi K., Kumari P., Lukyanov A., Boussiba S., Solovchenko A., Khozin-Goldberg I. Long-chain polyunsaturated fatty acids in the green microalga Lobosphaera incisa contribute to tolerance to abiotic stresses // Plant Cell Physiol. 2019. V. 60. P. 1205. https://doi.org/10.1093/pcp/pcz013

  30. Merzlyak M.N., Chivkunova O.B., Gorelova O.A., Reshetnikova I.V., Solovchenko A.E., Khozin-Goldberg I., Cohen Z. Effect of nitrogen starvation on optical properties, pigments, and arachidonic acid content of the unicellular green alga Parietochloris incisa (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) // J. Phycol. 2007. V. 43. P. 833. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2007.00375.x

  31. Соловченко А.Е., Хозина-Голдберг И., Диди-Коэн Ш., Коэн Ц., Мерзляк М.Н. Влияние света и азотного голодания на содержание и состав каротиноидов зеленой водоросли Parietochloris incisa // Физиология растений. 2008. Т. 55. С. 507.

  32. Соловченко А.Е., Мерзляк М.Н., Чивкунова О.Б., Решетникова И.В., Хозина-Голдберг И., Диди-Коэн Ш., Коэн Ц. Влияние освещенности и азотного голодания на рост и накопление арахидоновой кислоты у одноклеточной водоросли Parietochloris incisa // Вестник Московского университета. Серия 16. Биология. 2008b. № 1. С. 49.

  33. Темралеева А.Д. Новые для почвенной альгофлоры России виды зеленых водорослей Bracteacoccus bullatus и B. occidentalis (Sphaeropleales, Chlorophyta) // Вопросы современной альгологии. 2018. №. 1. С. 14.

  34. Watanabe S., Hirabayashi S., Boussiba S., Cohen Z., Vonshak A., Richmond A. Parietochloris incisa comb. nov. (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) // Phycolog. Res. 1996. V. 44. P. 107. https://doi.org/10.1111/j.1440-1835.1996.tb00383.x

  35. Khozin-Goldberg I., Shrestha P., Cohen Z. Mobilization of arachidonyl moieties from triacylglycerols into chloroplastic lipids following recovery from nitrogen starvation of the microalga Parietochloris incisa // BBA – Mol. Cell Biol. Lipids. 2005. V. 1738. P. 63. https://doi.org/10.1016/j.bbalip.2005.09.005

Дополнительные материалы отсутствуют.