1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Физиология растений
  4. T. 70, № 5, 2023

Физиология растений, 2023, T. 70, № 5, стр. 494-505

Сравнительная оценка влияния наночастиц оксида меди и сульфата меди на структурно-функциональные характеристики Thalassiosira weissflogii в условиях накопительного культивирования

А. И. Акимов a, *, Е. С. Соломонова a, Н. Ю. Шоман a, О. А. Рылькова a

a Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского Российской академии наук
Севастополь, Россия

* E-mail: arkady.akimov@gmail.com

Поступила в редакцию 28.12.2022
После доработки 10.01.2023
Принята к публикации 12.01.2023

Аннотация

Исследовано влияние наночастиц оксида меди (500, 1000, 2000 мкг/л) и ионов меди (37.5, 75, 150 мкг/л) на морфологические, структурно-функциональные и флуоресцентные параметры диатомовой микроводоросли Thalassiosira weissflogii в условиях длительного культивирования. Показано, что медь в ионной форме более токсична для данного вида микроводоросли, чем в виде нанооксида. Характер воздействия меди в ионной и наноформе на клетки Thalassiosira weissflogii имел как схожие черты, так и существенные отличия. Выявлено различие в действие исследуемых токсикантов на рост водорослей и работу их фотосинтетического аппарата. Добавление ионов меди в культивационную среду приводило к длительной лаг-фазе на начальном этапе эксперимента с последующим восстановлением роста на 3–6 сут экспозиции. Увеличение концентрации наночастиц оксида меди в среде вызывало торможение роста водорослей без выраженной лаг-фазы. С ростом концентрации Cu2+ в культуральной среде наблюдалось снижение квантовой эффективности утилизации световой энергии фотосинтетическим комплексом ФС II и относительной максимальной скорости электронного транспорта, тогда как наночастицы оксида меди слабо влияли на эффективность работы фотосинтетического аппарата Thalassiosira weissflogii. При повышении концентрации меди как в ионной форме, так и в форме нанооксида у водорослей отмечено увеличение объема клеток, изменение их формы и гранулярности, увеличение продукции активных форм кислорода, подавление ферментативной активности и снижение значений автофлуоресценции отдельных клеток в красной области спектра.

Ключевые слова: Thalassiosira weissflogii, накопительное культивирование, наночастицы оксида меди, ионы меди, клеточная морфология, проточная цитометрия, фотосинтетический аппарат, цитотоксичность

Список литературы

  1. Macfie S.M., Tarmohamed Y., Welbourn P.M. Effects of cadmium, cobalt, copper, and nickel on growth of the green alga Chlamydomonas reinhardtii: the influences of the cell wall and pH // Arch. Environ. Contam. Toxicol. 1994. V. 27. P. 454. https://doi.org/10.1007/BF00214835

  2. Echeveste P., Croot P., von Dassow P. Differences in the sensitivity to Cu and ligand production of coastal vs offshore strains of Emiliania huxleyi // Sci. Total Environ. 2018. V. 625. P. 1673. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.10.050

  3. Nielsen E.S., Wium-Andersen S. Copper ions as poison in the sea and in freshwater // Mar. Biol. 1970. V 6. P. 93. https://doi.org/10.1007/BF00347237

  4. Pistocchi R., Guerrini F., Balboni V., Boni L. Copper toxicity and carbohydrate production in the microalgae Cylindrotheca fusiformis and Gymnodinium sp. // Eur. J. Psychol. 1997. V. 32. P. 125. https://doi.org/10.1080/09670269710001737049

  5. Cid A., Herrero C., Torres E., Abalde J. Copper toxicity on the marine microalga Phaeodactylum tricornutum: effects on photosynthesis and related parameters // Aquat. Toxicol. 1995. V. 31. P. 165. https://doi.org/10.1016/0166-445X(94)00071-W

  6. Perales-Vela H.V., González-Moreno S., Montes-Horcasitas C., Cañizares-Villanueva R.O. Growth, photosynthetic and respiratory responses to sub-lethal copper concentrations in Scenedesmus incrassatulus (Chlorophyceae) // Chemosphere. 2007. V. 67. P. 2274. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2006.11.036

  7. Lage O.M., Parente A.M., Soares H.M.V.M., Vasconcelos M.T.S.D., Salema R. Some effects of copper on the dinoflagellates Amphidinium carterae and Prorocentrum micans in batch culture // Eur. J. Psychol. 1994. V. 29. P. 253. https://doi.org/10.1080/09670269400650711

  8. Miazek K., Iwanek W., Remacle C., Richel A., Goffin D. Effect of metals, metalloids and metallic nanoparticles on microalgae growth and industrial product biosynthesis: a review // Int. J. Mol. Sci. 2015. V. 16. P. 23929. https://doi.org/10.3390/ijms161023929

  9. Leal P.P., Hurd C.L., Sander S.G., Armstrong E., Roleda M. Copper ecotoxicology of marine algae: a methodological appraisal // Chem. Ecol. 2016. V. 32. P. 786. https://doi.org/10.1080/02757540.2016.1177520

  10. di Toppi L.S., Pawlik-Skowrońska B., Vurro E., Vattuone Z., Kalinowska R., Restivo F.M., Musetti R., Skowroński T. First and second line mechanisms of cadmium detoxification in the lichen photobiont Trebouxiaimpressa (Chlorophyta) // Environ. Pollut. 2008. V. 151. P. 280. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2007.06.010

  11. Bundschuh M., Filser J., Lüderwald S., McKee M.S., Metreveli G., Schaumann G.E., Schulz R., Wagner S. Nanoparticles in the environment: where do we come from, where do we go to? // Environ. Sci. Eur. 2018. V. 30. P. 1. https://doi.org/10.1186/s12302-018-0132-6

  12. Dumont E.R., Elger A., Azéma C., Miche H.C., Surble S., Larue C. Cutting-edge spectroscopy techniques highlight toxicity mechanisms of copper oxide nanoparticles in the aquatic plant Myriophyllum spicatum // Sci. Total Environ. 2022. V. 803. P. 150001. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.150001

  13. Keller A.A., McFerran S., Lazareva A., Suh S. Global life cycle releases of engineered nanomaterials // J. Nanopart. Res. 2013. V. 15. P. 1. https://doi.org/10.1007/s11051-013-1692-4

  14. Ivask A., Juganson K., Bondarenko O., Mortimer M., Aruoja V., Kasemets K., Blinova I., Heinlaan M., Slaveykova V., Kahru A. Mechanisms of toxic action of Ag, ZnO and CuO nanoparticles to selected ecotoxicological test organisms and mammalian cells in vitro: a comparative review // Nanotoxicology. 2014. V. 8. P. 57. https://doi.org/10.3109/17435390.2013.855831

  15. Xiong T.T., Dumat C., Dappe V., Vezin H., Schreck E., Shahid M., Pierart A., Sobanska S. Copper oxide nanoparticle foliar uptake, phytotoxicity, and consequences for sustainable urban agriculture // Environ. Sci. Technol. 2017. V. 51. P. 5242. https://doi.org/10.1021/acs.est.6b05546

  16. Adeleye A.S., Conway J.R., Garner K., Huang Y., Su Y., Keller A.A. Engineered nanomaterials for water treatment and remediation: costs, benefits, and applicability // Chem. Eng. J. 2016. V. 286. P. 640. https://doi.org/10.1016/j.cej.2015.10.105

  17. Lee W.M., An Y.J. Effects of zinc oxide and titanium dioxide nanoparticles on green algae under visible, UVA, and UVB irradiations: no evidence of enhanced algal toxicity under UV pre-irradiation // Chemosphere. 2013. V. 91. P. 536. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2012.12.033

  18. Saison C., Perreault F., Daigle J.C., Fortin C., Claverie J., Morin M., Popovic R. Effect of core-shell copper oxide nanoparticles on cell culture morphology and photosynthesis (photosystem II energy distribution) in the green alga, Chlamydomonas reinhardtii // Aquat. Toxicol. 2010. V. 96. P. 109. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2009.10.002

  19. Wang Y., Zhu X., Lao Y., Lv X., Tao Y., Huang B., Wang J., Zhou J., Cai Z. TiO2 nanoparticles in the marine environment: physical effects responsible for the toxicity on algae Phaeodactylum tricornutum // Sci. Total. Environ. 2016. V. 565. P. 818. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.03.164

  20. Oukarroum A., Halimi I., Siaj M. Cellular Responses of Chlorococcum sp. algae exposed to zinc oxide nanoparticles by using flow cytometry// Water Air Soil Pollut. 2019. V. 230. P. 1. https://doi.org/10.1007/s11270-018-4051-3

  21. Sendra M., Moreno-Garrido I., Blasco J., Araujo C.V. Effect of erythromycin and modulating effect of CeO2 NPs on the toxicity exerted by the antibiotic on the microalgae Chlamydomonas reinhardtii and Phaeodactylum tricornutum // Environ. Pollut. 2018. V. 242. P. 357. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2018.07.009

  22. Wan J.K., Chu W.L., Kok Y.Y., Cheong K.W. Assessing the toxicity of copper oxide nanoparticles and copper sulfate in a tropical Chlorella // J. Appl. Phycol. 2018. V. 30. P. 3153. https://doi.org/10.1007/s10811-018-1408-3

  23. Huang W., Zhou Y., Zhao T., Tan L., Wang J. The effects of copper ions and copper nanomaterials on the output of amino acids from marine microalgae // Environ. Sci. Pollut. Res. 2022. V. 29. P. 9780. https://doi.org/10.1007/s11356-021-16347-3

  24. Соломонова Е., Муханов В. Оценка доли физиологически активных клеток в накопительных культурах Phaeodactylum tricornutum и Nitzschia sp. с помощью проточной цитометрии // Морской экологический журнал. 2011. Т. 10. С. 67.

  25. Wang H., Joseph J.A. Quantifying cellular oxidative stress by dichlorofluorescein assay using microplate reader // Free Radical Biol.Med. 1999. V. 27. P. 612. https://doi.org/10.1016/S0891-5849(99)00107-0

  26. Маторин Д.Н., Осипов В.А., Яковлева О.В., Погосян С.И. Определение состояния растений и водорослей по флуоресценции хлорофилла: учеб.-метод. пособие. М.: Макс Пресс, 2010. 116 с.

  27. Jeffrey R.F.C., Mantoura S.W. Phytoplankton Pigmentsin Oceanography: Guidelinesto Modern Methods // Monographson Oceanographic Methodology / Eds. S.W. Wright et al. Paris.UNESCO Publishing.1997. P.661.

  28. Брянцева Ю.В., Лях А.М., Сергеева А.В. Расчет объемов и площадей поверхности одноклеточных водорослей Черного моря. Севастополь: НАН Украины Институт биологии южных морей, 2005. 25 с.

  29. Galletti A., Seo S., Joo S.H., Su C., Blackwelder P. Effects of titanium dioxide nanoparticles derived from consumer products on the marine diatom Thalassiosira pseudonana // Environ. Sci. Pollut. Res. 2016. V. 23. P. 21113. https://doi.org/10.1007/s11356-016-7556-6

  30. Adeleye A.S., Keller A.A. Interactions between algal extracellular polymeric substances and commercial TiO2 nanoparticles in aqueous media // Environ. Sci. Technol. 2016. V. 50. P. 12258. https://doi.org/10.1021/acs.est.6b03684

  31. Flynn K.J. A mechanistic model for describing dynamic multi-nutrient, light, temperature interactions in phytoplankton // J. Plankton Res. 2001. V. 23. P. 977. https://doi.org/10.1093/plankt/23.9.977

  32. Gao G., Liu Y., Li X., Feng Z., Xu Z., Wu H., Xu J. Expected CO2-induced ocean acidification modulates copper toxicity in the green tide alga Ulva prolifera // Envir. Exper. Bot. 2017. V. 135. P. 63. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2016.12.007

  33. Дмитриева А.Г., Даллакян Г.А., Лысенко Н.Л. Анализ функциональных показателей популяции водорослей в условиях накопления меди // Альгология. 1992. Т. 2. № 2. С. 30.

  34. Koppel D.J., Adams M.S., King C.K., Jolley D.F. Chronic toxicity of an environmentally relevant and equitoxic ratio of five metals to two Antarctic marine microalgae shows complex mixture interactivity // Environ. Pollut. 2018. V. 242. P. 1319. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2018.07.110

  35. Xia B., Chen B., Sun X., Qu K., Ma F., Du M. Interaction of TiO2 nanoparticles with the marine microalga Nitzschia closterium: growth inhibition, oxidative stress and internalization // Sci. Total Environ. 2015. V. 508. P. 525. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2014.11.066

  36. Franzitta M., Feijão E., Cabrita M.T., Gameiro C., Matos A.R., Marques J.C., Johannes W., Reis-Santos P., Fonseca V., Pretti C., Caçador I., Duarte B. Toxicity going nano: ionic versus engineered Cu nanoparticles impacts on the physiological fitness of the model diatom Phaeodactylum tricornutum // Front. Mar. Sci. 2020. V. 7. P. 1154. https://doi.org/10.3389/fmars.2020.539827

  37. Tang Y., Xin H., Yang F., Long X. A historical review and bibliometric analysis of nanoparticles toxicity on algae // J. Nanopart. Res.2018. V. 20. P. 1. doi.org/https://doi.org/10.1007/s11051-018-4196-4

  38. Pletikapić G., Žutić V., VinkovićVrček I., Svetličić V. Atomic force microscopy characterization of silver nanoparticles interactions with marine diatom cells and extracellular polymeric substance // J. Mol. Recognit. 2012. V. 2. P. 309. doi.org/https://doi.org/10.1002/jmr.2177

  39. Shaw A.K., Ghosh S., Kalaji H.M., Bosa K., Brestic M., Zivcak M., Hossain Z. Nano-CuO stress induced modulation of antioxidative defense and photosynthetic performance of Syrian barley (Hordeum vulgare L.) // Envir. Exper. Bot. 2014. V. 102. P. 37. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2014.02.016

  40. Mahawar H., Prasanna R., Singh S.B., Nain L. Influence of silver, zinc oxide and copper oxide nanoparticles on the cyanobacterium Calothrix elenkinii // BioNanoScience. 2018. V. 8. P. 802. https://doi.org/10.1007/s12668-018-0543-2

  41. Marchello A.E., Barreto D.M., Lombardi A.T. Effects of titanium dioxide nanoparticles in different metabolic pathways in the freshwater microalga Chlorella sorokiniana (Trebouxiophyceae) // Water, Air, Soil Pollut. 2018. V. 229. P. 1. https://doi.org/10.1007/s11270-018-3705-5

  42. Wu D., Zhang J., Du W., Yin Y., Guo H. Toxicity mechanism of cerium oxide nanoparticles on cyanobacteria Microcystis aeruginosa and their ecological risks //Environ. Sci. Pollut. Res. 2022. V. 29. P. 34010. https://doi.org/10.1007/s11356-021-18090-1

  43. Fai P.B., Grant A., Reid B. Chlorophyll a fluorescence as a biomarker for rapid toxicity assessment // Environ. Toxicol. Chem. 2007. V. 26. P. 1520. https://doi.org/10.1897/06-394R1.1

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Физиология растений

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал