Физиология растений, 2023, T. 70, № 6, стр. 635-647

Влияние акклимации к повышенной температуре на механизмы засухоустойчивости у видов с разным типом фотосинтеза: Sedobassia sedoides3–С4) и Bassia prostrata4-НАДФ)

Е. В. Шуйская a*, З. Ф. Рахманкулова a, М. Ю. Прокофьева a, В. В. Казанцева a, Н. Ф. Лунькова a, Л. Т. Саидова a

a Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева Российской академии наук
Москва, Россия

* E-mail: evshuya@gmail.com

Поступила в редакцию 02.03.2023
После доработки 30.03.2023
Принята к публикации 30.03.2023

Аннотация

Исследовали действие засухи на морфофизиологические, биохимические и молекулярно-генетические параметры растений Sedobassia sedoides (Pall.) Freitag & G. Kadereit с промежуточным С3–С4-типом фотосинтеза и Bassia prostrata (L.) A. J. Scott с С4-НАДФ-типом фотосинтеза, выращенные при разных температурах (25 и 30°С). Снижение биомассы, содержания воды и эффективности квантового выхода ФС II (ФФСII), а также усиление экспрессии гена psbA, кодирующего белок D1 ФС II, при действии засухи наблюдалось у обоих видов, независимо от температуры выращивания. В условиях засухи при 25°С у обоих видов наблюдалось снижение содержания фотосинтетических ферментов рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы/оксигеназы (РБФК/О) и фосфоенолпируваткарбоксилазы (ФЕПк), которое у S. sedoides сопровождалось значительным усилением экспрессии генов rbcL и PPDK. Акклимация растений S. sedoides к повышенной температуре приводила к усилению активности циклического транспорта электронов ФС I, а также к смягчению негативного действия засухи на световые реакции фотосинтеза (снижение NPQ) и содержание фермента ФЕПк на фоне сдвига ионного баланса за счет снижения содержания калия. B. prostrata проявил большую засухоустойчивость и характеризовался большей термолабильностью фотосинтетических ферментов, изменения в содержании и соотношении которых позволили данному виду поддерживать рост в условиях засухи при разной температуре.

Ключевые слова: Bassia prostrata, Sedobassia sedoides, Chenopodiaceae, осмотический стресс, РБФК/О, ФЕПк, фотосистемы I и II, экспрессия генов

Список литературы

  1. IPCC. Future global climate: Scenario-based projections and near-term information // Climate change 2021: The physical science basis. Contribution of working group I to the sixth assessment report of the intergovernmental panel on climate change / V. Masson-Delmotte, P. Zhai, A. Pirani, S.L. Connors, C. Pean, S. Berger, N. Caud, Y. Chen, L. Goldfarb, M.I. Gomis, M. Huang, K. Leitzell, E. Lonnoy, J.B.R. Matthews, T.K. Maycock, T. Waterfield, O. Yelekci, R. Yu, B. Zhou (Eds.). Cambridge University Press, 2021. P. 553.

  2. Sonmez M.C., Ozgur R., Uzilday D., Turkan I., Ganie S.A. Redox regulation in C3 and C4 plants during climate change and its implications on food security // Food Energy Secur. 2022. V. 12: e387. https://doi.org/10.1002/fes3.387

  3. Raja V., Qadir S.U., Alyemeni M.N., Ahmad P. Impact of drought and heat stress individually and in combination on physio-biochemical parameters, antioxidant responses, and gene expression in Solanum lycopersicum // 3 Biotech. 2020. V. 10. P. 208. https://doi.org/10.1007/s13205-020-02206-4

  4. Ripley B., Frole K., Gilbert M. Differences in drought sensitivities and photosynthetic limitations between co-occurring C3 and C4 (NADP-ME) Panicoid grasses // Ann. Bot. 2010. V. 105. P. 493. https://doi.org/10.1093/aob/mcp307

  5. Alyammahi O., Gururani M.A. Chlorophyll-a fluorescence analysis reveals differential response of photosynthetic machinery in melatonin-treated oat plants exposed to osmotic stress // Agronomy. 2020. V. 10. P. 1520. https://doi.org/10.3390/agronomy10101520

  6. Rakhmankulova Z.F., Shuyskaya E.V., Prokofieva M.Yu., Borovkov A.M., Voronin P.Yu. Comparative contribution of CO2/H2O exchange components to the process of adaptation to drought in xero-halophytes from the family Chenopodiaceae with different types of photosynthesis // Russ. J. Plant Physiol. 2020. V. 67. P. 494. https://doi.org/10.1134/S102144372003019X

  7. Zhang Q., Huang J., Ke W., Cai M., Chen G., Peng C. Responses of Sphagneticola trilobata, Sphagneticola calendulacea and their hybrid to drought stress // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. P. 11288. https://doi.org/10.3390/ijms222011288

  8. da Silva M.C., Pinto P.I.S., Guerra R., Duarte A., Power D.M., Marques N.T. Gene transcripts responsive to drought stress identified in Citrus macrophylla bark tissue transcriptome have a modified response in plants infected by Citrus tristeza virus // Sci. Hortic. 2023. V. 307. P. 111526. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2022.111526

  9. Galmés J., Aranjuelo I., Medrano H., Flexas J. Variation in Rubisco content and activity under variable climatic factors // Photosynth. Res. 2013. V. 117. P. 73. https://doi.org/10.1007/s11120-013-9861-y

  10. Amoah J.N., Seo Y.W. Effect of progressive drought stress on physio‑biochemical responses and gene expression patterns in wheat // 3 Biotech. 2021. V. 11. P. 440. https://doi.org/10.1007/s13205-021-02991-6

  11. He Y., Yu Ch., Zhou L., Chen Y., Liu A., Jin J., Hong J., Qi Y., Jiang D. Rubisco decrease is involved in chloroplast protrusion and Rubisco-containing body formation in soybean (Glycine max.) under salt stress // Plant Physiol. Biochem. 2014. V. 74: 118e124. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.11.008

  12. Yoshitake Y., Nakamura S., Shinozaki D., Izumi M., Yoshimoto K., Ohta H., Shimojima M. RCB-mediated chlorophagy caused by oversupply of nitrogen suppresses phosphate-starvation stress in plants // Plant Physiol. 2021. V. 185. P. 318. https://doi.org/10.1093/plphys/kiaa030

  13. AbdElgawad H., Avramova V., Baggerman G., Van Raemdonck G., Valkenbog D., Van Ostade X., Guisez Y., Prinsen E., Asard H., Ende W., Beemster G. Starch biosynthesis is crucial for maintaining photosynthesis and leaf growth under drought stress // Authorea. 2020. https://doi.org/10.22541/au.158498002.27084474

  14. Hussain T., Koyro H.-W., Zhang W., Liu X., Gul B. Liu X. Low salinity improves photosynthetic performance in Panicum antidotale under drought stress // Front. Plant Sci. 2020. V. 11. P. 481. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00481

  15. Jeanneau M., Vidal J., Gousset-Dupont A., Lebouteiller B., Hodges M., Gerentes D., Perez P. Manipulating PEPC levels in plants // J. Exp. Bot. 2002. V. 53. P. 1837. https://doi.org/10.1093/jxb/erf061

  16. Yadav S., Rathore M.S., Mishra A. The pyruvate-phosphate dikinase (C4-SmPPDK) gene from Suaeda monoica enhances photosynthesis, carbon assimilation, and abiotic stress tolerance in a C3 plant under elevated CO2 conditions // Front. Plant Sci. 2020. V. 11. P. 345. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00345

  17. Yamori W., Hikosaka K., Way D.A. Temperature response of photosynthesis in C3, C4, and CAM plants: temperature acclimation and temperature adaptation // Photosynth. Res. 2014. V. 119. P. 101. https://doi.org/10.1007/s11120-013-9874-6

  18. Allakhverdiev S.I., Kreslavski V.D., Fomina I.R., Los D.A., Klimov V.V., Mimuro M., Mohanty P., Carpentier R. Inactivation and repair of photosynthetic machinery under heat stress // Photosynthesis: overviews on recent progress and future perspective. IK International Publishing House Pvt. Ltd., New Delhi, 2012. P. 189

  19. Cavanagh A.P., Kubien D.S. Can phenotypic plasticity in Rubisco performance contribute to photosynthetic acclimation? // Photosynth. Res. 2014. V. 119. P. 203. https://doi.org/10.1007/s11120-013-9816-3

  20. Sharwood R.E., Ghannoum O., Kapralov M.V., Gunn L.H., Whitney S.M. Temperature responses of Rubisco from Paniceae grasses provide opportunities for improving C3 photosynthesis // Nat. Plants. 2016. V. 2. P. 16186. https://doi.org/10.1038/nplants.2016.186

  21. Moore C.E., Meacham-Hensold K., Lemonnier P., Slattery R.A., Benjamin C., Bernacchi C.J., Lawson T., Cavanagh A.P. The effect of increasing temperature on crop photosynthesis: from enzymes to ecosystems // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 2822. https://doi.org/10.1093/jxb/erab090

  22. Danilova M.N., Kudryakova N.V., Andreeva A.A., Doroshenko A.S., Pojidaeva E.S., Kusnetsov V.V. Differential impact of heat stress on the expression of chloroplast-encoded genes// Plant Physiol. Biochem. 2018. V. 129. P. 90. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.05.023

  23. Lundgren M.R., Christin P.-A. Despite phylogenetic effects, C3–C4 lineages bridge the ecological gap to C4 photosynthesis // J. Exp. Bot. 2017. V. 68. P. 241. https://doi.org/10.1093/jxb/erw451

  24. Munekage Y.N., Taniguchi Y.Y. A scheme for C4 evolution derived from a comparative analysis of the closely related C3, C3–C4 intermediate, C4-like, and C4 species in the genus Flaveria // Plant Mol. Biol. 2022. V. 110. P. 445. https://doi.org/10.1007/s11103-022-01246-z

  25. Sage R.F., Khoshravesh R., Sage T.L. From proto-Kranz to C4 Kranz: building the bridge to C4 photosynthesis // J. Exp. Bot. 2014. V. 65. P. 3341. https://doi.org/10.1093/jxb/eru180

  26. Lundgren M.R. C2 photosynthesis: a promising route towards crop improvement? // New Phytol. 2020. V. 228. P. 1734. https://doi.org/10.1111/nph.16494

  27. Walsh C.A., Bräutigam A., Roberts M.R., Lundgren M.R. Evolutionary implications of C2 photosynthesis: how complex biochemical trade-offs may limit C4 evolution // J. Exp. Bot. 2023. V. 74. P. 707. https://doi.org/10.1093/jxb/erac465

  28. Rakhmankulova Z.F., Shuyskaya E.V., Khalilova L.A., Orlova Y.V., Burundukova O.L., Velivetskaya T.A., Ignat’ev A.V. Ultra- and mesostructural response to salinization in two populations of C3–C4 intermediate species Sedobassia sedoides // Russ. J. Plant Physiol. 2020. V. 67. P. 835. https://doi.org/10.1134/S1021443720040135

  29. Bates L.S., Waldren R.P., Teare I.D. Rapid determination of free proline for water stress studies // Plant Soil. 1973. V. 39. P. 205. https://doi.org/10.1007/BF00018060

  30. Пожидаева Е.С. Вестерн-блот-гибридизация // Молекулярно-генетические и биохимические методы в современной биологии растений / Под ред. Вл.В. Кузнецова, В.В. Кузнецова, Г.А. Романова. Москва: Бином. Лаборатория знаний. 2011. С. 228.

  31. Laemmli U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4 // Nature. 1970. V. 227. P. 680. https://doi.org/10.1038/227680a0

  32. Szabados L., Savoure A. Proline: a multifunctional amino acid // Trends Plant Sci. 2010. V. 15. P. 89.

  33. Brestic M., Zivcak M. PSII fluorescence techniques for measurement of drought and high temperature stress signal in plants: protocols and applications // Molecular stress physiology of plants / Eds. G.R. Rout, A.B. Das. Dordrecht: Springer, 2013. P. 87. https://doi.org/10.1007/978-81-322-0807-5

  34. Kusnetsov V.V. Chloroplasts: structure and expression of the plastid genome // Russ. J. Plant Physiol. 2018. V. 65. P. 465. https://doi.org/10.1134/S1021443718030044

  35. Singh J., Garai S., Das S., Thakur J.K., Tripathy B.C. Role of C4 photosynthetic enzyme isoforms in C3 plants and their potential applications in improving agronomic traits in crops // Photosynth. Res. 2022. V. 154. P. 233. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00978-9

  36. Xu Z.Z., Zhou G.S. Combined effects of water stress and high temperature on photosynthesis, nitrogen metabolism and lipid peroxidation of a perennial grass Leymus chinensis // Planta. 2006. V. 224. P. 1080. https://doi.org/10.1007/s00425-006-0281-5

  37. Flowers T.J., Colmer T.D. Plant salt tolerance: adaptation in halophytes // Ann. Bot. 2015. V. 115. P. 327. https://doi.org/10.1093/aob/mcu267

  38. Liu H., Osborne C.P. Water relations traits of C4 grasses depend on phylogenetic lineage, photosynthetic pathway, and habitat water availability // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 761.

  39. Dzyubenko N.I., Soskov Yu.D., Khusainov S.Kh., Agaev M.G. Morphology and geography of the ecotypes Kochia prostrata (L.) Schrad. from Middle Asia, Kazakhstan and Mongolia // Sel’skokhozyaistvennaya Biol. 2009. V. 44 (5). P. 25.

Дополнительные материалы

скачать ESM.zip
Приложение 1.
Таблица S1. Нуклеотидные последовательности праймеров, использованных в работе.