Физиология растений, 2023, T. 70, № 6, стр. 648-658

Роль ультраструктурной организации клеток в адаптации озимой пшеницы к низкой температуре

Ю. В. Венжик a*, И. Е. Мошков a

a Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева Российской академии наук
Москва, Россия

* E-mail: jul.venzhik@gmail.com

Поступила в редакцию 13.03.2023
После доработки 27.03.2023
Принята к публикации 28.03.2023

Аннотация

На проростках морозостойкого сорта озимой пшеницы (Triticum aestivum L.) изучали изменения ультраструктурной организации клеток мезофилла, происходящие в процессе низкотемпературной адаптации (4°С, 7 сут). Установлено, что под влиянием низкой закаливающей температуры клетки листьев пшеницы увеличивались в размерах, при этом возрастала площадь цитоплазмы, в то время как размеры вакуоли уменьшались. Электронная плотность цитоплазмы визуально увеличивалась, в ней появлялись многочисленные везикулы. Кроме того, увеличивались размеры хлоропластов, а также количество хлоропластов, митохондрий и пероксисом на единицу площади среза клетки. Скопления митохондрий и пероксисом в виде цепочек были отмечены около хлоропластов в клетках закаленных проростков, а сами митохондрии изменяли свою форму с округлой на вытянутую или гантелевидную. Низкая температура также влияла на форму хлоропластов, которые из линзовидных становились более округлыми, в них обнаруживались выросты (стромулы). Значительные изменения под влиянием низкой температуры происходили в ультраструктуре хлоропластов: увеличивалось количество и размеры пластогбул, полностью исчезали крахмальные включения, снижались количество гран, среднее число тилакоидов в гране, высота и площадь граны, плотность фотосинтетических мембран в хлоропласте коэффициент его гранальности (отношение длины мембран тилакоидов в гранах к длине мембран стромальных тилакоидов). При этом в процессе низкотемпературного закаливания формировалась повышенная морозоустойчивость пшеницы, которую анализировали по выживаемости проростков и выходу электролитов из тканей листа после тестирующего промораживания. Показана взаимосвязь обнаруженных структурных трансформаций в клетках листьев пшеницы с функциональными и физиолого-биохимическими изменениями, происходящими у холодостойких растений в процессе низкотемпературной адаптации. Предполагается, что наблюдаемая ультраструктурная реорганизация клеток является одним из важных компонентов в сложной программе адаптации, а также звеном, необходимым для формирования повышенной устойчивости озимых злаков к низкой температуре.

Ключевые слова: Triticum aestivum, адаптация, вакуоль, мезофилл, митохондрии, низкая температура, пероксисомы, ультраструктура, устойчивость, хлоропласты, цитоплазма

Список литературы

  1. Chen L.-J., Xiang H.-Z., Miao Y., Zhang L., Guo Z.-F., Zhao X.-H., Lin J.-W., Li T.-L. An overview of cold resistance in plants // J. Agr. Crop. Sci. 2014. V. 200. P. 237. https://doi.org/10.1111/jac.12082

  2. Ding Y., Shi Y., Yang S. Advances and challenges in uncovering cold tolerance regulatory mechanisms in plants // New Phytol. 2019. V. 222. P. 1690. https://doi.org/10.1111/nph.15696

  3. Ritonga F.N., Chen S. Physiological and molecular mechanism involved in cold stress tolerance in plants // Plants. 2020. V. 9. P. 560. https://doi.org/10.3390/plants9050560

  4. Трунова Т.И. Растение и низкотемпературный стресс. 64-е Тимирязевское чтение. М.: Наука, 2007. 54 с.

  5. John R., Anjum N.A., Sopory S.K., Akram N.A., Ashraf M. Some key physiological and molecular processes of cold acclimation // Biol. Plant. 2016. V. 60. P. 603. https://doi.org/10.1007/s10535-016-0648-9

  6. Deryabin A.N., Trunova T.I. Colligative effects of solutions of low-molecular sugars and their role in plants under hypothermia // Biol. Bull. 2021. V. 48. P. 29. https://doi.org/10.1134/S1062359021060042

  7. Лось Д.А. Молекулярные механизмы холодоустойчивости растений // Вестник РАН. 2005. Т. 75. С. 338.

  8. Theocharis A., Clement Ch., Barka E.A. Physiological and molecular changes in plants grown at low temperature // Planta. 2012. V. 235. P. 1091. https://doi.org/10.1007/s00425-012-1641-y

  9. Kreslavski V.D., Los D. A., Allakhverdiev S.I., Kuznetsov Vl.V. Signaling role of reactive oxygen species in plants under stress // Russ. J. Plant Physiol. 2012. V. 59. P. 141. https://doi.org/10.1134/S1021443712020057

  10. Klimov S.V., Astakhova N.V., Trunova T.I. Relationship between plant cold tolerance, photosynthesis and ultrastructural modifications of cells and chloroplasts // Russ. J. Plant Physiol. 1997. V. 44. P. 759.

  11. Astakhova N.V., Popov V.N., Selivanov A.A., Burakhanova E.A., Alieva G.P., Moshkov I.E. Reorganization of chloroplast ultrastructure associated with low-temperature hardening of Arabidopsis plants // Russ. J. Plant Physiol. 2014. V. 61. P. 744. https://doi.org/10.1134/S102144371406003X

  12. Popov V.N., Astakhova N.V. Ultrastructural changes in chloroplasts of Cucumis sativus L. and Secale cereale L. during low-temperature hardening // Russ. J. Plant Physiol. 2021. V. 68. P. 678. https://doi.org/10.1134/S1021443721040130

  13. Kratsch H.A., Wise R.R. The ultrastructure of chilling stress // Plant Cell Environ. 2002. V. 23. P. 337. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.2000.00560.x

  14. Титов А.Ф., Акимова Т.В., Таланова В.В., Топчиева Л.В. Устойчивость растений в начальный период действия неблагоприятных температур. Москва: Наука, 2006. 143 с.

  15. Venzhik Yu.V., Talanova V.V., Ignatenko A.A., Repkina N.S., Kholoptseva E.S., Titov A.F. Features of wheat adaptation to frost under low-temperature exposure of different intensity // Russ. J. Plant Phys. 2022. V. 69. P. 105. https://doi.org/10.1134/S1021443722040173

  16. Sabatini D.D., Bensch K., Barrnett R.J. Cytochemistry and electron microscopy // J. Cell Biol. 1963. V. 17. P. 19. https://doi.org/10.1083/jcb.17.1.19

  17. Hepburn H.A., Naylor R.E.L., Stokes D.T. Electrolyte leakage from winter barley tissue as an indicator of winter-hardiness // Ann. Appl. Biol. 1986. V. 108. P. 164. https://doi.org/10.1111/aab.1986.108.s1.164

  18. Liu X., Zhou Yu., Xiao J., Bao F. Effects of chilling on the structure, function and development of chloroplasts // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 1715. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01715

  19. Bilyavska N.O., Fediuk O.M., Zolotareva E.K. Chloroplasts of cold-tolerant plants // Plant Sci. Today. 2019. V. 6. P. 407. https://doi.org/10.14719/pst.2019.6.4.584

  20. Strand A., Hurry V., Henkes S., Huner N., Gustafsson P., Gardeström P., Stitt M. Acclimation of Arabidopsis leaves developing at low temperatures. Increasing cytoplasmic volume accompanies increased activities of enzymes in the Calvin cycle and in the sucrose-biosynthesis pathway // Plant Physiol. 1999. V. 119. P. 1387. https://doi.org/10.1104/pp.119.4.1387

  21. Yamazaki T., Kawamura Yu., Uemura M. Cryobehavior of the plasma membrane in protoplasts isolated from cold-acclimated Arabidopsis leaves is related to surface area regulation // Plant Cell Physiol. 2008. V. 49. P. 944. https://doi.org/10.1093/pcp/pcn068

  22. Ruelland E., Zachowsky A. How plant sense temperature // Environ. Exp. Bot. 2010. V. 69. P. 225. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2010.05.011

  23. Мирославов Е.А. Структурная адаптация растений к холодному климату // Ботанический журнал. 1994. Т. 79. С. 20.

  24. Armstrong A.F., Logan D.C., Tobin A.K., O’Toole P., Atkin O.K. Heterogeneity of plant mitochondrial responses underpinning respiratory acclimation to the cold in Arabidopsis thaliana leaves // Plant Cell Environ. 2006. V. 29. P. 940. https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2005.01475.x

  25. Logan D.C., Leaver C.J. Mitochondria-targeted GFP highlights the heterogeneity of mitochondrial shape, size and movement within living plant cells // J. Exp. Bot. 2000. V. 51. P. 865. https://doi.org/10.1093/jexbot/51.346.865

  26. Ishikava H.A. Ultrastructural features of chilling injury: injured cells and the early events during chilling of suppression-cultured mung bean cells // Am. J. Bot. 1996. V. 83. P. 825.

  27. Vella N.G.F., Joss T.V., Roberts Th.H. Chilling-induced ultrastructural changes to mesophyll cells of Arabidopsis grown under short days are almost completely reversible by plant re-warming // Protoplasma. 2012. V. 249. P. 1137. https://doi.org/10.1007/s00709-011-0363-5

  28. Giełwanowska I., Pastorczyk M., Kellmann-Sopyła W., Górniak D., Górecki R.J. Morphological and ultrastructural changes of organelles in leaf mesophyll cells of the arctic and antarctic plants of Poaceae family under cold influence // Arct. Antarct. Alp. Res. 2015. V. 47. P. 17. https://doi.org/10.1657/AAAR0014-019

  29. Holzinger A., Wasteneys G.O., Lütz C. Investigating cytoskeletal function in chloroplast protrusion formation in the arctic-alpine plant Oxyria digyna // Plant Biol. 2007. V. 9. P. 400. https://doi.org/10.1055/s-2006-924727

  30. Gray C.G., Hansen M.R., Shau D.J., Graham K., Dale R., Natesan S.K.A., Newell C.A. Plastid stromules are induced by stress treatments acting through abscisic acid // Plant J. 2012. V. 69. P. 387. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2011.04800.x

  31. Pribil M., Labs M., Leister D. Structure and dynamics of thylakoids in land plants // J. Exp. Bot. 2014. V. 65. P. 1955. https://doi.org/10.1093/jxb/eru090

  32. Suorsa M., Rantala M., Mamedov F., Lespinasse M., Trotta A., Grieco M., Vuorio E., Tikkanen M., Järvi S., Aro E.-M. Light acclimation involves dynamic re-organization of the pigment-protein megacomplexes in non-appressed thylakoid domains // Plant J. 2015. V. 84. P. 360. https://doi.org/10.1111/tpj.13004

  33. Venzhik Yu.V., Shchyogolev S.Yu., Dykman L.A. Ultrastructural reorganization of chloroplasts during plant adaptation to abiotic stress factors // Russ. J. Plant Phys. 2019. V. 66. P. 850. https://doi.org/10.1134/S102144371906013X

  34. Anderson J.M. Insights into the consequences of grana stacking of thylakoid membranes in vascular plants: a personal perspective // Aust. J. Plant Physiol. 1999. V. 26. P. 325. https://doi.org/10.1071/PP99070

  35. Uemura M., Tominaga Y., Nakagawara Ch., Shigematsu S., Minami A., Kowamura Y. Responses of the plasma membrane to low temperature // Physiol. Plant. 2006. V. 126. P. 81. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2005.00594.x

  36. Yeagle P.L. Membrane fusion intermediates // Curr. Top. Membr. 1997. V. 44. P. 375. https://doi.org/10.1016/S0070-2161(08)60214-2

  37. Ma S., Lin C., Chen Y. Comparative studies of chilling stress on alterations of chloroplast ultrastructure and protein synthesis in the leaves of chilling-sensitive (mungbean) and -insensitive (pea) seedlings // BBAS. 1990. V. 31. P. 263.

  38. Arzac M.I., Fernández-Marín B., García-Plazaola J.I. More than just lipid balls: quantitative analysis of plastoglobule attributes and their stress-related responses // Planta. 2022. V. 255. P. 62. https://doi.org/10.1007/s00425-022-03848-9

Дополнительные материалы отсутствуют.