Физиология растений, 2023, T. 70, № 6, стр. 670-678

Рост и физиологическое состояние микроводоросли Heterosigma akashiwo (Raphidophyceae) при воздействии кадмия, свинца и никеля

Ж. В. Маркина a*, А. В. Огнистая ab

a Федеральное государственное бюджетное учреждение науки “Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского” Дальневосточного отделения Российской академии наук
Владивосток, Россия

b Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Дальневосточный федеральный университет”
Владивосток, Россия

* E-mail: zhannav@mail.ru

Поступила в редакцию 30.03.2023
После доработки 03.05.2023
Принята к публикации 03.05.2023

Аннотация

Оценено действие тяжелых металлов − кадмия, свинца и никеля на рост и физиологическое состояние рафидофитовой водоросли Heterosigma akashiwo MBRU_HAK-SR11 (Y.Hada) Y.Hada ex Y.Hara, M.Chihara в течение 7 суток опыта. Выявлено, что кадмий и никель в концентрациях 10 и 20 мкг/л стимулировали рост H. akashiwo, а свинец при данных концентрациях − ингибировал. Содержание хлорофилла а и каротиноидов при добавлении 10 мкг/л кадмия и 20 мкг/л никеля увеличивалось, при добавлении 20 мкг/л кадмия содержание каротиноидов было выше такового в контроле. При внесении свинца наблюдалось повышение уровня хлорофилла а и уменьшение содержания каротиноидов. Содержание АФК увеличивалось при внесении кадмия и свинца, а при внесении никеля снижалось. Кадмий оказал действие на продукцию нейтральных липидов: их содержание повышалось, а к концу опыта снижалось. Никель стимулировал накопление нейтральных липидов H. akashiwo, а свинец никак не влиял на их содержание. Наименьшее влияние металлы оказали на прямое и боковое светорассеяние и флуоресценцию хлорофилла а. Отсутствие выраженных изменений прямого и бокового светорассеяния косвенно свидетельствуют о том, что морфологически клетки водоросли не изменялись при токсическом воздействии. Таким образом, кадмий, свинец и никель в концентрациях 10-20 мкг/л изменяли физиологические процессы у водоросли.

Ключевые слова: Heterosigma akashiwo, фотосинтетические пигменты, хлорофилл а, каротиноиды, флуоресценция хлорофилла а, активные формы кислорода, нейтральные липиды, кадмий, свинец, никель

Список литературы

  1. Nagajyoti P.C., Lee K.D., Sreekanth T.V.M. Heavy metals, occurrence and toxicity for plants: a review // Environ. Chem. Lett. 2010. V. 8. P. 199. https://doi.org/10.1007/s10311-010-0297-8

  2. Masmoudi S., Nguyen-Deroche N., Caruso A., Ayadi H., Morant-Manceau A., Tremblin G. Cadmium, copper, sodium and zinc effects on diatoms: from heaven to hell – a review // Cryptogam., Algol. 2013. V. 34. P. 185. https://doi.org/10.7872/crya.v34.iss2.2013.185

  3. Huang X.G., Li S.X., Liu F.J., Lan W.R. Regulated effects of Prorocentrum donghaiense Lu exudate on nickel bioavailability when cultured with different nitrogen sources // Chemosphere. 2018. V. 197. P. 57. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2018.01.014

  4. Cheng J., Qiu H., Chang Z., Jiang Z., Yin W. The effect of cadmium on the growth and antioxidant response for freshwater algae Chlorella vulgaris // SpringerPlus. 2016. V. 5. P. 1. https://doi.org/10.1186/s40064-016-2963-1

  5. Andosch A., Affenzeller M.J., Lütz C., Lütz-Meindl U. A freshwater green alga under cadmium stress: ameliorating calcium effects on ultrastructure and photosynthesis in the unicellular model Micrasterias // J. Plant Physiol. 2012. V. 169. P. 1489. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2012.06.002

  6. Mallick N., Mohn F.H. Use of chlorophyll fluorescence in metal-stress research: a case study with the green microalga Scenedesmus // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2003. V. 55. P. 64. https://doi.org/10.1186/10.1016/S0147-6513(02)00122-7

  7. Chia M.A., Lombardi A.T., Maria da Graça G.M., Parrish C.C. Lipid composition of Chlorella vulgaris (Trebouxiophyceae) as a function of different cadmium and phosphate concentrations // Aquat. Toxicol. 2013. V. 128. P. 171. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2012.12.004

  8. Jamers A., Blust R., De Coen W., Griffin J.L., Jones O.A. An omics based assessment of cadmium toxicity in the green alga Chlamydomonas reinhardtii // Aquat. Toxicol. 2013. V. 126. P. 355. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2012.09.007

  9. Martínez-Ruiz E.B., Martínez-Jerónimo F. Nickel has biochemical, physiological, and structural effects on the green microalga Ankistrodesmus falcatus: an integrative study // Aquat. Toxicol. 2015. V. 169. P. 27. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2015.10.007

  10. Li M., Zhang F., Glibert P.M. Seasonal life strategy of Prorocentrum minimum in Chesapeake Bay, USA: Validation of the role of physical transport using a coupled physical–biogeochemical–harmful algal bloom model // Limnol. Oceanogr. 2021. V. 66. P. 3873. https://doi.org/10.1002/lno.11925

  11. Маркина Ж.В. Ультраструктура и автотрофная функция клеток рафидофитовой микроводоросли Heterosigma akashiwo (Y. Hada) Y. Hada ex Y. Hara and M. Chihara, 1987 в загрязненной медью среде // Биология моря. 2021. Т. 47. С. 196. https://doi.org/10.31857/S0134347521030074

  12. Lemley D.A., Adams J.B., Rishworth G.M., Purdie D.A. Harmful algal blooms of Heterosigma akashiwo and environmental features regulate Mesodinium cf. rubrum abundance in eutrophic conditions // Harmful Algae. 2020. 100:101943. https://doi.org/10.1016/j.hal.2020.101943

  13. Bornman E., Adams J.B., Strydom N.A. Algal blooms of Heterosigma akashiwo and Mugilidae Gill Alterations // Estuaries Coast. 2022. V. 45. P. 1674. https://doi.org/10.1007/s12237-021-01038-6

  14. La Rocca N., Andreoli C., Giacometti G.Á., Rascio N., Moro I. Responses of the Antarctic microalga Koliella antarctica (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) to cadmium contamination // Photosynthetica. 2009. V. 47. P. 471. https://doi.org/10.1007/s11099-009-0071-y

  15. Carfagna S., Lanza N., Salbitani G., Basile A., Sorbo S., Vona V. Physiological and morphological responses of lead or cadmium exposed Chlorella sorokiniana 211-8K (Chlorophyceae) // SpringerPlus. 2013. V. 2. P. 1. https://doi.org/10.1186/2193-1801-2-147

  16. Zamani-Ahmadmahmoodi R., Malekabadi M.B., Rahimi R., Johari S.A. Aquatic pollution caused by mercury, lead, and cadmium affects cell growth and pigment content of marine microalga, Nannochloropsis oculata // Environ. Monit. Assess. 2020. V. 192. P. 1. https://doi.org/10.1007/s10661-020-8222-5

  17. Gomes A., Ferdandes E., Lima J.F.L.C. Fluorescence probes used for detection of reactive oxygen species // J. Biophys. Biochem. Methods. 2005. V. 65. P. 45. https://doi.org/10.1016/j.jbbm.2005.10.003

  18. Wan M., Jin X., Xia J., Rosenberg J.N., Yu G., Nie Z., Oyler G.A., Betenbaugh M.J. The effect of iron on growth, lipid accumulation, and gene expression profile of the freshwater microalga Chlorella sorokiniana // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014. V. 98. P. 9473. https://doi.org/0.1007/s00253-014-6088-6

  19. Rajabi Islami H., Assareh R. Effect of different iron concentrations on growth, lipid accumulation, and fatty acid profile for biodiesel production from Tetradesmus obliquus // J. Appl. Phycol. 2019. V. 31 P. 3421. https://doi.org/10.1007/s10811-019-01843-4

  20. Guillard R.R.L., Ryther J.H. Studies of marine planktonic diatoms. 1. Cyclotella nana Hustedt and Detonula confervacea (Cleve) Gran. // Can. J. Microbiol. 1962. V. 8. P. 229. https://doi.org/10.1139/m62-029

  21. Hyka P., Lickova S., Přibyl P., Melzoch K., Kovar K. Flow cytometry for development of biotechnological processes with microalgae // Biotechnol. Adv. 2013. V. 31. P. 2. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2012.04.007

  22. Alemán-Nava G.S., Cuellar-Bermudez S.P., Cuaresma M., Bosma R., Muylaert K., Ritmann B.E., Parra R. How to use Nile Red, a selective fluorescent stain for microalgal neutral lipids // J. Microbiol. Methods. 2016. V. 128. P. 74. https://doi.org/10.1016/j.mimet.2016.07.011

  23. Jeffrey S.T., Humphrey G.F. New spectrophotometric equations for determining chlorophylls a, b, c1 and c2 in higher plants, algae and natural phytoplankton // Biochem. Physiol. Pflanz. 1975. V. 167. P. 191. https://doi.org/10.1016/S0015-3796(17)30778-3

  24. Zhu Q.L., Guo S.N., Wen F., Zhang X.L., Wang C.C., Si L.F., Zeng J.L., Liu J. Transcriptional and physiological responses of Dunaliella salina to cadmium reveals time-dependent turnover of ribosome, photosystem, and ROS-scavenging pathways // Aquat. Toxicol. 2019. V. 207. P. 153. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2018.12.007

  25. Gissi F., Adams M.S., King C.K., Jolley D.F. A robust bioassay to assess the toxicity of metals to the Antarctic marine microalga Phaeocystis Antarctica // Environ. Toxicol. Chem. 2015. V. 34. P. 1578. https://doi.org/10.1002/etc.2949

  26. Dobrikova A.G., Apostolova E.L. Damage and protection of the photosynthetic apparatus under cadmium stress // Cadmium toxicity and tolerance in plants / Eds. M. Hasanuzzaman et al. Academic Press. 2019. P. 275. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-814864-8.00011-5

  27. Singh M., Kumar J., Singh S., Singh V.P., Prasad S.M., Singh M.P.V.V.B. Adaptation strategies of plants against heavy metal toxicity: a short review // Biochem. Pharmacol. 2015. V. 4. P. 2167. https://doi.org/10.4172/2167-0501.1000161

  28. Barkhordari A.Z., Taherizadeh M.R., Yousef Z.M. Effects of different concentrations of lead on growth, photosynthetic pigmentation and protein micro alga Isochrysis galbana // J. Oceanogr. 2021. V. 12. P. 109. https://doi.org/10.52547/joc.12.46.109

  29. Shanab S., Essa A., Shalaby E. Bioremoval capacity of three heavy metals by some microalgae species (Egyptian Isolates) // Plant Signal. Behav. 2012. V. 7. P. 392. https://doi.org/10.4161/psb.19173

  30. Kumar K.S., Dahms H.U., Won E.J., Lee J.S., Shin K.H. Microalgae – a promising tool for heavy metal remediation // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2015. V. 113. P. 329. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2014.12.019

  31. Kemer K., Mantiri D.M., Rompas R.M., Rimper J.R., Margyaningsih N.I. Transmission electron microscope analysis upon growth of lead acetate treated microalga, Dunaliella sp. // Aquac. Aquar. Conserv. Legis. 2020. V. 13. P. 849.

  32. Dao L.H., Beardall J. Effects of lead on two green microalgae Chlorella and Scenedesmus: photosystem II activity and heterogeneity // Algal Res. 2016. V. 16. P. 150. https://doi.org/10.1016/j.algal.2016.03.006

  33. Moise M.M. Lead (Pb2+) causes chlorophyll related changes and oxidative damage in Chlorella ellipsoides (Chlorophyceae) // Braz. J. Biol. Sci. 2019. V. 6. P. 605. https://doi.org/10.21472/bjbs.061412

  34. Hong H.S., Wang M.H., Huang X.G., Wang D.Z. Effects of macronutrient additions on nickel uptake and distribution in the dinoflagellate Prorocentrum donghaiense Lu // Environ. Pollut. 2009. V. 157. P. 1933. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2009.01.009

  35. Guo R., Lu D., Liu C., Hu J., Wang P., Dai X. Toxic effect of nickel on microalgae Phaeodactylum tricornutum (Bacillariophyceae) // Ecotoxicology. 2022. V. 31. P. 746. https://doi.org/10.1007/s10646-022-02532-8

Дополнительные материалы отсутствуют.