1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 57, № 11, 2021

Генетика, 2021, T. 57, № 11, стр. 1252-1260

Изменчивость контрольного региона мтДНК восточноевропейской полевки Microtus rossiaemeridionalis (Rodentia, Arvicolini) из двух инвазивных популяций юга Дальнего Востока России

И. Н. Шереметьева 1, *, И. В. Картавцева 1, А. А. Емельянова 1, А. С. Лапин 2

1 Федеральный научный центр биоразнообразия наземной биоты Восточной Азии Дальневосточного отделения Российской академии наук
690022 Владивосток, Россия

2 Хабаровская противочумная станция
680031 Хабаровск, Россия

* E-mail: sheremet76@yandex.ru

Поступила в редакцию 02.02.2021
После доработки 04.06.2021
Принята к публикации 15.06.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Изучена изменчивость контрольного региона мтДНК восточноевропейской полевки Microtus rossiaemeridionalis (Rodentia, Arvicolini) из двух инвазивных популяций юга Дальнего Востока России. Результаты продемонстрировали более низкое генетическое разнообразие в популяции восточноевропейской полевки из Советской Гавани по сравнению с популяцией из города Хабаровск. F-статистика Райта не выявила гетерогенности выборок из этих популяций. Высказано предположение, что обнаруженные гаплотипы относятся к субкладе EU европейской линии.

Ключевые слова: инвазия, изменчивость, контрольный регион мтДНК, восточноевропейская полевка, Microtus rossiaemeridionalis.

В настоящее время вторжение чужеродных видов в экосистемы рассматривается как одна из наиболее важных причин сокращения биологического разнообразия [1, 2], а прогнозирование инвазии является одной из основных задач охранной биологии [3, 4]. Еще в середине прошлого века Ч. Элтон [5] высказал предположение, что вторжения инвазивных видов происходят гораздо чаще, чем реально мы видим. Не каждая инвазия успешна, поскольку формируются популяции с очень низкой плотностью и/или малым размером. Подобные популяции нестабильны [6], в том числе из-за потери генетического разнообразия, инбридинга и дрейфа генов [7, 8]. Поэтому оценка уровня генетической изменчивости популяций и роли генетических процессов, происходящих в них, обеспечивающих успешность экспансии, являются ключевой задачей при изучении инвазивных видов.

Восточноевропейская полевка Microtus rossiaemeridionalis (=М. mystacinus De Filippi, 1865, M. levis Miller, 1908, M. epiroticus Ondrias, 1966, или M. subarvalis Meyer et al., 1969) – один из широкоареальных видов серых полевок группы “arvalis”. Основной ареал вида простирается от Южной Финляндии и Балтийского региона на восток – до Западной Сибири, и на юг – до Южного Кавказа и Северного Ирана, Турции и Греции. Для восточноевропейской полевки было показано наличие двух филогенетических линий мтДНК, выделенных согласно изменчивости гена цитохрома b [9, 10]. Эти линии имеют четкую географическую приуроченность: первая встречается на территории Северного Ирана, вторая – в Европе. При этом, европейская филогенетическая линия имеет три субклады: к TU подкладе относятся особи из Турции и Армении, GK – из Греции, EU – из большей части Европы, включая Украину и Румынию. Для восточноевропейской полевки, как и для других инвазивных млекопитающих, характерно относительно быстрое расширение ареала и встречаемость вида далеко за пределами нативного ареала [11]. В последние годы появилась информация о проникновении этой полевки с транспортом, в основном по Транссибирской магистрали [12–23], в отдельные районы Западной и Восточной Сибири и Дальнего Востока России. За счет значительной способности выживать и адаптироваться к новым условиям [24, 25] M. rossiaemeridionalis легко проникает в антропогенные биотопы, где достигает высокой численности [26, 27]. При этом способность приспосабливаться к антропогенной среде у этого вида превышает таковую у полевой мыши Apodemus agrarius (Pallas, 1771), которая внесена в список “Самые опасные инвазивные виды России (ТОП-100)” [28]. В нативной части ареала восточноевропейская полевка является резервуаром возбудителей природно-очаговых инфекций (туляремии, чумы, клещевого энцефалита, геморрагической лихорадки с почечным синдромом и др.). Для инвазивной популяции из города Советская Гавань доказан факт циркуляции в ней хантавируса [29]. Таким образом, этот вид представляет потенциальную опасность для дальневосточного региона, поскольку одновременно происходит инвазия и новых для региона возбудителей инфекций, опасных для человека.

Высокий уровень генетического разнообразия, как правило, увеличивает устойчивость и успешность выживания популяций инвазивных видов [8, 30]. Цель настоящей работы – дать оценку генетического разнообразия двух инвазивных популяций восточноевропейской полевки юга Дальнего Востока для прогнозирования их устойчивости. В качестве молекулярно-генетического маркера был выбран некодирующий участок (контрольный регион) мтДНК, обладающий высокой скоростью накопления мутаций и позволяющий анализировать эволюционные процессы на популяционном и внутривидовом уровне [31]. Данный маркер часто используют для анализа внутривидовой и популяционной изменчивости как у серых полевок [32–36], так и у других млекопитающих [37–40]. Проведенное недавно исследование по сопоставлению изменчивости двух маркеров мтДНК у вида-двойника восточноевропейской полевки – M. arvalis s. str. формы obscurus показало, что несмотря на то, что число вариабельных сайтов в контрольном регионе меньше, чем в гене цитохрома b, число информативных сайтов больше [34]. Кроме этого было показано, что значения нуклеотидного разнообразия для последовательностей контрольного региона мтДНК выше в два раза, чем для гена цитохрома b.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

В работе использовали 32 образца тканей восточноевропейских полевок, отловленных в двух инвазивных популяциях недавно обнаруженных на юге Дальнего Востока России (Хабаровский край) за пределами нативного ареала вида: г. Хабаровск (n = 10) и г. Советская Гавань (n = 22). Данные о численности полевок в двух популяций предоставлены Хабаровской противочумной станцией. Процент численности полевок рассчитывали как число попаданий особей на 100 ловушко-суток. Также в анализ включены гомологичные участки двух нуклеотидных последовательностей полной мтДНК восточноевропейской полевки, имеющиеся в наличии из основного ареала (точная локализация образца неизвестна) в GenBank/NCBI DQ015676 и NC_008064 [41]. Участки контрольного региона для этих нуклеотидных последовательностей были идентичны. Предварительно проведенное нами сравнение участка гена цитохрома b этих последовательностей с другими нуклеотидными последовательностями, имеющимися в GenBank/NCBI, показало, что данные образцы относятся к субкладе EU европейской линии. Еще одна нуклеотидная последовательность в GenBank/NCBI под номером DQ323955 в анализ не включена, поскольку содержала псевдоген [42].

Выделение ДНК из мышечных тканей, фиксированных 95% этиловом спиртом, проводили методом солевой экстракции [43] с добавлением протеиназы К. Для амплификации фрагмента контрольного региона мтДНК применяли праймеры Pro+ и Phe–, использованные ранее для других видов серых полевок [32, 44, 45]. Амплификацию проводили на наборах фирмы “СибЭнзим” (Новосибирск). Условия реакции подбирали эмпирически: начальная денатурация ДНК (94°C – 120 с), 40 циклов амплификации (94°C – 10 с, 52°C – 10 с, 72°C – 60 с) и достройка цепей (72°C – 420 с). Реакцию присоединения меченых нуклеотидов проводили при помощи набора Bright Dye Terminator (“Applied Biosystems”, США) с использованием вышеуказанных праймеров.

Полученные на автоматическом секвенаторе ABI Prizm 3130 на базе Центра коллективного пользования ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН нуклеотидные последовательности редактировали и выравнивали вручную в программе BioEdit 7.0.9.0 [46]. Выравнивание проводили по нуклеотидной последовательности полного митохондриального генома из GenBank/NCBI под номером DQ015676 [41].

Сеть гаплотипов построена при помощи программы Network 5.0.0.3, где для расчета использован метод “median joining” [47]. Нуклеотидное и гаплотипическое разнообразие, число вариабельных сайтов, среднее число нуклеотидных различий оценивали с помощью DNAsp 6.10 [48]. Расчет статистик нейтральности (Tajima’s D, Fu’s F), F-статистику Райта и анализ демографической и пространственной экспансии проводили в программе Arlequin 3.1 [49].

РЕЗУЛЬТАТЫ

Для 32 образцов восточноевропейской полевки были получены нуклеотидные последовательности контрольного региона длиной 887 пн, расположенного с 15 397-ой по 16 283-ю пн мтДНК. В целом для двух популяций обнаружено 13 гаплотипов (табл. 1), различающихся между собой 14-ю нуклеотидными заменами (рис. 1). Частота вариабельных позиций составила 0.0158 от общей длины исследованного участка. Обнаружено 11 транзиций и три трансверсии. Все 13 гаплотипов выявлены для вида впервые. Все полученные гаплотипы внесены в GenBank/NCBI под номерами MW556643–MW556656. Только три гаплотипа H1, H3 и H2 были общими для семнадцати, трех и двух полевок соответственно. Самый распространенный гаплотип H1 (выявлен у каждой второй особи) отличался от гаплотипа из основной части ареала одной трансверсией.

Таблица 1.

Показатели генетического разнообразия Microtus rossiaemeridionalis из двух инвазивных популяций юга Дальнего Востока

Исследуемые показатели Популяции
Хабаровск Советская Гавань
n 11 22
N 8 8
Vs 25 8
Vis 4 3
k ± S.E. 2.11 ± 1.282 1.26 ± 0.826
h ± S.D. 0.867 ± 0.099 0.654 ± 0.112
π ± S.D. 0.0024 ± 0.0016 0.0014 ± 0.0004
Tajima’s D (P) –1.467(0.06) –1.398(0.08)
Fu’s F(P) –10.253(0.000) –28.447(0.000)
Показатели пространственной экспансии
τ 1.55 0.14
θ 0.686 1.705
М 194.83 3942.16
SSD (P) 0.0075(0.70) 0.0187(0.38)
Показатели демографической экспансии
τ 1.94 0.56
θ0 0.3617 0.5625
θ1 20.078 4257.205
SSD (P) 0.0072(0.75) 0.0186(0.24)

Примечание. n – объем выборки, N – число гаплотипов, Vs – число вариабельных сайтов, Vis – число сайтов, информативных с точки зрения максимальной экономии, k – среднее число попарных нуклеотидных различий, h – гаплотипическое разнообразие, π – нуклеотидное разнообразие, Tajima’s D – коэффициент теста Таджимы; Fu’s F – коэффициент теста Фу; τ – время экспансии в мутационных единицах, θ – мутационные параметры на начальном и конечном этапах роста численности, М – межпопуляционный обмен мигрантами, SSD – сумма квадратов отклонений между наблюдаемым и ожидаемым распределением попарных нуклеотидных различий, S.D. – стандартное отклонение S.E. – стандартная ошибка, P – уровень значимости.

Рис. 1.

Гаплотипы контрольного региона восточноевропейской полевки из инвазивных популяций юга Дальнего Востока. Нуклеотидные замены представлены относительно последовательности варианта DQ015676 [30]. Сайты замен показаны от начала контрольного региона мтДНК. * – трансверсия.

Среднее число попарных нуклеотидных различий между гаплотипами в популяции из Хабаровска было несколько выше, чем в популяции полевок из г. Советская Гавань: 2.11 и 1.26 соответственно. Нуклеотидное и гаплотипическое разнообразие были минимальны в популяции из г. Советская Гавань, а максимальны в популяции из Хабаровска (табл. 1). Генетическая дистанция p между выборками полевок городов Советская Гавань и Хабаровск составила 0.0019 ± 0.0005. F‑статистика Райта не выявила гетерогенности выборок восточноевропейской полевки из этих популяций Fst = 0.0055 (P = 0.109).

Построенная для определения филогенетических отношений медианная сеть гаплотипов имела структуру близкую к звездообразной (рис. 2). Центральный гаплотип H1 встречен с самой высокой частотой и был обнаружен во всех исследованных популяциях: Хабаровск – 0.4, Советская Гавань – 0.591. Гаплотипы не формировали кластеров в соответствии с их географической принадлежностью. Все гаплотипы отличалась друг от друга на 1–3 нуклеотидные замены. Это позволяет предположить, что гаплотипы H1–H13, так же как и гаплотип из основной части ареала, относятся к субкладе EU европейской линии.

Рис. 2.

Филогенетическая сеть гаплотипов мтДНК восточноевропейской полевки. Размеры кружков пропорциональны количеству образцов с данным гаплотипом. Сектором указана доля, а цифра в секторе – количество особей разных популяций. Цифры на ветвях сети соответствуют числу нуклеотидных замен больше двух.

Значение D Tajima для каждой популяции было отрицательным и не значимым. Результаты теста Фу (Fu’s Fs) на селективную нейтральность, были не только отрицательными, но и достоверно отличались от нуля (табл. 1). Распределение попарных нуклеотидных различий между гаплотипами полевок из популяции г. Советская Гавань имело унимодальную форму с модой в начале шкалы (рис. 3). Распределение попарных нуклеотидных различий между гаплотипами особей популяции из Хабаровска тоже можно считать одновершинным, но с некоторым допущением, поскольку в правой части распределения имеется небольшие дополнительные пики. Присутствие основного пика в области минимальных различий в популяциях из Советской Гавани и Хабаровска может являться следствием эффекта основателя и/или дрейфа генов.

Рис. 3.

Частота (ось ординат) попарных нуклеотидных различий (ось абсцисс) в популяциях восточноевропейской полевки с применением модели роста-уменьшения популяции. Наблюдаемая частота обозначена сплошной линией, ожидаемая – пунктирной.

Проверка выполняемости модели пространственной и демографической экспансии показала низкие и статистически недостоверные значения суммы квадратных отклонений SSD для двух популяций. Это, наряду с другими выше описанными параметрами, а также условными значениями возраста демографической и пространственной экспансии (табл. 1) свидетельствует в пользу гипотезы роста численности. Кроме того, условные значения возраста свидетельствуют в пользу большей молодости популяции г. Советская Гавань.

ОБСУЖДЕНИЕ

Генетические процессы, проходящие в инвазивных популяциях, аналогичны процессам, протекающим в малых изолированных популяциях. Эти популяции сталкиваются не только с явлением “эффект основателя” и с дрейфом генов, а также могут испытывать сильные колебания численности, что приводит к снижению генетического разнообразия и (как результат) снижает способность популяции сохраняться и адаптироваться к новой среде.

Полученные результаты продемонстрировали более низкое генетическое разнообразие в популяции восточноевропейской полевки из Советской Гавани по сравнению с популяцией из Хабаровска. При этом два гаплотипа (H1 и H3) были общими для особей обеих популяций, а остальные гаплотипы имели небольшое количество замен от гаплотипа H1. Учитывая тот факт, что проникновение вида в г. Советская Гавань проходило недавно, максимум 70 лет назад (время открытия регулярного движения поездов на участке железной дороги Комсомольск-на-Амуре–Ванино), можно предположить, что донором инвазивных полевок двух городов была одна популяция, находящаяся в пределах распространения субклады EU европейской линии. Низкое генетическое разнообразие популяции г. Советская Гавань, может быть результатом “эффекта основателя” и стохастических процессов, проходящих в малых изолированных популяциях (дрейфа генов). Наблюдения за численностью этого вида в Советской Гавани показали резкие колебания численности в различные годы [29]. Так, с момента генетического подтверждения обитания восточноевропейской полевки в окрестностях и на территории Советской Гавани [18] численность вида, по нашим данным, в разные годы изменялась: 2012 – 2.3% попаданий на 100 ловушко-суток, 2013 – 1.3%, достигнув наибольшего значения в 2014 – 20.0% и снизившись в 2015 – 6.3%. Из материалов, документированных и хранящихся в архиве зоолого-паразитологической лаборатории Хабаровской противочумной станции можно проследить колебания численности M. rossiaemeridionalis и в более ранние годы. Если принимать во внимание, что до момента генетических исследований этот вид, несмотря на внешние морфологические отличия (более светлый окрас и меньшие размеры), рассматривали как дальневосточную полевку, то (согласно архивным данным) первая особь серой полевки в единственном экземпляре была добыта здесь в апреле 1991 г. Далее, с 2004 г., они стали появляться чаще. Ежегодные обследования г. Советская Гавань и его окрестностей, несмотря на постановку ловушек Геро в одних и тех же местах и в одно и то же время (конец сентября–начало октября), свидетельствовали о непостоянстве, периодичности попаданий зверьков. Так, заметное участие в отловах грызунов данный вид имел в 2004 (6.3% попаданий) и в 2008–2009 гг. (4.0–6.0%), тогда как в период 2005–2007 он не встречался.

Показатели генетического разнообразия для популяции восточноевропейской полевки Хабаровска достаточно высокие и незначительно снижены по сравнению с таковыми для аборигенных видов серых полевок (дальневосточная полевка и полевка Максимовича) этой территории [50]. Следует отметить, что филогеография этого вида на сегодняшний момент разработана недостаточно по сравнению с видом-двойником M. arvalis [51]. Наблюдения за численностью восточноевропейской полевки в Хабаровске показали более низкие значения, чем в г. Советская Гавань, при этом резких колебаний численности в этих популяциях отмечено не было. В период 2010–2012 гг. в отловах этот вид не встречался, тогда как в 2013 и 2015 гг. регистрировали менее 0.1%. Примерно средние значения наблюдали в 2014 (0.4%), 2016–2017 (0.1–0.5%) и 2019–2020 гг. (0.1–0.2%). Наибольший показатель отмечали в 2018 г. – 1.1%. При этом следует отметить, что начиная с 2017 г., вид начали регистрировать на большей территории города (ранее он в отловах встречался только на территориях прилежащих железнодорожной станции). Сделать заключение о состоянии популяции восточноевропейской полевки из Хабаровска в предшествующие годы (до 2010) сложно, поскольку, как было отмечено, до генетических исследований этот вид на данной территории принимали за дальневосточную полевку или полевку Максимовича. В Хабаровске оба эти аборигенные вида встречаются, при этом их молодых особей по внешним признакам сложно отличить от восточноевропейской полевки.

Принято считать, что малые изолированные популяции более подвержены быстрому падению численности и исчезновению за счет потери генетического разнообразия, особенно при отсутствии потока мигрантов из других популяций [7]. На территории юга Дальнего Востока восточноевропейская полевка в настоящее время обнаружена исключительно только в двух городах [18, 20], где может заселять парки, лесопарки, пустыри и обширные газоны, проникая в дома [52, 53]. При этом можно считать, что плотность популяций восточноевропейской полевки городов Хабаровск и Советская Гавань остается низкой, поскольку до сих пор эта полевка не встречена за пределами городов. В связи с этим можно предполагать, что обе данные популяции в настоящее время изолированы не только от популяций нативного ареала вида, но и друг от друга. Полученные в результате нашего исследования данные, указывающие на более низкое генетическое разнообразие популяции восточноевропейской полевки из Советской Гавани, а также отсутствие потока мигрантов, дают основание предположить, что эта популяция может быть подвержена риску исчезновения. Однако в литературе имеются сведения [54], что инвазивные виды, несмотря на негативные последствия снижения генетического разнообразия, часто способны все же успешно колонизировать новые территории и адаптироваться к новой среде.

Работа выполнена в рамках госзадания лаборатории эволюционной зоологии и генетики ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН № 0207-2021-0007 “Эволюционные аспекты формирования наземной биоты востока Азии”.

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Hobbs R.J., Arico S., Aronson J. et al. Novel ecosystems: Theoretical and management aspects of the new ecological world order // Global Ecol. and Biogeography. 2006. V. 15. P. 1–7. https://doi.org/10.1111/j.1466-822x.2006.00212.x

  2. Bellard C., Cassey P., Blackburn T.M. Alien species as a driver of recent extinctions // Biol. Letters. 2016. V. 12. № 2. P. 20150623. https://doi.org/10.1098/rsbl.2015.0623

  3. Kareiva P., Marvier M. What is conservation science? // BioScience. 2012. № 62. P. 962–969. https://doi.org/10.1525/bio.2012.62.11.5

  4. Bellard C., Thuiller W., Leroy B. et al. Will climate change promote future invasions? // Global Change Biol. 2013. V. 19. № 12. P. 3740–3748. https://doi.org/10.1111/gcb.12344

  5. Elton C.S. The Ecology of Invasions by Animals and Plants. Methuen, London, 1958. 159 p.

  6. Mayr E. The Nature of Colonization in Birds // The Genetics of Colonizing Species / Eds Baker H.G., Stebbins G.L. N.Y.: Academic Press, 1965. P. 29–47.

  7. Примак Р. Основы сохранения биоразнообразия. М.: Издательство Научного и учебно-методического центра, 2002. 256 с.

  8. Lee C.E. Evolutionary genetics of invasive species // Trends Ecol. Evol. 2002. V. 17. P. 386–391. https://doi.org/10.1016/S0169-5347(02)02554-5

  9. Mahmoudi A., Darvish J., Aliabadian M. et al. New insight into the cradle of the grey voles (subgenus Microtus) inferred from mitochondrial cytochrome b sequences // Mammalia. 2017. V. 81. № 6. P. 583–593. https://doi.org/10.1515/mammalia-2016-0001

  10. Holicová T., Sedláček F., Mácová A. et al. New record of Microtus mystacinus in eastern Kazakhstan: Phylogeographical considerations // ZooKeys. 2018. V. 781. P. 67–80. https://doi.org/10.3897/zookeys.781.25359

  11. Малыгин В.М., Баскевич М.И., Хляп Л.А. Инвазии видов-двойников обыкновенной полевки // Росс. журн. биол. инвазий. 2019. № 4. С. 71–93.

  12. Ковальская Ю.М., Малыгин В.М. Восточноевропейская полевка (Microtus rossiaemeridionalis) в Сибири // Науч. докл. высшей шк. Биол. науки. 1985. № 1. С. 49–51.

  13. Мейер М.Н., Голенищев Ф.Н., Раджабли С.И., Саблина О.В. Серые полевки фауны России и сопредельных территорий. СПб.: Изд-во ЗИН РАН, 1996. 319 с.

  14. Якименко Л.В., Крюков А.П. Об изменчивости кариотипа восточноевропейской полевки Microtus rossiaemeridionalis (Rodentia, Cricetidae) // Зоол. журн. 1997. Т. 76. № 3. С. 375–378.

  15. Демидович А.П., Липин С.И. Особенности биологии обыкновенных полевок в Иркутской области // Вестник Иркутской гос. с.-хоз. академии. 1997. № 3. С. 1–25.

  16. Гашев С.Н. Восточноевропейская полевка – новый вид в списке млекопитающих Тюменской области // Ежегодник Тюменского областного краеведческого музея. Тюмень: ТОКМ, 1998. С. 161–165.

  17. Ильинских Н.Н., Москвитина Н.С., Сучкова Н.Г. и др. Цитогенетическая нестабильность полевок и проблема сохранения природно-очаговых инфекций в городских местообитаниях Томска // Фунд. науки и практика. 2010. Т. 1. № 3. С. 53–54.

  18. Картавцева И.В., Тиунов М.П., Лапин А.С. и др. Инвазия полевки Microtus rossiaemeridionalis на территорию Дальнего Востока России // Росс. журн. биол. инвазий. 2011. № 4. С. 17–24.

  19. Pavlova S.V., Tchabovsky A.V. Presence of the 54-chromosome common vole (Mammalia) on Olkhon Island (Lake Baikal, East Siberia, Russia), and the occurrence of an unusual X-chromosome variant // Comp. Cytogenet. 2011. V. 5. № 5. P. 433–440. https://doi.org/10.3897/CompCytogen.v5i5.1720

  20. Лапин А.С. Мелкие млекопитающие южной части Хабаровского края и Еврейской автономной области (фауна, экология, эпизоотологическое значение): Автореф. дис. … канд. биол. наук. Хабаровск: Изд-во ДВГГУ, 2013. 24 с.

  21. Маркова Е.А., Стариков В.П., Ялковская Л.Э. и др. Молекулярные и цитогенетические данные о находке восточноевропейской полевки Microtus rossiaemeridionalis (Arvicolinae, Rodentia) на севере Западной Сибири // Доклады Академии наук. 2014. Т. 455. № 5. С. 603–605.

  22. Моролдоев И.В., Шереметьева И.Н., Картавцева И.В. Первая находка восточноевропейской полевки (Microtus rossiaemeridionalis) в Бурятии // Росс. журн. биол. инвазий. 2017. № 2. С. 88–94.

  23. Моролдоев И.В. Новые сведения о распространении млекопитающих в Бурятии. Млекопитающие России: фаунистика и вопросы териогеографии. Материалы Международного совещания (Ростов-на-Дону 17–19 апреля 2019 г.). М.: Товарищество научных изданий КМК, 2019. С. 178–180.

  24. Fredga K., Jaarola M., Ims R.A., Steen H., Yoccoz N.G. The ‘common vole’ in Svalbard identified as Microtus epiroticus by chromosomal analysis // Polar Research. 1990. V. 8. P. 283–290. https://doi.org/10.3402/polar.v8i2.6818

  25. Frafjord K. Predation on an introduced vole Microtus rossiaemeridionalis by arctic fox Alopex lagopus on Svalbard // Wildlife Biol. 2002. V. 8. № 1. P. 41–47. https://doi.org/10.2981/wlb.2002.006

  26. Карасёва Е.В., Степанова Н.В., Телицына А.Ю. и др. Экологические различия двух близких видов – обыкновенной и восточноевропейской полевок // Синантропия грызунов. М.: Наука, 1994. С. 60–76.

  27. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А., Федорович Е.Ю., Давыдович Л.В. Сравнительный анализ ориентировочно-исследовательского поведения видов-двойников Microtus arvalis и M. rossiaemeridionalis (Rodentia, Cricetidae) в связи с разной склонностью к синантропии // Зоол. журн. 2005. Т. 84. № 5. С. 618–627.

  28. Самые опасные инвазионные виды России (ТОП-100) / Ред. Дгебуадзе Ю.Ю., Петросян В.Г., Хляп Л.А. М.: Т-во научных изданий КМК, 2018. 688 с.

  29. Лапин А.С., Высочина Н.П., Здановская Н.И. и др. Экология и эпидемиологическое значение восточноевропейской полевки на юге Хабаровского края // Дальневост. журн. инф. патологии. 2015. № 27. C. 53–56.

  30. Ahlroth P., Alatalo R.V., Holopainen A. et al. Founder population size and number of source populations enhance colonization success in waterstriders // Oecologia. 2003. V. 137. № 4. P. 617–620. https://doi.org/10.1007/s00442-003-1344-y

  31. Банникова А.А. Молекулярные маркеры и современная филогенетика млекопитающих // Журн. общей биологии. 2004. Т. 65. № 4. С. 278–305.

  32. Haring E., Herzig Straschil B., Spitzenberger F. Phylogenetic analysis of Alpine voles of the Microtus multiplex complex using the mitochondrial control region // J. Zool. Syst. and Evol. Res. 2000. V. 38. № 4. P. 231–238.

  33. Tougard C., Renvoise E., Petitjean A., Quere J.-P. New insight into the colonization processes of common voles: Inferences from molecular and fossil evidence // PLoS One. 2008. V. 3. № 10. P. e3532. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003532

  34. Сибиряков П.А., Товпинец Н.Н., Дупал Т.А. и др. Филогеография обыкновенной полевки Microtus arvalis (Rodentia, Arvicolinae) формы obscurus: новые данные по изменчивости митохондриальной ДНК // Генетика. 2018. Т. 54. № 10. C. 1162–1176.

  35. Li K., Kohn M.H., Zhang S. et al. The colonization and divergence patterns of Brandt’s vole (Lasiopodomys brandtii) populations reveal evidence of genetic surfing // BMC Evol. Biol. 2017. V. 17. № 145. P. 2–17. https://doi.org/10.1186/s12862-017-0995-y

  36. Gao J., Yue L., Jiang X. et al. Phylogeographic patterns of Microtus fortis (Arvicolinae: Rodentia) in China Based on Mitochondrial DNA Sequences // Pakistan J. Zool. 2017. V. 49. P. 1185–1195. https://doi.org/10.17582/journal.pjz/2017.49.4.1185.1195

  37. Pergams O.R.W., Lacy R.C. Rapid morphological and genetic change in Chicago-area Peromyscus // Mol. Ecol. 2008. V. 17. P. 450–463 https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2007.03517.x

  38. Звычайная Е.Ю., Данилкин А.А., Холодова М.В. и др. Анализ изменчивости контрольного региона и гена цитохрома b мтДНК сибирской косули Capreolus pygargus Pall. // Изв. РАН. Серия биологическая. 2011. № 5. С. 511–517.

  39. Мальцев А.Н., Стахеев В.В., Богданов A.C. и др. Филогенетические взаимоотношения внутривидовых форм домовой мыши Mus musculus: анализ изменчивости контрольного региона (D-петли) митохондриальной ДНК // Доклады Академии наук. 2015. Т. 465. № 3. С. 380–383.

  40. Баранова А.И., Холодова М.В., Давыдов А.В., Рожков Ю.И. Полиморфизм контрольного региона мтДНК диких северных оленей европейской части России Rangifer tarandus (Mammalia: Artiodaсtyla) // Гентика. 2012. Т. 48. № 9. С. 1098–1104.

  41. Triant D.A., Dewoody J.A. Accelerated molecular evolution in Microtus (Rodentia) as assessed via complete mitochondrial genome sequences // Genetica. 2006. № 128. P. 95–108. https://doi.org/10.1007/s10709-005-5538-6

  42. Triant D.A., DeWoody J.A. Extensive mitochondrial DNA transfer in a rapidly evolving rodent has been mediated by independent insertion events and by duplications // Gene. 2007. № 401. P. 61–70. https://doi.org/10.1016/j.gene.2007.07.003

  43. Aljanabi S.M., Martinez I. Universal and rapid salt extraction of high quality genomic DNA for PCR-based techniques // Nucl. Ac. Res. 1997. V. 25. № 22. P. 4692–4693. https://doi.org/10.1093/nar/25.22.4692

  44. Шереметьева И.Н., Картавцева И.В., Фрисман Л.В. и др. Полиморфизм и генетическая структура полевки Максимовича Microtus maximowiczii (Schrenck 1858) (Rodentia, Cricetidae) Среднего Приамурья по данным секвенирования контрольного региона мтДНК // Генетика. 2015. Т. 51. № 10. С. 1154–1162.

  45. Haring E., Sheremetyeva I., Kryukov A. Phylogeny of Palearctic vole species (genus Microtus, Rodentia) based on mitochondrial sequences // Mammalian Biol. 2011. V. 76. P. 258–267. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2010.04.006

  46. Hall T.A. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98 // Nucl. Ac. Symp. Series. 1999. V. 41. № 41. P. 95–98. https://doi.org/10.1021/bk-1999-0734.ch008

  47. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. Median-Joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. and Evol. 1999. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

  48. Rozas J., Ferrer-Mata A., Sánchez-DelBarrio J.C. et al. DnaSP 6: DNA sequence polymorphism analysis of large datasets // Mol. Biol. Evol. 2017. V. 34. P. 3299–3302. https://doi.org/10.1093/molbev/msx248

  49. Excoffier L., Laval G., Schneider S. Arlequin ver. 3.0: An integrated software package for population genetics data analysis // Evol. Bioinformatics Online. 2005 V. 1. P. 47–50. https://doi.org/10.1177/117693430500100003

  50. Шереметьева И.Н. Причины повышения генетического разнообразия в популяциях серых полевок рода Alexandromys на территории Среднего Приамурья // Совр. пробл. регион. развития [электронный ресурс]: Матер. VII Всеросс. науч. конф. (Биробиджан 9–11 октября 2018 г.) / Под ред. Фрисмана Е.Я. Биробиджан: ИКАРП ДВО РАН, 2018. С. 214–216. https://doi.org/10.31433/978-5-904121-22-8-2018-214-216

  51. Cetinturk D., Yigit N., Colak E. et al. Inferring phylogenetic relationships in the common vole (Microtus arvalis) based on mitochondrial and nuclear sequence diversities // Turkish J. Zoology. 2021. V. 45. P. 117–130. https://doi.org/10.3906/zoo-2008-3

  52. Малыгин В.М. Систематика обыкновенных полeвок. М.: Наука, 1983. 208 с.

  53. Малыгин В.М., Рябов С.В. Распространение и биология видов-двойников обыкновенной полевки в зоомедицинском аспекте // Дезинфекционное дело. 2013. № 4. С. 27–35.

  54. Uller T., Leimu R. Founder events predict changes in genetic diversity during human-mediated range expansions // Glob. Change Biol. 2011. V. 17. P. 3478–3485. https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2011.02509.x

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал