1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 58, № 4, 2022

Генетика, 2022, T. 58, № 4, стр. 388-397

Генетический контроль гиногенеза у кукурузы

М. И. Чумаков 1, *, С. И. Мазилов 1

1 Институт биохимии и физиологии растений и микроорганизмов Российской академии наук
410015 Саратов, Россия

* E-mail: chumakov_m@ibppm.ru

Поступила в редакцию 27.07.2021
После доработки 24.09.2021
Принята к публикации 05.10.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

В обзоре приведен анализ литературы по истории получения и изучения матроклинных гаплоидов у кукурузы. Рассмотрена литература о генах, контролирующих гиногенез (pla1 (mtl, nld), bbm, cenH3, dmp) и взаимодействие гамет (hap2/gsc1, gex2, tet) у кукурузы. Рассматриваются проблема спонтанного деления яйцеклетки, факторы и гены, влияющие на этот процесс.

Ключевые слова: гиногене́з, анеуплоидия, взаимодействие гамет, гены, кукуруза.

История изучения гаплоидных растений насчитывает около века, их идентификация, виды, дающие гаплоиды, описаны в ряде обзорных работ [1–4]. Механизм возникновения гаплоидов у растений тесно связан с процессами оплодотворения и эмбриогенеза. С.Г. Навашин открыл двойное оплодотворение, присущее всем покрытосеменным растениям, в 1898 г. [5], однако молекулярно-генетический механизм этого явления начал изучаться только спустя сто лет.

Большинство видов покрытосеменных растений имеют женский гаметофит в виде зародышевого мешка (ЗМ) типа Polygonum, который состоит из семи клеток: двух гамет – (яйцеклетка (1n) и центральная клетка (2n)) и пяти вспомогательных клеток – двух синергид и трех антиподов. Мужской гаметофит (пыльцевое зерно) состоит из двух спермиев (1n) и вегетативного ядра. Спермии у цветковых (покрытосеменных) растений не обладают собственной подвижностью и перемещаются к ЗМ женского гаметофита посредством пыльцевой трубки [6–8].

После проникновения пыльцевой трубки в ЗМ происходит слияние одного из двух спермиев с яйцеклеткой, а другого – с центральной клеткой [7]. В результате слияния спермия с яйцеклеткой образуется зигота (2n), которая дает начало зародышу, а центральная клетка после тройного слияния (спермия с двумя полярными ядрами центральной клетки (у диплоидов)) образует триплоидный (3n) эндосперм.

Слияние спермиев с генеративными клетками женского гаметофита у растений может нарушаться на разных этапах двойного оплодотворения и дальнейшего развития зародыша и эндосперма. Гаплоидные растения у кукурузы могут получаться при различных аномалиях оплодотворения: апогаметии (гаметоидный партеногенез) или делении клеток ЗМ (синергид, антипод) до вхождения пыльцевой трубки; гиногенезе (частный случай партеногенеза, когда после проникновения спермия в яйцеклетку их ядра не сливаются, и в последующем развитии зародыша участвует только ядро яйцеклетки); андрогенезе (развитие яйцеклетки происходит с мужским ядерным материалом, а материнское ядро элиминирует, от яйцеклетки остается лишь цитоплазма); анеуплоидии (элиминация хромосом в проэмбрио, приводящая к изменению кариотипа, при котором число хромосом в клетках не кратно гаплоидному набору (n)); аномалии мужского гаметофита, препятствующие оплодотворению яйцеклетки и способствующие партеногенетическому развитию зародыша.

Гаплоидные потомки обычно менее приспособлены и нежизнеспособны по своей природе, но при искусственной диплоидизации из них получаются гомозиготные инбредные линии – желательный итог селекционных программ [9, 10]. Одним из решений быстрого получения гомозиготных линий у селекционно-ценных сортов растений, в частности кукурузы, является массовое получение гаплоидов, с их последующей диплоидизаций. Одним из практических результатов, которые интересуют селекционеров, является возникновение гаплоидов в потомстве у линий-гаплоиндукторов.

Молекулярно-генетический контроль процесса возникновения гаплоидов у растений начал изучаться только в последние два десятилетия и преимущественно на арабидопсисе. Первые экспериментальные данные по генетическому контролю гиногенеза у кукурузы впервые появились только в 2017 г. [11–14]. За последние пять лет стало значительно больше данных для понимания молекулярно-генетического механизма возникновения матроклинных гаплоидов [15–19].

Цель обзора – анализ молекулярно-генетического механизма возникновения матроклинных гаплоидов на примере кукурузы.

МАТРОКЛИННЫЕ ГАПЛОИДЫ У КУКУРУЗЫ

Матроклинные гаплоиды – растения, произошедшие из яйцеклетки с редуцированным в 2 раза числом хромосом или из клеток зародышевого мешка, выполняющих функции яйцеклетки. К этому типу относят подавляющее большинство гаплоидов.

Обычно для селекции гомозиготных линий кукурузы уходит около 6–8 поколений. Одним из приемов более быстрого получения гомозиготных линий у кукурузы является использование в качестве опылителей так называемых линий-гаплоиндукторов, при опылении пыльцой которых в потомстве возникают гаплоидные растения в десятки, сотни раз чаще по сравнению с нормой, где процент гаплоидных растений крайне невысок – 0.01–0.1% [20–22]. Например, средняя частота возникновения гаплоидов у 29 линий из европейской и американской коллекций, протестированных в одном из исследований, составила 0.07% [23].

Первые гаплоиды у кукурузы были получены Рандольфом (Randolph) еще в 1929 г. (цит. по [24]). Прорыв в получении эффективных линий-гаплоиндукторов у кукурузы произошел в 1959 г., когда путем многократных скрещиваний были получены определенные генотипы кукурузы (“гаплоидные индукторы”), которые значительно увеличивали частоту возникновения гаплоидов в потомстве мужского родителя по сравнению с нормой 0.01–0.1% [21, 24]. В частности, была получена линия кукурузы Stock 6, у которой частота гаплоидов в потомстве в среднем была 2% и максимально достигала до 3.23% [21]. Причина возникновения повышенной способности к гаплоиндукции у линии кукурузы Stock 6 была расшифрована лишь спустя 60 лет (см. раздел “Гены гиногенеза кукурузы”).

После получения линии Stock 6 предпринимались многочисленные попытки улучшить способность кукурузы к гаплоиндукции. Так, увеличение частоты гаплоидов было зарегистрировано при рентгеновском облучении и термической обработке пыльцы (Mathur et al., 1976, 1980, цит. по [23]), обработке пестичных нитей кукурузы малеиновым гидразидом (Zuoyu, Mingguang, 1984, цит. по [23]), но с ограниченным успехом [23]. Чейз (Chase) [24] для повышения выхода гаплоидов у кукурузы использовал прием искусственной задержки опыления, который впервые применил еще Рандольф (Randolph) в 1929 г.

В ходе скрещиваний линии Stock 6 с другими линиями кукурузы и последующей селекции за последние 60 лет способность к гаплоиндукции удалось повысить с 2–3 до 5–14.5% [22, 23, 25–32]. Например, у линий-гаплоиндукторов саратовской селекции (Зародышевый Маркер Саратовский: ЗМС-8 и ЗМС-П), полученных на основе линии Stock 6, удалось повысить выход гаплоидов до 6–8% [27]. Процент гаплоидов у гаплоиндуцирующих линий кукурузы молдавской селекции MHI и M741H, выведенных на основе линии ЗМС, также достигал 8 [28, 33]. 5–15% гаплоидов зарегистрировано в потомстве линии-гаплоиндуктора Зародышевый Маркер Краснодарский (ЗМК), выведенной в Краснодаре с участием линии саратовской селекции [31]. 14.5% гаплоидов зарегистрировано в потомстве линии-гаплоиндуктора PHI-3 кукурузы румынской селекции [30], среди предков которой значится молдавская линия MHI, полученная с участием линии саратовской селекции ЗМС, выведенной, в свою очередь, с участием линии Stock 6 [22]. Разработаны линии-гаплоиндукторы, адаптированные для тропиков, которые сочетают хорошие агрономические характеристики и достаточно высокую (6–9%) способность к гаплоиндукции [32]. Всего в мире к 2016 г. насчитывалось более 50 линий-гаплоиндукторов, выведенных с участием линии Stock 6 [34]. Важно отметить, что причины повышенной гаплоиндукции, по сравнению с линией Stock 6 остаются пока неизвестными, некоторые из возможных причин будут рассмотрены в разделе “Гены гиногенеза кукурузы”.

МЕХАНИЗМ ОБРАЗОВАНИЯ МАТРОКЛИННЫХ ГАПЛОИДОВ У КУКУРУЗЫ

После получения эффективных линий-гаплоиндуторов кукурузы было выдвинуто несколько гипотез о возможных механизмах частого возникновения гаплоидов в их потомстве. Уже более 50 лет назад было предположено, что индукция гаплоидов связана с функционированием спермиев. Первым было предположение Чейза (Chase) о дефектах развития спермиев и/или пыльцы, приводящих к появлению гаплоидов в потомстве, которое не было подтверждено его же экспериментами по анализу пыльцы [24]. Саркар и Кое (Sarkar, Coe) [35] предположили, что гиногенез у кукурузы, по-видимому, связан с наличием одного спермия в пыльце, что приводит к появлению гаплоидных растений. Однако массовый анализ пыльцы линии-гаплоиндуктора Stock 6 показал, что моноспермия как причина гаплоидной индукции исключена [35].

Исследователи саратовских линий-гаплоиндукторов, полученных с использованием линии Stock 6, также связывали явление гаплоиндукции с нарушением функционирования спермиев (отсутствие способности к перемещению, сближению и слиянию с женскими половыми клетками). Однако строгих экспериментальных доказательств приведено не было [27].

В работе исследователей из Молдавии было сделано предположение о том, что стимулом к гаплоиндукции может быть разная скорость развития спермиев, один из которых раньше готов к слиянию и он морфологически крупнее [36]. Однако Махендру и Саркар (Mahendru, Sarkar) не смогли найти никакой разницы между двумя спермиями линии-гаплоиндуктора кукурузы [37].

Три года спустя в совместной работе молдавских и немецких исследователей была выдвинута гипотеза, что возможной причиной появления гаплоидов в потомстве линий-гаплоиндукторов кукурузы является анеуплоидия [38]. Позже было показано, что элиминиация хромосом действительно наблюдается в потомстве у линий-гаплоиндукторов, созданных на основе линии Stock 6 [39, 40]. Гаплоиндукторы этого типа будут рассмотрены в отдельном разделе этого обзора (см. “Гаплоиндукторы кукурузы на основе анеуплоидии”).

Чем обусловлена способность линии Stock 6 и линий-гаплоиндукторов на ее основе индуцировать образование гаплоидов на генетическом уровне было неизвестно до 2017 г.

ГЕНЫ ГИНОГЕНЕЗА КУКУРУЗЫ

Ген ZmPLA1

В 1959 г. была получена линия-гаплоиндуктор кукурузы Stock 6, у которой частота гаплоидов в потомстве в среднем была 2% [21]. Механизм возникновения матроклинных гаплоидов (гиногенез) у линии Stock 6 кукурузы был расшифрован только в 2017 г., когда три независимые группы ученых из Франции, Америки и Китая опубликовали данные о расшифровке спонтанной мутации, которая появилась у линии Stock 6 [11–13]. Установлено, что нуклеотидная последовательность, получившая название ZmPLA1, кодирует спермий-специфический белок фосфолипазу A [13]. Авторы других работ, исследовавшие эту же нуклеотидную последовательность (ZmPLA1), дали ей другие названия: NOT LIKE DAD (NLD) [11], MATRILINEAL (MTL) [12]. Вставка четырех нуклеотидов в четвертом экзоне гена ZmPLA1 сдвинула рамку считывания, изменив 20 аминокислот, что привело к фенотипу как у линии Stock 6, и послужила причиной образования до 2% гаплоидов в потомстве у линии-негаплоиндуктора [13]. Фосфолипаза, которую кодирует ген ZmPLA1, участвует в биодеградации фосфолипидов и синтезе линолиновой кислоты, но ее роль в возникновении способности к гаплоиндукции авторами открытия гена гиногенеза [11–13] не исследована. В 2018 г. М.И. Чумаковым [41] было предположено, что мутация по гену, кодирующему фермент фосфолипазу кукурузы, может привести к изменению в составе липидов мембран и как следствие к изменению способности мембран спермиев к взаимодействию и слиянию с мембраной яйцеклетки.

Следуя этой логике и другие мутации, приводящие к нарушению взаимодействия и слияния мембран спермиев с мембранами яйцеклетки, могут привести к нарушению оплодотворения. Возможная связь гиногенеза и слияния мембран гамет будет рассмотрена в следующем разделе данного обзора.

ГЕНЫ, КОНТРОЛИРУЮЩИЕ КОНТАКТ И СЛИЯНИЕ МЕМБРАН ГАМЕТ

Ген hap2/gcs1

Первые данные о гене, контролирующем взаимодействие мембран гамет у растений (hap2/gcs1 (HAPLESS2/Generative Cell Specific 1)), были опубликованы для арабидопсиса в 2006 г. двумя независимыми группами исследователей из Японии [42] и Америки [43]. Следует отметить, что в геноме A. thaliana есть ген gcs1, который кодирует фермент альфа-глюкозидазау 1 (alpha-glucosidase I), что может создать некоторую путаницу в названии гена hap2/gcs1. Показано, что продукт гена hap2/gcs1 белок HAP2/GCS1 экспрессируется в мембране спермиев арабидопсиса и обеспечивает рост пыльцевых трубок по направлению к яйцеклетке [43]. Белок HAP2/GCS1 экспрессируется на поверхности мембраны спермия после активации небольшим белком EC1 (EGG CELL 1), который экскретируется из яйцеклетки арабидопсиса [6, 44]. Считается, что белок HAP2/GCS1 функционирует после адгезии гамет, на более близком расстоянии, при слиянии (fusion) мембраны спермиев с мембранами яйцеклетки и центральной клетки [45]. В связи с этой функцией белок HAP2/GCS1 содержит N-концевой сигнал секреции, один трансмембранный домен и С-концевой гистидин-богатый домен [43]. Белок-фьюзоген HAP2/GCS1 является высококонсервативным и обеспечивает слияние мембран гамет как у растений, так и у животных и вирусов [7, 16, 46]. Рецептор для белка HAP2/GCS1 на поверхности мембран женских половых клеток пока не известен [7]. Предполагается, что слияние гамет цветковых растений происходит с помощью амфифильной спирали белка HAP2 [47].

Гомология (67% идентичности) была показана для гена hap2/gcs1 арабидопсиса и последовательности кукурузы ZM_BFb0162K03 (1921 пн), содержащей консервативный регион, полностью идентичный соответствующим регионам генов арабидопсиса и лилии [19]. Установлено, что экспрессия гена hap2/gcs1 кукурузы не является спермий-специфичной, поскольку мРНК обнаружена в образцах, выделенных из семязачатков, корней и листьев кукурузы [19]. Однако роль белка HAP2/GCS1 в гаплоиндуцирующей способности кукурузы пока не доказана.

Ген gex2

В 2014 г. опубликованы данные, что помимо белка HAP2/GCS1 на этапе контакта (адгезии) мембран спермия и яйцеклетки арабидопсиса необходим еще белок GEX2 (GAMETE EXPRESSED 2) [45]. В результате поиска транслированных белковых последовательностей у кукурузы был найден белок ZM_GEX2, гомологичный белку GEX2, экспрессирующемуся в мембране спермиев арабидопсиса [19]. Роль белка ZM_GEX2 в возникновении гаплоиндуцирующей способности кукурузы пока не доказана.

Гены семейства tet

Во взаимодействие гамет как у арабидопсиса, так и у кукурузы вовлечены белки тетраспанинового семейства (ТЕТ9, ТЕТ11, TET12) с характерными четырьмя трансмембранными доменами и двумя внеклеточными петлями, которые локализуются в плазматической мембране спермия. Белок TET9 был обнаружен в плазматической мембране яйцеклетки и центральной клетки арабидопсиса [44, 48]. В результате поиска транслированных белковых последовательностей у кукурузы были найдены белки, гомологичные белкам TET11 и TET12, экспонированным в мембранах спермиев арабидопсиса [19, 48]. Данное семейство белков играет важную роль в клеточной адгезии, подвижности клеток, пролиферации и является высококонсервативным у растений и животных [16]. Данные белки могут функционировать в качестве посредников при слиянии мембран, схожим образом с функционированием белков семейства CD9 у млекопитающих [16]. Роль белков семейства ТЕТ в гаплоиндуцирующей способности кукурузы и арабидопсиса не исследована.

Ген dmp9

Ген dmp9 специфически экспрессируется в мембранах женской и мужской гамет растений и регулирует их контакт [49]. Нокаут гена dmp9 арабидопсиса приводит к нарушению оплодотворения яйцеклетки в большей степени, чем центральной клетки [50]. В 2019 г. доказано, что ген dmp9 контролирует также гаплоиндукцию у кукурузы [17]. Данный ген, картированный в 2015 г., расположен в локусе qhir8 (789 пн). Ген dmp9 у кукурузы экспрессируется на поздней стадии развития пыльцы, кодируемый им белок локализуется в плазматической мембране спермия кукурузы и участвует в прикреплении спермия к поверхности яйцеклетки или центральной клетки. С помощью позиционного клонирования была обнаружена последовательность GRMZM2G465053, которая кодирует мембранный домен белка DUF679. Роль гена dmp9 в гаплоиндукции кукурузы была доказана в экспериментах по нокауту гена с помощью геномного редактирования (CRISPR-Cas9). Однонуклеотидная замена в последовательности гена dmp9 у кукурузы приводит к аминокислотной замене метионина на треонин, что влияет на повышение коэффициента гаплоиндукции в 2–3 раза [17].

ГАПЛОИНДУКТОРЫ КУКУРУЗЫ НА ОСНОВЕ АНЕУПЛОИДИИ

Ген cenH3

В 2003 г. Чалык (Chalyk) с соавт. на основании проведенных ими экспериментов была выдвинута гипотеза, что возможной причиной появления гаплоидов в потомстве линий-гаплоиндукторов кукурузы является анеуплоидия (элиминация хромосом) у части популяции мужских половых клеток, которая вызывает стимуляцию деления яйцеклетки без оплодотворения [38]. Элиминация хромосом действительно подтвердилась у линий-гаплоиндукторов кукурузы, созданных на основе линии Stock 6 [39, 40]. У CENH3-мутантов кукурузы процент гаплоидов в потомстве мужского родителя может достигать 3.6% [15].

У арабидопсиса элиминация хромосом и появление гаплоидов в потомстве также наблюдались при мутации в гене, кодирующем центромер-специфичный гистоновый белок CENH3, который необходим для прикрепления веретена в митозе и мейозе. Мутация приводила к несовместимости хромосом и их потере в первых зиготических делениях [51].

Исследования механизма анеуплоидии у кукурузы показали, что гаплоиндукция возникает при модификации N-конца белка CENH3 или C-концевого складчатого гистонового домена, либо путем замены белка CENH3 на ортолога [15]. В работе [18] были рассмотрены различия в возникновении гаплоиндукции у растений с диким и мутантным типами белка CENH3. Авторы утверждают, что при одновременной ко-экспрессии гена CENH3 дикого и мутантного типов способность к гаплоиндукции пропадает, так же как и в случае экспрессии чужеродной центромеры CENH3 у стабильных гибридов.

Партеногенез и спонтанное развитие зародыша из неоплодотворенной яйцеклетки у кукурузы

После проникновения пыльцевой трубки в ЗМ в норме происходит слияние одного из двух спермиев с яйцеклеткой, а другого – с центральной клеткой [7]. Слияние спермия с яйцеклеткой у кукурузы сопровождается переполяризацией мембраны яйцеклетки, вызывающей изменение уровня внутриклеточного кальция, что запускает деление зиготы [7]. При партеногенезе (гиногенезе) у растений происходит развитие зародыша из неоплодотворенной яйцеклетки. При этом развитие зародыша может быть индуцированным (с опылением, но дефектными спермиями, неспособными оплодотворять яйцеклетку). Мы этот случай и его возможные механизмы рассмотрели выше у матроклинных гаплоидов. Развитие зародыша из неоплодотворенной яйцеклетки может быть также и спонтанным, без опыления или в период искусственной задержки опыления. Что запускает деление яйцеклетки в отсутствие опыления? Рассмотрим этот случай ниже.

СПОНТАННОЕ РАЗВИТИЕ ЗАРОДЫША У КУКУРУЗЫ ПРИ ГИНОГЕНЕЗЕ. САМОПРОИЗВОЛЬНОЕ ДЕЛЕНИЕ ЯЙЦЕКЛЕТКИ И ТРИГГЕРЫ ЭМБРИОГЕНЕЗА

Хотя половое размножение является доминирующим у покрытосеменных, оно не единственный способ размножения, и бесполое (апомиктическое) размножение существует у многих видов растений, включая злаки [52]. Апомиктичные растения “обходят” мейоз и оплодотворение яйцеклетки, развивая партеногенетические зародыши, являющиеся генетическими клонами материнского растения [53]. Гиногенез (партеногенез) является элементом апомиктичного размножения у многих растений, которое происходит семенами, полученными без опыления.

Апомиксис, как правило, характерен для дикорастущих и не наблюдается у культурных форм растений возможно потому, что традиционная селекция культурных растений на протяжении тысячелетий проводилась человеком путем гибридизации и отбора (т.е. путем полового размножения). Дикий предок кукурузы трипсакум (Tripsacum dactyloides L.) и гибриды кукурузы и трипсакума способны к апомиктичному способу размножения [53–55], тогда как культурная форма кукурузы считается неспособной к апомиктичному размножению.

Считается, что у современных сортов и линий кукурузы апомиксис отсутствует, однако саратовскими селекционерами около 40 лет назад была получена диплоидная линия кукурузы АТ-1 [56] и ее производные АТ-3 [27], АТ-4 [57], АТТМ [58], у которых автономные (без опыления) эмбрио- и эндоспермогенез наблюдались с повышенной (6–50% и более) частотой. Интересно отметить, что линия AТ-1 выделена в самоопыленном потомстве гибрида, полученного после скрещивания линии Stock 6 [21] и линии Коричневый тестер [56]. Для линии АТ-1 характерен наследуемый тип партеногенеза с независимым от опыления эндоспермогенезом, полиэмбрионией, образованием гаплоидов в потомстве. Этот признак является ядерным и передается через пыльцу и яйцеклетку из поколения в поколение. Линия АТ-3 была получена путем скрещивания линии АТ-1 и скороспелой линии ГПЛ-1 для получения фертильных растений в континентальной зоне Юго-Востока России [27, 56]. У линии АТ-3 партеногенетические зародыши развились из неопыленных яйцеклеток через 7–10 дней после появления пестичных рыльцев. У диплоидной линии АТ-4 кукурузы, полученной путем скрещивания тетраплоидной линии КРП-1 (Краснодар) и диплоидной АТ-1 (Саратов), было исследовано 2800 зародышевых мешков (ЗМ) после задержки опыления на 10 дней и было обнаружено 16 ЗМ (0.6%), в которых найдены развивающиеся (от двухклеточных до глобулярных (93 клетки)) зародыши [57].

При двойном оплодотворении сравнительные схемы развития зародыша арабидопсиса и кукурузы и гены, участвующие в этих этапах, представлены в статье Жао (Zhao) с соавт. [59]. При партеногенетическом размножении репрессия генов, контролирующих спонтанное деление яйцеклеток до оплодотворения, отсутствует или сильно снижена, как это бывает при половом размножении [60].

Что запускает деление яйцеклетки в отсутствие опыления? В работе Мола (Mol) с соавт. [61] показано, что при имитационном опылении пестичных нитей кукурузы песком начинается повышение синтеза этилена и ауксина, которое влияет на созревание и дифференциацию яйцеклетки. При попадании пыльцы или песка на волоски пестичных нитей изменяется электрический сигнал пестичных нитей, который передается в зародышевый мешок и вызывает ускорение созревания яйцеклетки и ее дифференциацию [62].

В этом свете интересны наблюдения А.Н. Завалишиной [63] о повышении выхода гаплоидов у кукурузы линии-гаплоиндуктора, если сначала опылить реципиент несовместимой с кукурузой пыльцой, а потом пыльцой линии-гаплоиндуктора. Возможно, после имитационного опыления чужой пыльцой запускаются процессы дифференциации у части яйцеклеток и спермий родной пыльцы уже не может оплодотворить дифференцирующуюся яйцеклетку, что приводит к развитию гаплоидного зародыша.

В эту картину также укладываются опыты с искусственной задержкой опыления, которые в 1929 г. предложил Рандольф (Randolph). При искусственной задержке опыления количество гаплоидов в потомстве увеличивалось [24]. У партеногенетической линии кукурузы саратовской селекции АТ-1 и ее производных (АТ-3, АТ-4, АТТМ) автономный (без опыления) эмбрио- и эндоспермогенез наблюдался с частотой 6–50% и более при искусственной задержке опыления на 3–14 дней [27, 56–58].

Партеногенез может индуцироваться факторами, ответственными за спонтанную де-репрессию хроматина и активацию транскрипции. Факторы, участвующие в ремоделировании хроматина и транскрипционной регуляции, являются кандидатами на роль в партеногенетическом развитии [64, 65]. Для деления яйцеклетки и развития эмбриона важна роль сигналов от окружающих клеток, в частности от центральной клетки зрелого гаметофита и/или эндосперма [66, 67]. У партеногенетических гибридов кукурузы с Tripsacum наблюдаются высокие общие уровни транскрипции у ранних эмбрионов по сравнению с зародышами половой формы, развивающимися в партеногенетических условиях [64].

Cчитается, что апомиксис и гиногенез (матроклинный партеногенез) могут возникнуть в результате изменения регуляции транскрипционных программ, контролирующих половое размножение у растений [53, 68–72]. Так, при сравнении экспрессии генов, связанных с метилированием ДНК, и генов, кодирующих ферменты, модифицирующие хроматин (dmt102, dmt103, dmt105, hdt104, chr106, hon101), у кукурузы и апомиктичного гибрида кукурузы и трипсакума (С38) было выявлено, что экспрессия четырех (dmt102, dmt103, dmt105, chr106) из шести вышеуказанных генов у гибрида была подавлена на трех стадиях развития (спорогенез, зрелый зародышевый мешок до оплодотворения, ранний эмбриогенез (три дня после оплодотворения)), а еще два гена (hon101, hdt104) имели гетерохронную экспрессию [64]. Исследование уровней экспрессии генов, кодирующих ферменты, модифицирующие хроматин (hon101 и hdt104), у партеногенетической (AT-3) и обычной (ГПЛ-1) линий кукурузы при искусственной задержке опыления на 7–10 дней показало, что экспрессия этих генов различалась между партеногенетической и обычной линиями и может быть причиной для развития спонтанного зародыша [65]. У растений с половым размножением в конце формирования женского гаметофита зрелая яйцеклетка характеризуется сильно конденсированным репрессированным хроматином и относительно спокойным транскрипционным состоянием [61].

Исследование развития спонтанных зародышей у партеногенетических линий кукурузы показывает, что спонтанные зародыши могут достигать глобулярной формы, но после 12–14 дней развития наступает их деградация [57], поскольку развитие зародыша не поддерживается одновременным развитием эндосперма. Эндосперм необходим для нормального роста и развития зародыша и без координированного развития с эндоспермом развитие зародыша прекращается. Несмотря на то что у партеногенетических линий кукурузы спонтанное развитие эндосперма наблюдалось [22, 73, 74], полноценное развитие семян не было отмечено [75]. То есть одновременное спонтанное развитие зародыша и эндосперма – крайне редкое явление.

Исследование генов, контролирующих начало спонтанного (независимого от опыления) эмбрио- (ZmFis) и эндоспермогенеза (ZmFie), было начато на арабидопсисе [76]. В 2015 г. было продемонстрировано, что ген PsASGR-BBML экспрессируется в яйцеклетках просо до оплодотворения и может индуцировать партеногенез (развитие эмбриона из неоплодотворенной яйцеклетки) и производство гаплоидного потомства у трансгенного полового жемчужного проса [77]. Гены BBM являются частью большого семейства генов, семейства ДНК-связывающих доменов APETALA2/ (AP2/ERF) этиленового фактора ответа. Позже роль гена PsASGR-BBML в индукции партеногенеза была продемонстрирована этими же исследователями для кукурузы и риса [78]. Проведенный компьютерный поиск гомологов fis-генов арабидопсиса по первичной нуклеотидной и аминокислотной последовательностям в геноме кукурузы положительных результатов не дал (Гусев, 2021, личное сообщение).

Гены, контролирующие у современных непартеногенетических линий кукурузы независимое от опыления развитие эндосперма (ZmFie), сходны с генами группы Рolycomb, регулирующими ранние этапы в развитии дрозофилы и арабидопсиса. Рolycomb Repressive Complex 2 (PRC2) у арабидопсиса представляет собой белковый комплекс (FIS1/MEDEA/FIS2/MSI1), который катализирует триметилирование лизина 27 в гистоне H3, что способствует изменению состояния хроматина и может подавлять транскрипцию целевых генов [79]. Существенная роль гена риса Fie2 в подавлении автономного развития эндосперма показана у фенотипов риса с пониженной функцией PRC2 [80].

У кукурузы гены ZmFie1 и ZmFie2, контролирующие начало эндоспермогенеза, изучались у непартеногенетических линий [61, 81, 82]. В отличие от функционирования одного гена Fie у арабидопсиса у кукурузы обнаружено два Fie-гена (ZmFie1 и ZmFie2), геномные последовательности которых демонстрируют значительную гомологию между собой в кодирующих областях [81–83]. Гены, кодирующие субъединицы комплекса PRC2 у кукурузы, продублированы: пять гомологов MSI1, три E(z), два ESC и два Su(z)12. Ген ZmFie1 экспрессируется преимущественно в эндосперме, в то время как остальные гены экспрессируются во многих тканях.

Ген ZmFie1 кукурузы не экспрессируется в спермиях, яйцеклетке, центральной клетке до оплодотворения, но начинает экспрессироваться в эндосперме через 2 дня после опыления, достигая максимума активности на 10–11-й день после опыления [81]. В то же время ген ZmFie2 кукурузы экспрессируется в яйцеклетке и центральной клетке до опыления и вероятно является репрессором развития эндосперма у всех непартеногенетических линий кукурузы [81, 82]. У партеногенетической линии кукурузы АТ-4 в 2021 г. был впервые зафиксирован необычный характер экспрессии генов ZmFie1 и ZmFie2, наряду с экспрессией некоторых генов, контролирующих хроматин-модифицирующие белки, что может явиться причиной спонтанного (без опыления) развития зародыша и эндосперма [65].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, за последние пять лет открыто и описано несколько новых генов, контролирующих гиногенез (pla1(mtl, nld), bbm, cenH3, dmp) и взаимодействие гамет (hap2/gsc1, gex2, tet) у кукурузы. Факторы и гены, влияющие на гиногенез, связаны со спонтанным делением яйцеклетки. Вероятно, в ближайшее время нас ждут еще открытия в этой области, поскольку не ясны генетические детерминанты высокой частоты гаплоиндукции у образцов кукурузы, полученных селекционерами.

Работа выполнена по Программе фундаментальных научных исследований государственных академий наук РФ (№ гос. регистрации AAAA-A17-117102740101-5) и при финансовой поддержке грантов РФФИ: № 20-016-00020а (Zm_gex2) и № 20-316-80020/20 (Zm_gcs1).

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с использованием в качестве объекта животных.

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием в качестве объекта людей.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Хохлов С.С., Тырнов В.С., Гришина Е.С. и др. Гаплоидия и селекция. М.: Наука, 1976. 221 с.

  2. Chang M.T., Coe E.H. Doubled Haploids // Molecular Genetic Approaches to Maize Improvement Biotechnology in Agriculture and Forestry. Berlin; Heidelberg: Springer-Verlag, 2009. V. 63. P. 127–140.

  3. Dunwell J.M. Haploids in flowering plants: origins and exploitation // Plant Biotechnology J. 2010. V. 8. P. 377–424. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2009.00498.x

  4. Jacquier N.M.A., Gilles L.M., Pyott D.E. et al. Puzzling out plant reproduction by haploid induction for innovations in plant breeding // Nature Plants. 2020. V. 6. P. 610–619. https://doi.org/10.1038/s41477-020-0664-9

  5. Навашин С.Г. Избранные труды. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1951. Т. 1. 364 с.

  6. Dresselhaus T., Snell W.J. Fertilization: A sticky sperm protein in plants // Current Biology. 2014. V. 24. R164–R166. https://doi.org/10.1016/j.cub.2013.12.044

  7. Dresselhaus T., Sprunck S., Wessel G.M. Fertilization mechanisms in flowering plants (review) // Current Biology. 2016. V. 26. Р. R125–R139. https://doi.org/10.1016/j.cub.2015.12.032

  8. Zhang J., Huang Q., Zhong S. et al. Sperm cells are passive cargo of the pollen tube in plant fertilization // Nat. Plants. 2017. V. 3(6). P. 1–5. https://doi.org/10.1038/nplants.2017.79

  9. Chaikam V., Molenaar W., Melchinger A.E. et al. Doubled haploid technology for line development in maize: technical advances and prospects // Theor. Appl. Genet. 2019. V. 132. P. 3227–3243. https://doi.org/10.1007/s00122-019-03433-x

  10. Trentin H.U., Frei U.K., Lübberstedt T. Breeding maize maternal haploid inducers // Plants. 2020. V. 9(5). P. 614. https://doi.org/10.3390/plants9050614

  11. Gilles L.M., Khaled A., Laffaire J.B. et al. Loss of pollen-specific phospholipase NOT LIKE DAD triggers gynogenesis in maize // EMBO J. 2017. e201796603. https://doi.org/10.15252/embj.201796603

  12. Kelliher T., Starr D., Richbourg L. et al. MATRILINEAL, a sperm-specific phospholipase, triggers maize haploid induction // Nature. 2017. V. 542. P. 105–109. https://doi.org/10.1038/nature20827

  13. Liu C., Li X., Meng D. et al. A 4-bp insertion at ZmPLA1 encoding a putative phospholipase a generates haploid induction in maize // Mol. Plant. 2017. V. 10. P. 520–522. https://doi.org/10.1016/j.molp.2017.01.011

  14. Conner J.A., Podio M., Ozias-Akins P. Haploid embryo production in rice and maize induced by PsASGR-BBML transgenes // Plant Reprod. 2017. V. 30(1). P. 41–52. https://doi.org/10.1007/s00497-017-0298-x

  15. Kelliher T., Starr D., Wang W. et al. Maternal haploids are preferentially induced by CENH3-tailswap transgenic complementation in maize // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. P. 414. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00414

  16. Valansi C., Moi D., Leikina E. et al. Arabidopsis HAP2/GCS1 is a gamete fusion protein homologous to somatic and viral fusogens // J. Cell Biol. 2017. V. 216. P. 571–581. https://doi.org/10.1083/jcb.201610093

  17. Zhong Y., Liu C., Qi X. et al. Mutation of ZmDMP enhances haploid induction in maize // Nat. Plants. 2019. V. 5. P. 575–580. https://doi.org/10.1038/s41477-019-0443-7

  18. Wang S., Jin W., Wang K. Centromere histone H3- and phospholipase-mediated haploid induction in plants // Plant Methods. 2019. V. 15. Article number 42. https://doi.org/10.1186/s13007-019-0429-5

  19. Волохина И.В., Моисеева Е.М., Гусев Ю.С. и др. Анализ генов слияния гамет у гапло-индуцирующей линии кукурузы ЗМС-П // Онтогенез. 2017. № 2. С. 134–139. https://doi.org/10.7868/S0475145017020094

  20. Chase S.S. Monoploid frequencies in a commercial double cross hybrid maize, and its component single cross hybrids and inbred lines // Genetics. 1949. V. 34. P. 328–332.

  21. Coe E.H. A line of maize with high haploid frequency // Am. Naturalist. 1959. V. 59. P. 381–382. https://doi.org/10.1086/282098

  22. Тырнов В.С., Завалишина А.Н. Индукция высокой частоты возникновения матроклинных гаплоидов кукурузы // Докл. АН СССР. 1984. Т. 276. С. 735–738.

  23. Lashermes P., Beckert M. Genetic control of maternal haploidy in maize (Zea mays L.) and selection of haploid inducing lines // Theor. Appl. Genet. 1988. V. 76. P. 405–410.

  24. Chase S.S. Monoploids and monoploid-derivatives of maize (Zea mays L.) // Bot. Review. 1969. V. 35. P. 117–167.

  25. Shatskaya O.A., Zabirova E.R., Shcherbak V.S., Chumak M.V. Mass induction of maternal haploids in corn // Maize Genet. Coop. Newsl. 1994. V. 68. P. 51.

  26. Sarkar K.R., Pandey A., Gayen P. et al. Stabilization of high haploid inducer lines // Maize Genet. Coop. Newsl. 1994. V. 68. P. 64–65.

  27. Еналеева Н.Х., Тырнов В.С., Селиванова Л.П., Завалишина А.Н. Одинарное оплодотворение и проблема гаплоиндукции у кукурузы // Докл. АН СССР. 1997. Т. 353. С. 405–407.

  28. Eder J., Chalyk S. In vivo haploid induction in maize // Theor. Appl. Genet. 2002. V. 104. P. 703–708. https://doi.org/10.1007/s00122-001-0773-4

  29. Röber F.K., Gordillo G.A., Geiger H.H. In vivo haploid induction in maize-performance of new inducers and significance of doubled haploid lines in hybrid breeding // Maydica. 2005. V. 50. P. 275–283.

  30. Rotarenco V., Dicu G., State D., Fuia S. New inducers of maternal haploids in maize // Maize Genet. Coop. Newsl. 2010. V. 84. P. 1–7.

  31. Шацкая О.А. Создание гаплоиндукторов кукурузы: три цикла отбора на высокую частоту индукции матроклинных гаплоидов // С.-х. биология. 2010. Т. 45. № 5. С. 79–86.

  32. Chaikam V., Molenaar W., Melchinger A.E. et al. Doubled haploid technology for line development in maize: technical advances and prospects // Theor. Appl. Genet. 2019. V. 132. P. 3227–3243. https://doi.org/10.1007/s00122-019-03433-x

  33. Chalyk S.T. Use of maternal haploids for improving maize inbred lines // Maize Genet. Coop. Newsl. 1999. V. 73. P. 54–56.

  34. Hu H., Schrag T.A., Peis R. et al. The genetic basis of haploid induction in maize identified with a novel genome-wide association method // Genetics. 2016. V. 202(4). P. 1267–1276. https://doi.org/10.1534/genetics.115.184234

  35. Sarkar K.R., Coe E.H. A genetic analysis of the origin of maternal haploids in maize // Genetics. 1966. V. 54. P. 453–464.

  36. Bylich V.G., Chalyk S.T. Existence of pollen grains with a pair of morphologically different sperm nuclei as a possible cause of the haploid-inducing capacity in ZMS line // Maize Genet. Coop. Newsl. 1996. V. 70. P. 33.

  37. Mahendru A., Sarkar K.R. Cytological analysis of the pollen of haploidy inducer lines in maize // Indian J. Genet. Plant Breed. 2000. V. 60. P. 37–43.

  38. Chalyk S., Baumann A., Daniel G. et al. Aneuploidy as a possible cause of haploid-induction in maize // Maize Genet. Coop. Newsl. 2003. V. 77. P. 29–30.

  39. Zhang Z.L., Qiu F.Z., Liu Y.Z. et al. Chromosome elimination and in vivo haploid production induced by Stock 6-derived inducer line in maize (Zea mays L.) // Plant Cell Rep. 2008. V. 27. P. 1851–1860. https://doi.org/10.1007/s00299-008-0601-2

  40. Qiu F., Liang Y., Li Y. et al. Morphological, cellular and molecular evidences of chromosome random elimination in vivo upon haploid induction in maize // Curr. Plant Biol. 2014. V. 1. P. 83–90. https://doi.org/10.1016/j.cpb.2014.04.001

  41. Чумаков М.И. Матроклинная гаплоидия и взаимодействие гамет у кукурузы (обзор) // Генетика. 2018. Т. 54. № 10. С. 1120–1124.

  42. Mori H., Kuroiwa T., Kranz E., Scholten S. GENERATIVE CELL SPECIFIC 1 is essential for angiosperm fertilization // Nat. Cell Biol. 2006. V. 8. P. 64–71. https://doi.org/10.1038/ncb1345

  43. Besser V.K., Frank A.C., Johnson M.A., Preuss D. Arabidopsis HAP2(GCS1) is a sperm-specific gene required for pollen tube guidance and fertilization // Development. 2006. V. 133. P. 4761–4769. https://doi.org/10.1242/dev.02683

  44. Sprunck S., Rademacher S., Vogler F. et al. Egg cell-secreted EC1 triggers sperm cell activation during double fertilization // Science. 2012. V. 338. P. 1093–1097. https://doi.org/10.1126/science.1223944

  45. Mori T., Igawa T., Tamiya G. et al. Gamete attachment requires GEX2 for successful fertilization in Arabidopsis // Current Biology. 2014. V. 24. R170–R175. https://doi.org/10.1016/j.cub.2013.11.030

  46. Okamoto M., Yamada L., Fujisaki Y. et al. Two HAP2-GCS1 homologs responsible for gamete interactions in the cellular slime mold with multiple mating types: Implication for common mechanisms of sexual reproduction shared by plants and protozoa and for male-female differentiation // Dev. Biol. 2016. V. 415. P. 6–13. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2016.05.018

  47. Fedry J., Forcina J., Legrand P. et al. Evolutionary diversification of the HAP2 membrane insertion motifs to drive gamete fusion acrosseukaryotes // PLoS Biol. 2018. V. 16(8): e2006357. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.2006357

  48. Boavida L., Qin P., Broz M. et al. Arabidopsis tetraspanins are confined to discrete expression domains and cell types in reproductive tissues and form homo- and heterodimers when expressed in yeast // Plant Physiol. 2013. V. 163. P. 696–712. https://doi.org/10.1104/pp.113.216598

  49. Takahashi T., Mori T., Ueda K. et al. The male gamete membrane protein DMP9/DAU2 is required for double fertilization in flowering plants // Development. 2018. V. 45. dev170076. https://doi.org/10.1242/dev.170076

  50. Cyprys P., Lindemeier M., Sprunck S. Gamete fusion is facilitated by two sperm cell-expressed DUF679 membrane proteins // Nat. Plants. 2019. V. 5. P. 253–257. https://doi.org/10.1038/s41477-019-0382-3

  51. Ravi M., Chan S.W.L. Haploid plants produced by centromere-mediated genome elimination // Nature. 2010. V. 464. P. 615–619. https://doi.org/10.1038/nature08842

  52. Хохлов С.С., Малышева Н.А. Распространение и формы апомиксиса у злаков // Апомиксис и селекция. М.: Наука, 1970. С. 21–55.

  53. Grimanelli D. Epigenetic regulation of reproductive development and the emergence of apomixes in angiosperms // Current Opinion in Plant Biology. 2012. V. 15. P. 57–62. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2011.10.002

  54. Белова И., Тараканова Т., Абдырахманова Э. и др. Хромосомный контроль апомиксиса у гибридов кукурузы с гамаграссом // Генетика. 2010. Т. 46. № 9. С. 1188–1191. https://doi.org/10.1134/S1022795410090103

  55. Leblanc O., Grimanelli D., Hernandez-Rodriguez M., et al. Seed development and inheritance studies in apomictic maize-Tripsacum hybrids reveal barriers for the transfer of apomixis into sexual crops // Int. J. Dev. Biol. 2009. V. 53. P. 585–596. https://doi.org/10.1387/ijdb.082813ol

  56. Тырнов В.С., Еналеева Н.Х. Автономное развитие зародыша и эндосперма у кукурузы // Докл. Акад. наук. 1983. Т. 272. С. 722–725.

  57. Kolesova A.Y., Tyrnov V.S. Embryological peculiarities of tetraploid parthenogenetic maize forms // Maize Genet.Coop. Newsl. 2012. V. 85. P. 65–66.

  58. Гуторова О.В., Апанасова Н.В., Юдакова О.И. Создание генетически маркированных линий кукурузы с наследуемым и индуцированным типами партеногенеза // Изв. Самарского науч. центра РАН. 2016. Т. 18. № 2. С. 341–344.

  59. Zhao P., Begcy K., Dresselhaus T., Sun M.-X. Does early embryogenesis in eudicots and monocots involve the same mechanism and molecular players? // Plant Physiology. 2017. V. 173. P. 130–142.

  60. Vijverberg K., Ozias-Akins P., Schranz M.E. Identifying and engineering genes for parthenogenesis in plants // Frontiers in Plant Science. 2019. V. 10. Article 128. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00128

  61. Mól R., Filek M., Dumas C., Matthys-Rochon E. Cytoplasmic calcium in silk trichomes after pollen grain reception and post-pollination changes of the electric potential in pistil tissues of maize // Plant Sci. 2004. V. 166. P. 1461–1469. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2004.01.027

  62. Mól R., Filek M., Machackova I., Matthys-Rochon E. Ethylene synthesis and auxin augmentation in pistil tissues are important for egg cell differentiation after pollination in maize // Plant Cell Physiol. 2004. V. 45(10). P. 1396–1405. https://doi.org/10.1093/pcp/pch167

  63. Завалишина А.Н. Роль мужского родителя в индукции матроклинной гаплоидии у кукурузы: Дис. … канд. биол. наук. Саратов, 1985. 190 с.

  64. Garcia-Aguilar M., Michaud C., Leblanc O., Grimanelli D. Inactivation of a DNA methylation pathway in maize reproductive organs results in apomixis-like phenotypes // The Plant Cell. 2010. V. 22(10). P. 3249–3267. https://doi.org/10.1105/tpc.109.072181

  65. Volokhina I., Gusev Y., Moiseeva Y. et al. Gene expression in parthenogenic maize proembryos // Plants. 2021. V. 10. P. 964. https://doi.org/10.3390/plants10050964

  66. Doll N.M., Depe`ge-Fargeix N., Rogowsky P.M., Widiez T. Signaling in early maize kernel development // Mol. Plant. 2017. V. 10. P. 375–388. https://doi.org/10.1016/j.molp.2017.01.008

  67. Bruchin V., Baskar R. A brief note on genes that trigger components of apomixes // J. Biosci. 2019. V. 44. P. 45. https://doi.org/10.1007/s12038-019-9850

  68. Grimanelli D., García M., Kaszas et al. Heterochronic expression of sexual reproductive programs during apomictic development in Tripsacum // Genetics. 2003. V. 165(3). P. 1521–1531.

  69. Koltunow A.M., Grossniklaus U. Apomixis: a developmental perspective // Annu. Rev. Plant Biol. 2003. V. 54. P. 547–574. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.54.110901.160842

  70. Bicknell R., Koltunow A. Understanding apomixis: recent advances and remaining conundrums // The Plant Cell. 2004. V. 16. P. 228–245. https://doi.org/10.1105/tpc.017921

  71. Bradley J., Carman J., Jamison M., Naumova T. Heterochonic feactures of the female germline among several sexual diploid Tripsacum L. (Andropogoneae, Poaceae) // Sexual Plant Reproduction. 2007. V. 20. P. 9–17. https://doi.org/10.1007/s00497-006-0038-0

  72. García-Aguilar M., Gillmor C.S. Zygotic genome activation and imprinting: parent-of-origin gene regulation in plant embryogenesis // Curr. Opin. Plant. Biol. 2015. V. 27. P. 29–35. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.05.020

  73. Tyrnov V.S. Development of seeds with haploid embryo on haploid plants of parthenogenetic line // Maize Genet. Coop. NL. 1997. V. 71. P. 74–75.

  74. Enaleeva N.Kh., Tyrnov V.S. Cytological investigation of apomixis in AT-1 plants of corn // Maize Genet. Coop. Newsl. 1997. V. 71. P. 74–75.

  75. Smolkina Y.V., Tyrnov V.S. Development of haploids of parthenogenetical maize lines in crosses n × 2n by different pollen delay terms // Maize Genet. Coop. Newsl. 2003. V. 77. P. 65.

  76. Luo M., Bilodeau P., Koltunow A. et al. Genes controlling fertilization-independent seed development in Arabidopsis thaliana // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. P. 296–301. https://doi.org/10.1073/pnas.96.1.296

  77. Conner J.A., Mookkan M., Huo H. et al. A parthenogenesis gene of apomict origin elicits embryo formation from unfertilized eggs in a sexual plant // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2015. V. 112(36). P. 11205–11210. https://doi.org/10.1073/pnas.1505856112

  78. Conner J.A., Podio M., Ozias-Akins P. Haploid embryo production in rice and maize induced by PsASGR-BBML transgenes // Plant Reprod. 2017. V. 30(1). P. 41–52. https://doi.org/10.1007/s00497-017-0298-x

  79. Mozgova I., Kohler C., Hennig L. Keeping the gate closed: functions of the polycomb repressive complex PRC2 in development // The Plant J. 2015. V. 83. P. 121–132. https://doi.org/10.1111/tpj.12828

  80. Li S., Zhou B., Peng X. et al. OsFIE2 plays an essential role in the regulation of rice vegetative and reproductive development // New Phytol. 2014. V. 201. P. 66–79. https://doi.org/10.1111/nph.12472

  81. Danilevskaya O.N., Hermon P., Hantke S. et al. Duplicated fie genes in maize: expression pattern and imprinting suggest distinct functions // Plant Cell. 2003. V. 15. P. 425–438. https://doi.org/10.1105/tpc.006759

  82. Hermon P., Srilunchang K., Zou J. et al. Activation of the imprinted Polycomb group Fie1 gene in maize endosperm requires demethylation of the maternal allele // Plant Mol. Biol. 2007. V. 64. P. 387–395. https://doi.org/10.1007/s11103-007-9160-0

  83. Springer N.M., Danilevskaya O.N., Hermon P. et al. Sequence relationships, conserved domains, and expression patterns for maize homologs of the Polycomb group genes E(z), esc, and E(Pc) // Plant Physiol. 2002. V. 128. P. 1332–1345. https://doi.org/10.1104/pp.010742

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал