1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 59, № 1, 2023

Генетика, 2023, T. 59, № 1, стр. 97-105

Определение генетической системы спаривания у живородящего морского окуня Sebastes taczanowskii Steindachner, 1880

Н. М. Батищева 1, *, В. Д. Ягодина 1, В. А. Брыков 1

1 Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского Дальневосточного отделения Российской академии наук
690041 Владивосток, Россия

* E-mail: batishchevanata@gmail.com

Поступила в редакцию 02.03.2022
После доработки 13.04.2022
Принята к публикации 11.05.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Внутреннее оплодотворение и живорождение характерно для некоторых видов рода Sebastes. У некоторых видов этого рода показано наличие полиандрии. Мы использовали пять микросателлитных маркеров и три основных статистических подхода для оценки уровня полиандрии в дикой популяции восточного морского окуня (Sebastes taczanowskii). В некоторых кладках нами обнаружено множественное отцовство. Настоящая работа – первое доказательство множественного отцовства у дальневосточного морского окуня. Вероятно, полиандрия является весьма распространенной стратегией у этого вида, обитающего в дальневосточных морях, а также важным фактором в регулировании генетического разнообразия и продуктивности.

Ключевые слова: репродуктивная стратегия, микросателлиты, полиандрия, скорпенообразные, Sebastes.

Для рыб характерно большое разнообразие репродуктивных стратегий. Можно выделить несколько основных характеристик, связанных с ними: число скрещивающихся особей, типы размножения, системы спаривания, соотношение полов, вторичные половые признаки, место и время размножения, способ оплодотворения, эмбриональное развитие и забота о потомстве [1].

Системы спаривания у рыб чрезвычайно разнообразны: от самооплодотворения и социальной моногамии до группового нереста [2–8]. В целом существует четыре типа генетических систем спаривания: а) моногамия (в истинной моногамной системе спаривания у каждой особи есть один партнер и все потомство является полными братьями и сестрами); б) полигиния (полигамия – у самцов есть несколько успешных спариваний, а у самок – одно); в) полиандрия (полигамия самок – это когда у самок есть несколько успешных спариваний, а у самцов – только одно); г) промискуитет (полигамия обоих полов, оба пола спариваются с несколькими партнерами [2, 3, 5–8].

Анализ генетических систем спаривания, основанных на наблюдениях и молекулярных данных, дает фундаментальные понимания о поведении, экологии и эволюции репродуктивных стратегий животных [6, 9]. Активное применение молекулярно-биологических методов в последние два десятилетия во многом изменило представление о тех или иных системах спаривания у рыб.

Цель нашего исследования состояла в определении генетической системы спаривания у одного из видов семейства Scorpaenidae, в котором лишь для представителей подсемейства Sebastinae характерно живорождение. Входящий в это подсемейство род Sebastes, насчитывающий более 110 видов, примечателен большим разнообразием. Представителей этого рода можно встретить от приливной зоны до глубин более 1000 м [10, 11]. Часть из них живородящие, с внутренним оплодотворением и развитием личинок [11]. Некоторые способны удерживать сперму после спаривания для более позднего оплодотворения [12, 13]. В отличие от большинства костистых рыб морские окуни оплодотворяют икру внутри особей и выпускают живых примитивно развитых (по сравнению с другими живородящими (например, большинство акул)) [14] плавающих личинок. Личинки высвобождаются на стадии желточного мешка, что позволяет им избежать высокой смертности, связанной с ранними личиночными стадиями [15, 16]. Морские окуни очень плодовиты, с выводками, содержащими от тысяч до миллионов личинок на самку [10, 11, 17]. Генетические исследования выявили множественное отцовство у 15 видов рода Sebastes: S. schlegeli [18], S. atrovirens, S. brevispinis, S. diploproa, S. elongates, S. goodie, S. jordani, S. proriger, S. ruberrimus, S. rufus [14], S. inermis [19], S. alutus [20], S. melanops [21], S. maliger [10, 12], S. caurinus [10].

Восточный морский окунь (Sebastes taczanowskii Steindachner, 1880), как и другие виды рода Sebastes, является живородящим [22]. Биология S. taczanowskii относительно хорошо изучена [23–27], но исследований о репродуктивном поведении на основе молекулярных данных не проводилось. В рамках настоящего исследования на внутрипопуляционном уровне мы проверили гипотезу множественного отцовства и дали оценку уровню полиандрии у восточного морского окуня, используя генотипические данные, чтобы восполнить этот пробел в знаниях. Основываясь на предыдущих оценках множественного отцовства у рода Sebastes, пойманных в дикой природе, и наличии полигамных самок у близкородственного вида S. schlegeli, мы предположили, что полиандрия возможна и у данного вида. Для анализа мы использовали микросателлитные локусы. На сегодняшний день наиболее эффективным инструментом для изучения полиандрии в природе является микросателлитный анализ [28]; использование данного типа маркеров для анализа генетического происхождения и родства было проверено на многих видах [29–35].

Микросателлиты – фрагменты ДНК с большим количеством тандемно повторенных коротких последовательностей, имеющих длину от 1 до 6 пар нуклеотидов [36]. Основными преимуществами микросателлитных маркеров являются: кодоминантный тип наследования, высокий уровень полиморфизма и гипервариабельность, высокая скорость мутаций, легкая пробоподготовка [37].

Микросателлитные маркеры также имеют некоторые недостатки, такие как: видоспецифичность (пара микросателлитных праймеров редко работает для широкого круга таксономических групп в связи с большой мутационной скоростью, поэтому праймеры обычно разрабатываются заново для каждого вида [38]), скрытое аллельное разнообразие (на практике можно столкнуться с явлением гомоплазии), проблемы с амплификацией, приводящие к ошибкам генотипирования (к примеру, из-за мутаций в сайтах отжига праймеров возможно появление нулевых аллелей – без амплификации целевого продукта ПЦР). Нулевые аллели могут приводить к смещенной оценке аллельных и генотипических частот и недооценке гетерозиготности [38].

Несмотря на вышеперечисленные изъяны [39–43], анализ микросателлитных локусов остается незаменимым инструментом для исследований родословных и семейного анализа благодаря их полиморфизму, разработке подходящих статистических методов и большого количества данных генотипирования. Как правило, требуется всего несколько микросателлитных маркеров для получения высокой статистической значимости обнаружения множественных спариваний [32].

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Мы проверили наличие или отсутствие множественного отцовства у особей из естественной популяции S. taczanowskii путем генотипического отнесения самок к их выводкам с использованием микросателлитных локусов. Материалом для исследования послужили 48 самок восточного морского окуня, пойманных при помощи удочки в одной локальности зал. Восток в мае–июне 2013 г. (зал. Петра Великого Японского моря).

Самок восточного окуня вскрывали. Ячейки гонад, состоящих из икринок с эмбрионами и предличинок, оценивали как возможность нескольких последовательных оплодотворений (брудеры). При микроскопическом исследовании было видно, что в некоторых случаях эмбриональное развитие икринок находится на разных стадиях онтогенеза, что противоречит ранее полученным данным на основе наблюдений [44].

Чтобы гарантировать обнаружение производителей, яичники вскрывали и отбирали эмбрионы из передней, средней и задней частей каждого яичника для получения репрезентативного образца генотипического пула потомства. Объединенную пробу потомства от каждой отдельной самки тщательно перемешивали и образец объемом примерно 1–2 мл фиксировали в 95%-ном этаноле.

Геномную ДНК экстрагировали из образцов мышечной ткани самок с использованием стандартного фенол/хлороформного метода [45]. Аналогичным образом выделяли ДНК из эмбрионов. Подробное описание условий проведения амплификации микросателлитной ДНК можно найти в опубликованной ранее статье [46].

ПЦР-продукт проверяли с помощью гель-электрофореза в 1.5%-ном агарозном геле. 1 мкл ПЦР-смеси, содержащую формамид, добавляли в смесь для генотипирования. Электрофоретическое разделение полученных продуктов осуществляли на автоматическом секвенаторе ABI3130 (Applied Biosystems Inc., США) с применением размерного стандарта (S450) (COrDIS). Определение размера аллелей проводили с помощью программного пакета GeneMapper ver. 5.0 (Applied Biosystems).

Предварительные данные по оценке качества амплификации микросателлитных маркеров, уровень их полиморфизма, частоты аллелей, гетерозиготность, наличие нуль-аллелей и соответствие частот генотипов уравнению Харди–Вайнберга (HWP) для S. taczanowskii опубликованы ранее [46]. Пять высокополиморфных локусов SR 7-2, SR 7-7, SR 7-25 [47] и Sma3, Sma10 [48] были выбраны для генотипирования всех образцов, чтобы определить количество производителей для каждого выводка в этом исследовании.

Для анализа и установления отцовства существуют шесть основных статистических подходов. Подробную информацию о каждом методе можно найти в обзорах [9, 49–51].

В настоящей работе мы использовали три метода и соответствующие программные пакеты: метод исключения, применяемый в программе VITASSIGN V8-5.1.xlsm [52]; GERUD 2.0 [53] для метода реконструкции отцовства; COLONY 2.0 [54] для реконструкции родства.

Программное обеспечение VITASSIGN, GERUD и COLONY для определения отцовства было использовано в соответствии с рекомендациями разработчиков. Реконструкция отсутствующих генотипов принималась, когда апостериорные вероятности генотипов, выведенных COLONY, были близки к 1.

Основной принцип в методике генетического определения биологического родства заключается в поиске и анализе совпадающих аллелей у предполагаемых родителей и потомков. На первом этапе мы вручную проверили все генотипы потомства на наличие и соответствие у них материнских аллелей, определив генотип матери и сравнив аллели по пяти локусам, где один из аллелей каждого локуса должен быть представлен у потомства. Генотипы у одного или нескольких потомков, в которых аллель матери не найден, были исключены из анализа. Такое событие означает, что произошла мутация в праймерных сайтах.

Так как вид живородящий, материнство каждого потомства идентифицировалось априори. Сопоставление генотипов потомства и матерей позволило провести идентификацию происхождения и оценить количество предполагаемых отцов. На основании генотипов потомков и матерей удалось смоделировать генотипы самцов, сравнив полученные данные из разных программ.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Для реконструкции родства и определения уровня полиандрии во всех выбранных для анализа программных пакетах использовали один и тот же набор данных. Используя коэффициент ошибки 0.02, были получены идентичные результаты для метода исключения и реконструкции родства. По результатам, полученным методом реконструкции родительства (GERUD), уровень репродукции (количество самцов, принимающих участие в оплодотворении) оказался меньше. В результате исключения образцов с высоким процентом ошибок генотипирования, которые приводят к несовпадению материнских аллелей с аллелями у потомства, были использованы только 12 самок из 48. Сравнение аллелей у материнских особей и потомков проводилось по пяти полиморфным локусам.

Мы нашли доказательства множественного отцовства во всех 12 исследованных выводках. В частности, выводки двух самок имели двух производителей, шесть от трех производителей, три самки от четырех и одна самка от шести производителей (табл. 1). Реконструированные генотипы самцов показали, что в нашей выборке 21 самец спаривался с 12 самками, или семь самцов оплодотворили по одной самке, шесть – двух, пять спаривались с тремя, оставшиеся три самых производительных самца спарились с четырьмя, пятью и шестью самками соответственно (табл. 2).

Таблица 1.

Уровень полиандрии у S. taczanowskii

Самки* Число генотипированного потомства Присвоенные самцы-отцы** Число предполагаемых отцов по результатам программы VITASSIGN Число предполагаемых отцов по результатам программы GERUD Число предполагаемых отцов по результатам программы COLONY
MM15 4 F1, F2 2 2 2
MM19 4 F3, F4 2 2 2
MM20 4 F1, F5, F6 3 2 3
MM51 3 F9, F10, F11 3 2 3
MM55 4 F9, F11, F12, F13 4 2 4
MM58 6 F8, F11, F14, F15, F16, F17 6 3 6
MM74 5 F13, F14, F18 3 2 3
MM81 4 F1, F16, F17, F20 4 2 4
MM86 3 F1, F7, F21 3 2 3
MM88 5 F7, F12, F21, F22 4 2 4
MM94 3 F7, F10, F21 3 2 3
M100 4 F2, F9, F10 3 2 3

* – генотипированные матери. ** – генотипы предполагаемых отцов по результатам программы COLONY.

Таблица 2.

Уровень полигинии у S. taczanowskii

Самцы* VITASSIGN COLONY Самцы* VITASSIGN COLONY Самцы* VITASSIGN COLONY
F1 4 4 F8 1 1 F15 1 1
F2 2 2 F9 3 3 F16 2 2
F3 1 1 F10 3 3 F17 2 2
F4 1 1 F11 3 3 F18 1 1
F5 5 5 F12 2 2 F20 1 1
F6 6 6 F13 2 2 F21 3 3
F7 3 3 F14 2 2 F22 1 1

Примечание. Цифры обозначают число самок, спарившихся с данным самцом. * – нумерация предполагаемых отцов по результатам программы COLONY.

Результаты моделирования каждого ряда потомков в программах COLONY и VITASSIGN показали, что мы правильно определили минимальное количество производителей, оплодотворяющих каждый выводок, с вероятностью 0.95. Эффективное количество самцов, участвовавших в оплодотворении одной самки, варьировало от одного до шести.

Еще одним генетическим доказательством высокого показателя множественных спариваний у самок восточного морского окуня является то, что выводки всех категорий рыб состоят из групп потомства-полусибсов по данным программы COLONY.

ОБСУЖДЕНИЕ

Множественное отцовство может быть стратегией выживания потомства в неблагоприятных условиях для морских окуней, позволяя самке увеличить генетическое разнообразие личинок, тем самым повышая вероятность выживания [10, 14, 20]. Еще одно потенциальное преимущество многократного спаривания для отдельных самок – потенциальное снижение вероятности неполного оплодотворения яиц в выводке [13]. Как следствие – получение преимуществ для них. На уровне популяции – выигрыш от снижения инбредной депрессии и увеличения эффективного размера популяции [14]. Было показано, что множественное отцовство обеспечивает генетические преимущества [55], улучшает количество и качество потомства [56], увеличивает индивидуальную приспособленность [57] и количество жизнеспособного потомства в выводке [58].

Множественное отцовство может иметь фундаментальное влияние на генетическое разнообразие популяции. Высокое генетическое разнообразие у S. taczanowskii [46] сходно с таковым для других морских окуней: S. thompsoni [59], S. pinniger [60], S. schlegeli [61], S. atrovirens [13] и S. inermis [19].

В настоящем исследовании мы использовали высокополиморфные микросателлитные локусы для скрининга отцовства, учитывая данные, полученные на других исследованиях видов рода Sebastes [10, 12–14, 18–20, 62, 63]. У исследованных 15 видов этого рода в основном использовали пять–шесть локусов и метод реконструкции родительства. Метод категориального распределения и реконструкции родительства использовали Согард с соавт. [13].

Мы использовали три основных подхода, в которых применяются различные статистические алгоритмы. Лишь совокупный результат полученных данных может помочь с высокой апостериорной вероятностью (выше 0.95) адекватно оценить репродуктивную стратегию данного вида с помощью микросателлитного анализа, так как в каждом подходе имеются свои ограничения:

COLONY [50, 54] – маркеры должны быть в равновесии по сцеплению, высокополиморфны; реконструкция родителей гораздо более эффективна на больших массивах потомства. Точность быстро повышается за счет увеличения количества маркерной информации, что не всегда возможно.

GERUD 2.0 [64] – не может учитывать мутации, нулевые аллели или отсутствующие данные. GERUD чрезвычайно требователен к вычислительным ресурсам с более чем четырьмя или пятью локусами. Также программа не будет включать данные, которые отсутствуют у общего родителя.

VITASSIGN [52] – ошибки генотипирования или мутации являются основной причиной низкой мощности метода, а также отсутствие данных хотя бы об одном из родителей.

Доля установления отцовства совпала на 100% в программах VITASSIGN и COLONY, продемонстрировав силу сочетания метода исключения и метода реконструкции родства при наличии хотя бы одного реального родительского генотипа. Такой подход стал возможным благодаря использованию успешно реконструированных отсутствующих генотипов самцов, исправлений ошибок генотипирования, рассчитанных с помощью COLONY, и возможного “неисключения” отцовства конкретного индивидуума в отношении данного потомства с помощью VITASSIGN [65]. Методы правдоподобия обычно дают более высокие показатели назначения, чем исключения с наборами маркеров низкой мощности. В нашем случае эти показатели полностью совпали. Хотя есть работы, где отцовство оставалось ниже, чем ожидалось с помощью моделирования VITASSIGN [66].

Уровень репродукции с помощью программного пакета GERUD оказался ниже, так как в данной программе просчитывается минимальное количество возможных отцов. Использовать генотипы, выведенные GERUD, оказалось проблематичным из-за их большого числа комбинаций.

Результаты данного исследования ясно продемонстрировали наличие полиандрии в природной популяции морского окуня во всех 12 проанализированных массивах потомства (100% потомков). Применение мультилокусного генотипирования [67] предполагает вероятность недооценки числа самцов из-за выборочности взятия тканей в гонадах самки [10, 11].

Половина самок во всех исследованных выводках спаривались с тремя самцами. Двадцать один самец принял участие в оплодотворении 12 множеств полиандрических потомков. Частота спаривания с самками самцов F1, F5, F6 на порядок выше, чем у остальных восемнадцати, что может свидетельствовать о перекосе репродуктивного успеха самцов. Мы смогли определить успех каждого отца в общем массиве, но, к сожалению, установить успех самца для каждого потомка невозможно, так как для этого необходимо генотипировать гораздо больший массив потомства от каждой самки.

Полученные результаты и выводы хорошо согласуются с предыдущими работами по живородящим окуням. На сегодняшний день у 27 видов морских окуней исследована система спаривания. Из них у 15 было описано множественное отцовство; число самцов, успешно участвующих в оплодотворении одной самки у S. schlegeli, – 6; у S. ruberrimus, S. alutus, S. melanops, S. elongates – 4; у S. atrovirens, S. brevispinis, S. diploproa, S. goodie, S. jordani, S. proriger, S. rufus, S. maliger – 3; у S. inermis, S. caurinus – 2. Уровень генетического разнообразия и полиандрии сопоставим с данными работ [10, 12, 14, 18–21]. Также можно предположить наличие полигамии обоих полов при определении генетической системы спаривания данного вида.

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Murua H., Saborido-Rey F. Female reproductive strategies of marine fish species of the North Atlantic // J. Northwest Atlantic Fish. Sci. 2003. V. 33. P. 23–31.

  2. DeWoody J.A., Avise J.C. Genetic perspectives on the natural history of fish mating systems // J. Heredity. 2001. V. 92(2). P. 167–172. https://doi.org/10.1093/jhered/92.2.167

  3. Haddeland P.J., Junge C., Serbezov D., Vøllestad L.A. Genetic parentage analysis confirms a polygynandrous breeding system in the European grayling (Thymallus thymallus) // PLoS One. 2015. V. 10(3). e0122032. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0122032

  4. Ribolli J., Mino C.I., Zaniboni-Filho E. et al. Preliminary insights into the genetic mating system of Neotropical Salminus brasiliensis: Kinship assignment and parental reconstruction reveal polygynandry // Ichthyol. Research. 2016. V. 63(1). P. 187–191. https://doi.org/10.1007/s10228-015-0487-2

  5. Smith C., Wootton R.J. The remarkable reproductive diversity of teleost fishes // Fish and Fisheries. 2016. V. 17(4). P. 1208–1215. https://doi.org/10.1111/faf.12116

  6. Avise J.C., Jones A.G., Walker D. et al. Genetic mating systems and reproductive natural histories of fishes: Lessons for ecology and evolution // Annual Review Genet. 2002. V. 36(1). P. 19–45. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.36.030602.090831

  7. Karageorge K.W. Microsatellite DNA Assessment of the Genetic Mating System of the Viviparous Black Rockfish, Sebastes melanops. California State Univ., Long Beach, 2009.

  8. Nunney L. The influence of mating system and overlapping generations on effective population size // Evolution. 1993. V. 47(5). P.1329–1341. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1993.tb02158.x

  9. Jones A.G., Ardren W.R. Methods of parentage analysis in natural populations // Mol. Ecol. 2003. V. 12(10). P. 2511–2523. https://doi.org/10.1046/j.1365-294X.2003.01928.x

  10. Johansson M.L., Clifford K., Fodness B. et al. Mate selection in captive-breeding rockfishes Sebastes spp.: Inference from parentage analysis and the major histocompatibility complex (MHC) // Marine Ecol. Progress Series. 2012. V. 460. P. 195–206. https://doi.org/10.3354/meps09803

  11. Love M.S., Yoklavich M., Thorsteinson L.K. The Rockfishes of the Northeast Pacific. Univ. California Press, 2002.

  12. Gray A.K., Rodgveller C.J., Lunsford C.R. Evidence of multiple paternity in quillback rockfish (Sebastes maliger) // U.S. Dep Commer. NOAA Tech. Memo. NMFS-AFSC-303. 2015. P. 25. https://doi.org/10.7289/V5PZ56T3

  13. Sogard S.M., Gilbert-Horvath E., Anderson E.C. et al. Multiple paternity in viviparous kelp rockfish, Sebastes atrovirens // Environ. Biol. Fishes. 2008. V. 81(1). P. 7–13. https://doi.org/10.1007/s10641-006-9170-9

  14. Hyde J.R., Kimbrell C., Robertson L. et al. Multiple paternity and maintenance of genetic diversity in the live-bearing rockfishes Sebastes spp. // Marine Ecol. Progress Series. 2008. V. 357. P. 245–253. https://doi.org/10.3354/meps07296

  15. Boehlert G.W., Yamada J. In Rockfishes of the genus Sebastes: Their reproduction and early life history // Introduction to the Symposium on Rockfishes. Springer. 1991. P. 9–14.

  16. Boehlert G.W., Yoklavich M.M. Reproduction, embryonic energetics, and the maternal-fetal relationship in the viviparous genus Sebastes (Pisces: Scorpaenidae) // Biol. Bulletin. 1984. V. 167(2). P. 354–370.

  17. Маркевич А.И. Состав группировок, экология и поведение морских окуней рода Sebastes Дальневосточного морского заповедника (залив Петра Великого, Японское море): Дис. … канд. биол. наук. Владивосток: ИБМ ДВО РАН, 1998. С. 149.

  18. Gao T., Ding K., Song N. et al. Comparative analysis of multiple paternity in different populations of viviparous black rockfish, Sebastes schlegelii, a fish with long-term female sperm storage // Marine Biodiversity. 2018. V. 48(4). P. 2017–2024. https://doi.org/10.1007/s12526-017-0713-4

  19. Gonzalez E.B., Murakami T., Teshima Y. et al. Paternity testing of wild black rockfish Sebastes inermis (brownish type) from the Seto Inland Sea of Japan // Ichthyol. Research. 2009. V. 56(1). P. 87–91. https://doi.org/10.1007/s10228-008-0055-0

  20. Van Doornik D.M., Parker S.J., Millard S.R. et al. Multiple paternity is prevalent in Pacific ocean perch (Sebastes alutus) off the Oregon coast, and is correlated with female size and age // Environmental Biol. Fishes. 2008. V. 83(3). P. 269–275. https://doi.org/10.1007/s10641-008-9331-0

  21. Karageorge K.W., Wilson R.R., Jr. An integrative mating system assessment of a nonmodel, economically important Pacific rockfish (Sebastes melanops) reveals nonterritorial polygamy and conservation implications for a large species flock // Ecol. Evol. 2017. V. 7(24). P. 11277–11291. https://doi.org/10.1002/ece3.3579

  22. Wourms J.P. Reproduction and development of Sebastes in the context of the evolution of piscine viviparity // Environ. Biol. Fishes. 1991. V. 30(1). P. 111–126. https://doi.org/10.1007/BF02296882

  23. Колпаков Н.В. О биологии малого Sebastes minor и восточного S. taczanowskii (Sebastidae) морских окуней прибрежных вод северного Приморья // Вопр. ихтиологии. 2006. Т. 46. № 3. С. 334–344.

  24. Haldorson L., Love M. Maturity and fecundity in the rockfishes, Sebastes spp. // Mar. Fish. Rev. 1991. V. 53. № 2. P. 25–31.

  25. Hayakawa Y., Munehara H. Comparison of ovarian functions for keeping embryos by measurement of dissolved oxygen concentrations in ovaries of copulatory and noncopulatory oviparous fishes and viviparous fishes // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2003. V. 295. № 2. P. 245–255. https://doi.org/10.1016/S0022-0981(03)00297-1

  26. Nagasawa T., Ishida R., Sasaki M. Development of Sebastes taczanowskii (Scorpaenidae) in the Sea of Japan off Hokkaido with a key to species of larvae // Ichthyol. Res. 2008. V. 55. № 2. P. 124–132. https://doi.org/10.1007/s10228-007-0016-z

  27. Takahashi H., Takano K., Takemura A. Reproductive cycles of Sebastes taczanowskii, compared with those of other rockfishes of the genus Sebastes // Environ. Biol. Fishes. 1991. V. 30. № 1–2. P. 23–30. https://doi.org/10.1007/BF02296873

  28. Taylor M.L., Price T.A.R., Wedell N. Polyandry in nature: A global analysis // Trends Ecol. Evol. 2014. V. 29 (7). P. 376–383. https://doi.org/10.1016/j.tree.2014.04.005

  29. Borrell Y.J., Pineda H., McCarthy I. et al. Correlations between fitness and heterozygosity at allozyme and microsatellite loci in the Atlantic salmon, Salmo salar L. // Heredity. 2004. V. 92(6). P. 585–593. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2004.08.021

  30. Gomes M.L., Hatanaka T., de Campos W.N.,Wasko A.P. Assessing paternity in Japanese quails (Coturnix japonica) using microsatellite markers-inferences for its mating system and reproductive success // Brazil. J. Poultry Science. 2013. V. 15(4). P. 329–338.

  31. Liu J.-X., Tatarenkov A., O’Rear T.A. et al. Molecular evidence for multiple paternity in a population of the viviparous tule perch Hysterocarpus traski // J. Heredity. 2013. V. 104(2). P. 217–222. https://doi.org/10.1093/jhered/ess105

  32. Neff B.D., Pitcher T.E. Assessing the statistical power of genetic analyses to detect multiple mating in fishes // J. Fish Biology. 2002. V. 61(3). P. 739–750. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2002.tb00908.x

  33. Norris A.T., Bradley D.G., Cunningham E.P. Parentage and relatedness determination in farmed Atlantic salmon (Salmo salar) using microsatellite markers // Aquaculture. 2000. V. 182(1–2). P. 73–83. https://doi.org/10.1016/S0044-8486(99)00247-1

  34. Porta J., Porta J.M., Martínez-Rodríguez G., Alvarez M.C. Genetic structure and genetic relatedness of a hatchery stock of Senegal sole (Solea senegalensis) inferred by microsatellites // Aquaculture. 2006. V. 251(1). P. 46–55. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2005.05.019

  35. Sekino M., Sugaya T., Hara M., Taniguchi N. Relatedness inferred from microsatellite genotypes as a tool for broodstock management of Japanese flounder Paralichthys olivaceus // Aquaculture. 2004. V. 233(1–4). P. 163–172. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2003.11.008

  36. Powell W., Machray G.C., Provan J. Polymorphism revealed by simple sequence repeats // Trends in Plant Sci. 1996. V. 1. P. 215–222. https://doi.org/10.1016/1360-1385(96)86898-1

  37. Abdul-Muneer P.M. Application of microsatellite markers in conservation and fisheries management: Recent advances in population structure analysis and conservation strategies // Genet. Research Intern. 2014. V. 2014. P. e691759. https://doi.org/10.1155/2014/691759

  38. Selkoe K.A., Toonen R.J. Microsatellites for ecologists: A practical guide to using and evaluating microsatellite markers // Ecol. Letters. 2006. V. 9(5). P. 615–629. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2006.00889.x

  39. Bonin A., Bellemain E., Bronken Eidesen P. et al. How to track and assess genotyping errors in population genetics studies // Mol. Ecol. 2004. V. 13(11). P. 3261–3273. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2004.02346.x

  40. Guichoux E., Lagache L., Wagner S. et al. Current trends in microsatellite genotyping // Mol. Ecol. Resources. 2011. V. 11(4). P. 591–611. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2011.03014.x

  41. Hoffman J.I., Amos W. Microsatellite genotyping errors: Detection approaches, common sources and consequences for paternal exclusion // Mol. Ecol. 2005. V. 14(2). P. 599–612. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2004.02419.x

  42. Pompanon F., Bonin A., Bellemain E., Taberlet P. Genotyping errors: causes, consequences and solutions // Nature Rev. Genet. 2005. V. 6(11). P. 847–859. https://doi.org/10.1038/nrg1707

  43. Галинская Т.В., Щепетов Д.М., Лысенков С.Н. Предубеждения о микросателлитных исследованиях и как им противостоять // Генетика. 2019. Т. 55. № 6. С. 617–632.

  44. Маркевич А.И., Гнюбкина В.П. Особенности позднего эмбрионального развития и предличинок восточного Sebastes taczanowskii и малого S. minor морских окуней (Sebastidae) в заливе Петра Великого Японского моря // Изв. ТИНРО. 2015. С. 183. https://doi.org/10.26428/1606-9919-2015-183-112-119

  45. Asahida T., Kobayashi T., Saitoh K., Nakayama I. Tissue preservation and total DNA extraction form fish stored at ambient temperature using buffers containing high concentration of urea // Fish. Science. 1996. V. 62(5). P. 727–730. https://doi.org/10.2331/fishsci.62.727

  46. Batishcheva N.M., Brykov V.A. The search of polymorphic microsatellite loci for Sebastes taczanowskii Steindachner, 1880 (Sebastidae) // Rus. J. Marine Biol. 2021. V. 47(4). P. 322–324. https://doi.org/10.1134/S1063074021040027

  47. Westerman M.E., Buonaccorsi V.P., Stannard J.A. et al. Cloning and characterization of novel microsatellite DNA markers for the grass rockfish, Sebastes rastrelliger, and cross-species amplification in 10 related Sebastes spp. // Mol. Ecol. Notes. 2005. V. 5(1). P. 74–76. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2004.00837.x

  48. Wimberger P., Burr J., Gray A. et al. Isolation and characterization of twelve microsatellite loci for rockfish (Sebastes) // Marine Biotechnol. 1999. V. 1(3). P. 311–315.

  49. Flanagan S.P., Jones A.G. The future of parentage analysis: From microsatellites to SNPs and beyond // Mol. Ecol. 2019. V. 28(3). P. 544–567. https://doi.org/10.1111/mec.14988

  50. Jones A.G., Small C.M., Paczolt K.A., Ratterman N.L. A practical guide to methods of parentage analysis // Mol. Ecol. Resources. 2010. V. 10(1). P. 6–30. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2009.02778.x

  51. Yue G.H., Xia J.H. Practical considerations of molecular parentage analysis in fish // J. World Aquaculture Society. 2014. V. 45(2). P. 89–103. https://doi.org/10.1111/jwas.12107

  52. Vandeputte M., Mauger S., Dupont-Nivet M. An evaluation of allowing for mismatches as a way to manage genotyping errors in parentage assignment by exclusion // Mol. Ecol. Notes. 2006. V. 6(1). P. 265–267. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.01167.x

  53. Jones A.G. GERUD 2.0: A computer program for the reconstruction of parental genotypes from half-sib progeny arrays with known or unknown parents // Mol. Ecol. Notes. 2005. V. 5(3). P. 708–711. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.01029.x

  54. Jones O.R., Wang J. COLONY: A program for parentage and sibship inference from multilocus genotype data // Mol. Ecol. Resources. 2010. V. 10(3). P. 551–555. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2009.02787.x

  55. Jennions M.D., Petrie M. Why do females mate multiply? A review of the genetic benefits // Biol. Reviews. 2000. V. 75(1). P. 21–64. https://doi.org/10.1017/S0006323199005423

  56. Evans J.P., Magurran A.E. Multiple benefits of multiple mating in guppies // Proc. Natl Acad. Sci. 2000. V. 97(18). P. 10074–10076. https://doi.org/10.1073/pnas.180207297

  57. Neff Bryan D., Pitcher T.E. Genetic quality and sexual selection: An integrated framework for good genes and compatible genes // Mol. Ecol. 2005. V. 14(1). P. 19–38. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2004.02395.x

  58. Konior M., Radwan J., Kolodziejczyk M. Polyandry increases offspring fecundity in the bulb mite // Evolution. 2001. V. 55(9). 1893–1896. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2001.tb00838.x

  59. Sekino M., Takagi N., Hara M., Takahashi H. Analysis of microsatellite DNA polymorphisms in rockfish Sebastes thompsoni and application to population genetics studies // Marine Biotechnol. 2001. V. 3(1). P. 45–52. https://doi.org/10.1007/s101260000046

  60. Gomez-Uchida D., Hoffman E.A., Ardren W.R., Banks M.A. Microsatellite markers for the heavily exploited canary (Sebastes pinniger) and other rockfish species // Mol. Ecol. Notes. 2003. V. 3(3). P. 387–389. https://doi.org/10.1046/j.1471-8286.2003.00458.x

  61. Yoshida K., Nakagawa M., Wada S. Multiplex PCR system applied for analysing microsatellite loci of Schlegel’s black rockfish, Sebastes schlegeli // Mol. Ecol. Notes. 2005. V. 5(2). P. 416–418. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.00945.x

  62. Karageorge K.W., Wilson R.R., Jr. An integrative mating system assessment of a nonmodel, economically important Pacific rockfish (Sebastes melanops) reveals nonterritorial polygamy and conservation implications for a large species flock // Ecol. Evol. 2017. V. 7(24). P. 11277–11291. https://doi.org/10.1002/ece3.3579

  63. Ng W.-C., Sadovy Y., Leung F.C.C. Mating system of the rockfish, Sebastiscus marmoratus as revealed by DNA fingerprinting // Ichthyol. Research. 2003. V. 50(4). P. 339–348. https://doi.org/10.1007/s10228-003-0178-2

  64. Croshaw D.A., Peters M.B., Glenn T.C. Comparing the performance of analytical techniques for genetic parentage of half-sib progeny arrays // Genet. Res., Camb. 2009. V. 91. P. 313–325. https://doi.org/10.1017/S0016672309990231

  65. Doan Q.K., Vandeputte M., Chatain B. et al. Combining VITASSIGN and COLONY: An efficient practical procedure for parental assignment with missing parents // ISGA XII. 2015. Santiago de Compostela, Spain. hal-01535335

  66. Allal F., Doan Q.K., Chatain B. et al. Combining vitassign and colony for pedigree reconstruction in a case of factorial mating with missing parental genotypes // Aquaculture. Cutting Edge Science in Aquaculture. 2015. August 23–26. Montpellier. France.

  67. Bos D.H., Gopurenko D., Williams R.N., DeWoody J.A. Inferring population history and demography using microsatellites, mitochondrial DNA, and major histocompatibility complex (MHC) genes // Evolution: Intern. J. Organic Evolution. 2008. V. 62(6). P. 1458–1468. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2008.00364.x

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал