1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Вопросы ихтиологии
  4. T. 62, № 5, 2022

Вопросы ихтиологии, 2022, T. 62, № 5, стр. 621-633

Трофическая специализация симпатрических форм мальмы Salvelinus malma (Salmonidae) озера Азабачье, Камчатка

О. Ю. Бусарова *

Дальневосточный государственный технический рыбохозяйственный университет – Дальрыбвтуз
Владивосток, Россия

* E-mail: olesyabusarova@mail.ru

Поступила в редакцию 22.11.2021
После доработки 21.01.2022
Принята к публикации 21.01.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Симпатрический комплекс северной мальмы Salvelinus malma в бассейне оз. Азабачье представлен четырьмя формами, имеющими узкую трофическую специализацию, длительную во времени. Озёрно-речные хищники питаются преимущественно трёхиглой колюшкой Gasterosteus aculeatus; озёрно-речные бентофаги дифференцируются на две трофические группы, одна из которых (группа G) питается амфиподами, другая (группа А) потребляет моллюсков (Mollusca) и личинок ручейников (Trichoptera); ручьевые гольцы питаются амфибиотическими насекомыми (Insecta). Длительная пищевая сегрегация форм мальмы подтверждается различиями в заражённости паразитами и в соотношении стабильных изотопов 15N/14N и 13C/12C в мышцах. Паразиты-индикаторы озёрно-речных хищников – Eubothrium salvelini и Dibothriocephalus spp., озёрно-речных бентофагов группы G – Cystidicola farionis и Crepidostomum metoecus, группы А – Diplostomum spр., ручьевых гольцов – Salmonema ephemeridarum и Cucullanus truttae. Для хищников и бентофагов группы G характерны высокие значения соотношения 15N/14N в мышцах, для бентофагов группы А – высокое значение 13C/12C, для ручьевых гольцов – низкие значения 15N/14N и 13C/12C. Озёрно-речные хищники и бентофаги обитают совместно и распространены по всему озеру и озёрной протоке, ручьевые гольцы населяют притоки. Симпатрический комплекс S. malma бассейна оз. Азабачье является вторым по разнообразию после комплекса гольцов оз. Кроноцкое.

Ключевые слова: северная мальма Salvelinus malma, трофический полиморфизм, экологические ниши, питание, паразиты, стабильные изотопы, Восточная Камчатка.

В основе симпатрической дивергенции животных, в частности рыб, лежит трофическая специализация (Rüber, Adams, 2001; Litsios et al., 2012; Price et al., 2012) на фоне развития репродуктивной изоляции (Dieckmann, Doebeli, 1999; Funk et al., 2006). Адаптация к питанию определенным видом пищи приводит к появлению морфологических, физиологических и поведенческих различий (Sturmbauer et al., 1992; Snorrason et al., 1994; Hooker et al., 2016).

Для изучения механизмов экологической дивергенции в качестве модельной группы традиционно используют гольцов рода Salvelinus (Knudsen et al., 2016). Гольцы характеризуются высоким уровнем полиморфизма и способностью к образованию симпатрических форм, различающихся по питанию, морфологии, темпам роста, занимаемым биотопам, местам и срокам нереста (Савваитова, 1989; Jonsson, Jonsson, 2001; Klemetsen, 2010; Trout and Char…, 2019).

Полуостров Камчатка является одним из “центров” разнообразия рода Salvelinus. Здесь обитают три вида гольцов – северная мальма S. malma, кунджа S. leucomaenis и голец Таранца S. taranetzi (Есин, Маркевич, 2017). Северная мальма преобладает среди гольцов на Камчатке, она распространена повсеместно и реализует полный спектр жизненных стратегий, характерных для семейства Salmonidae: от типично проходной до оседлой ручьевой (Есин, Маркевич, 2017). В озёрах Кроноцкое, Азабачье, Курильское и Ангре мальма образовала симпатрические комплексы, состоящие из нескольких форм. Симпатрический комплекс мальмы оз. Кроноцкое включает хищную, всеядную и бентосоядную формы из верхних горизонтов и профундальные бентосоядную и всеядную формы (Markevich et al., 2018), при этом литоральный бентофаг дифференцируется на две группы по типу питания (Бусарова и др., 2017б) и на три группы по морфологии головы (Маркевич и др., 2017). Комплекс мальмы оз. Курильское включает проходную форму и две озёрные формы, обитающие на разных глубинах (Есин, Маркевич, 2017). В оз. Ангре мальма представлена планктоноядной и бентосоядной формами, которые различаются сроками и местами нереста (Есин и др., 2019).

Структура симпатрического комплекса гольцов бассейна оз. Азабачье и таксономический статус форм являются предметом научной дискуссии в течение нескольких десятилетий. По мнению Савваитовой (1989), гольцы бассейна оз. Азабачье представлены внутривидовыми формами S. alpinus (syn. S. malma): озёрно-речные гольцы по питанию дифференцируются на две формы – хищников и бентофагов, верхнее течение притоков озера населяет третья форма – ручьевой голец. Альтернативный взгляд на гольцов бассейна оз. Азабачье сформировался к концу 1970-х гг. По комплексу морфологических и краниологических признаков и особенностям экологии хищные гольцы из нижнего течения р. Камчатка (в том числе оз. Азабачье) и из оз. Кроноцкое были выделены в самостоятельный вид – белый голец S. albus Glubokovsky, 1977 (Глубоковский, 1977). В дальнейших работах гольцов бассейна оз. Азабачье, питающихся рыбой, называли белым гольцом S. albus, а гольцов, питающихся бентосом, – мальмой S. malma (Буторина, 1980; Черешнев и др., 2002; Салменкова и др., 2009; Есин, Маркевич, 2017). Для белого гольца оз. Азабачье, помимо озёрно-речного, указывали проходной и полупроходной экотипы (Глубоковский, 1977; Буторина, 1980; Есин, Маркевич, 2017). Из-за отсутствия географического барьера между оз. Азабачье и р. Камчатка в бассейне озера встречаются проходная мальма и “каменный” голец (Бугаев, Кириченко, 2008).

Таким образом, альтернативные взгляды на название и таксономию гольцов, использование разных признаков для дифференциации форм, возможность присутствия рыб с разной степенью анадромии не позволяют получить чёткое представление о структуре симпатрического комплекса гольцов бассейна оз. Азабачье. Между тем этот комплекс, представленный как минимум тремя формами, является одним из наиболее разнообразных для S. malma.

Цель работы – оценить современное разнообразие симпатрического комплекса мальмы бассейна оз. Азабачье и выяснить трофическую специализацию обнаруженных экологических форм.

Для выделения трофически однородных групп рыб и оценки их длительной пищевой специализации наиболее эффективна комбинация нескольких методов, отражающих питание рыб за разные временны́е отрезки: анализ содержимого желудков, состава паразитов в теле и соотношения стабильных изотопов азота 15N/14N и углерода 13C/12C в мышечной ткани (Knudsen et al., 2011). Содержимое желудков рыб характеризует их питание в течение последних нескольких часов, состав паразитов косвенно отражает питание рыб в период от нескольких месяцев до нескольких лет в зависимости от путей попадания паразитов в рыбу и срока их жизни в ней (Frandsen et al., 1989; Curtis et al., 1995; Knudsen et al., 2004), состав стабильных изотопов азота и углерода в мышцах рыб отражает изотопный состав потребляемой ими пищи в весенне-летний период (Perga, Gerdeaux, 2005; Eloranta et al., 2010).

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Озеро Азабачье (56°14′ с.ш. 161°79′ в.д.) является третьим по величине пресным водоёмом п‑ва Камчатка, располагается в 40 км от устья р. Камчатка (Бугаев, Кириченко, 2008). В озеро впадает 15 притоков (самый крупный из которых – р. Бушуйка) и вытекает р. Азабачья, являющаяся правым притоком р. Камчатка (рис. 1). Площадь озера составляет 56.5 км2, длина – 13 км, ширина – 7.7 км, максимальная глубина – 36.8 м, средняя – 18.2 м. Озеро имеет высокую трофность, дно покрыто мощными илами, литораль каменисто-галечная с примесью песка, в ихтиофауне насчитывают 15 видов (Бугаев, Кириченко, 2008).

Рис. 1.

Карта-схема бассейна оз. Азабачье (⚫). Масштаб: 10 км.

Сбор материала проводили в июле 2017 и в августе 2021 г. Озёрно-речных гольцов ловили жаберными сетями (30 м) с размером ячеи 25–35 мм по всей акватории оз. Азабачье и в р. Азабачья в 6 км от её устья. Ручьевых гольцов ловили сачком в притоках оз. Азабачье – руч. Сновидовский, руч. Первый Дьяконовский, р. Пономарка. Гольцов из озера и р. Азабачья анализировали в течение нескольких часов после поимки. Ручьевых гольцов фиксировали 4%-ным формалином и изучали в лаборатории.

У каждой рыбы (277 экз.) определяли пол, измеряли длину по Смитту (FL) и массу тела. У рыб, пойманных в 2021 г. (по 30 экз. каждой формы), дополнительно определяли стадию зрелости гонад (Мурза, Христофоров, 1991). Особенности питания, заражённость паразитами и изотопный состав в мышцах изучали у рыб, отловленных в 2017 г.

Анализ питания 105 гольцов проводили по содержимому их желудков, подсчитывая число жертв разных групп. Пищевые объекты определяли с использованием стереомикроскопа МБС-10 (×12–20) и дифференцировали на следующие группы: моллюски (Valvata (Cincinna) sp., Lymnaea sp., Sphaeriidae gen. sp.), амфиподы (Monoporeia affinis, Mysida), насекомые Insecta (личинки и куколки хирономид (Chironomidae), личинки ручейников (Trichoptera), подёнок (Ephemeroptera), чешуекрылых (Lepidoptera), имаго амфибиотических насекомых), рыбы (Gasterosteus aculeatus, Hypomesus olidus), икра нерки Oncorhynchus nerka (Черешнев и др., 2001; Чертопруд М., Чертопруд Е., 2010). Для каждого пищевого объекта рассчитывали частоту встречаемости (отношение числа рыб с данным видом пищи к числу рыб в выборке, %) и среднее число пищевых объектов каждой группы, приходящееся на одну рыбу в выборке (n, экз.). Общность пищевых ниш оценивали с применением индекса Мориситы в модификации Хорна (Horn, 1966), долю групп в питании определяли по числу жертв.

Паразитологический анализ 105 гольцов проводили методом неполного паразитологического вскрытия, рыб обследовали на наличие гельминтов в кишечнике, плавательном пузыре, мочеточниках, глазах, полости тела и стенках желудка (Быховская-Павловская, 1985). Гельминтов родов Dibothriocephalus (ранее Diphyllobothrium) и Diplostomum до вида не определяли и указывали как Dibothriocephalus spp. и Diplostomum spр. Видовую принадлежность паразитов устанавливали по “Определителю …” (1987). Для каждого вида паразитов у каждой формы гольцов рассчитали распространённость (Prevalence, %) – отношение числа хозяев, заражённых паразитом, к числу всех исследованных хозяев и численность (Abundance, экз.) – число особей паразита, приходящееся на одну рыбу в выборке (Bush et al., 1997).

Анализ соотношения стабильных изотопов 15N/14N и 13C/12C в мышечной ткани гольцов (по 5 экз. каждой группы) проводили масс-спектрометрическим методом (Peterson, Fry, 1987) с использованием масс-спектрометра МАТ 253 (“Thermo Finnigan”, Германия), соединённого с элементным анализатором Flash EA 1112 (“Thermo Finnigan”, Германия) в Центре коллективного пользования Дальневосточного геологического института ДВО РАН (г. Владивосток). Изотопный состав азота и углерода выражали в тысячных долях отклонения (δ, ‰) от международного стандарта (атмосферный воздух и “венский” эквивалент белемнита PeeDee). Нормализацию на жирность мышечной ткани не проводили.

Для оценки статистической достоверности различий между формами гольцов в питании, заражённости паразитами и изотопном составе применяли попарный непараметрический критерий Манна–Уитни (U-test) после подтверждения наличия различий с помощью теста Краскела–Уоллиса (H-test) (Conover, 1999). Математическую обработку данных проводили в программе StatSoft Statistica v.13 (Боровиков, 2003).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Обозначение форм гольцов. Группировки гольцов обозначены названиями, предложенными Савваитовой (1989): озёрно-речные хищники, озёрно-речные бентофаги и ручьевые гольцы. Озёрно-речные хищники рассмотрены тождественными (синонимичными) белому гольцу S. albus. При обозначении трофических групп озёрно-речных бентофагов (S. malma) для гольцов, питающихся подвижными амфиподами, использовано название группа G; для гольцов, питающихся малоподвижным бентосом (моллюсками и личинками ручейников) – группа А. Ранее аналогично были обозначены трофические группы гольцов-бентофагов из озёр Кроноцкое и Дальнее на Камчатке (Бусарова и др., 2017а, 2017б; Markevich et al., 2021). Ручьевыми гольцами названа тугорослая форма мальмы, которая населяет притоки оз. Азабачье (Савваитова, Романов, 1969).

Идентификация форм гольцов. Озёрно-речные хищники и бентофаги встречались совместно в уловах из оз. Азабачье и р. Азабачья. По внешним морфологическим признакам озёрно-речные хищники и бентофаги одинакового размера визуально не различались. Хищные гольцы FL > 40 см хорошо отличались от бентофагов мощным телом серого цвета, крупной головой, массивными челюстями. Бентофаги FL > 32 см в уловах отсутствовали.

Озёрно-речных хищников и бентофагов одной размерной группы различали по трём показателям: содержимому желудков, заражённости паразитами и наличию/отсутствию спаек внутренних органов. Хищники питались рыбой (преимущественно трёхиглой колюшкой Gasterosteus aculeatus) и разнообразным бентосом, были инвазированы Eubothrium salvelini (цестоды в кишечнике), Dibothriocephalus spp. (плероцеркоиды цестод в стенке желудка), Philonema oncorhynchi и Anisakis simplex s. lato (нематоды в полости тела). Внутренние органы хищников были сращены фиброзной тканью и трудноразличимы. Озёрно-речных бентофагов дифференцировали на две трофические группы. Бентофаги группы G питались амфиподами, были заражены Cystidicola farionis (нематоды в плавательном пузыре) и трематодами рода Crepidostomum (в кишечнике). Бентофаги группы А питались моллюсками и личинками ручейников, были сильнее заражены Diplostomum spp. (трематоды в глазах) и почти не содержали крупных гельминтов. Внутренние органы бентофагов были хорошо различимыми и не были сращены между собой.

Ручьевые гольцы были отловлены в верхнем течении притоков озера, в том числе в ручьях Первый Дьяконовский и Сновидовский, нижнее течение которых пересыхает с середины лета и до весны. Озёрно-речные формы гольцов в верхнем течении притоков не встречаются (Савваитова, Романов, 1969). Ручьевые гольцы имели малые размеры тела (FL 13.2 ± 0.29 см), питались личинками амфибиотических насекомых и были заражены Salmonema ephemeridarum (нематоды в желудке) и Cucullanus truttae (нематоды в кишечнике), внутренние органы были хорошо различимы.

Озёрно-речные хищники, бентофаги (группы А и G) и ручьевые гольцы различались по биологическим показателям, содержимому желудков, заражённости паразитами, соотношению стабильных изотопов 15N/14N и 13C/12C в мышечной ткани (табл. 1–3, рис. 2).

Таблица 1.  

Биологические характеристики симпатрических форм Salvelinus malma бассейна оз. Азабачье

Показатель Озёрно-речные хищники
(n = 192) 		Озёрно-речные бентофаги Ручьевые гольцы
(n = 30) 		H277 p
группа А
(n = 30) 		группа G
(n = 25)
FL, см $\frac{{31.8 \pm 0.42}}{{18.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 51.5}}$ $\frac{{30.2 \pm 0.42}}{{25.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 32.5}}$ $\frac{{30.1 \pm 0.67}}{{25.2{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 36.0}}$ $\frac{{13.2 \pm 0.29}}{{9.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 15.8}}$ 82.10 <0.001
Масса, г $\frac{{351.5 \pm 15.71}}{{99.0{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 1522.0}}$ $\frac{{266.9 \pm 13.22}}{{156.0{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 425.0}}$ $\frac{{220.8 \pm 18.21}}{{157.0{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 445.0}}$ $\frac{{24.3 \pm 1.54}}{{8.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 41.7}}$ 85.95 <0.001
Соотношение полов (♀ : ♂) 1.1 : 1.0 1.5 : 1.0 1.5 : 1.0 1.0 : 1.0    

Примечание. Над чертой – среднее значение и его ошибка, под чертой – пределы варьирования показателя. Здесь и в табл. 2, 3: H – значения теста Краскела–Уоллиса, p – уровень значимости различий (H-tests), n – число рыб, экз.

Таблица 2.  

Питание симпатрических форм Salvelinus malma бассейна оз. Азабачье (июль 2017 г.)

Пищевой компонент Озёрно-речные хищники
(n = 30) 		Озёрно-речные бентофаги Ручьевые гольцы
(n = 30) 		H105 p
группа A
(n = 30) 		группа G
(n = 15)
Mollusca            
1. Lymnaea sp. 0 $\frac{{76.9}}{{12.3}}$ $\frac{{9.1}}{{0.1}}$ 0 56.74 <0.001
2. Valvata (Cincinna) sp. 0 $\frac{{61.5}}{{15.2}}$ 0 0 46.33 <0.001
3. Sphaeriidae gen. sp. 0 $\frac{{15.4}}{{0.1}}$ $\frac{{9.1}}{{0.1}}$ 0 7.90 0.050
Amphipoda            
4. Monoporeia affinis $\frac{{3.3}}{{0.5}}$ $\frac{{7.7}}{{0.1}}$ $\frac{{90.9}}{{6.4}}$ 0 47.91 <0.001
5. Mysida 0 0 $\frac{{18.2}}{{3.2}}$ 0 12.12 0.007
Insecta            
6. Chironomidae (куколки) $\frac{{33.3}}{{1.2}}$ $\frac{{7.7}}{{0.7}}$ $\frac{{45.5}}{{2.1}}$ $\frac{{36.7}}{{1.5}}$ 7.18 0.070
7. Chironomidae (личинки) $\frac{{6.7}}{{0.3}}$ $\frac{{7.7}}{{0.2}}$ $\frac{{36.4}}{{1.1}}$ $\frac{{80.0}}{{10.6}}$ 50.68 <0.001
8. Trichoptera (личинки) 0 $\frac{{38.5}}{{5.1}}$ 0 0 22.28 <0.001
9. Ephemeroptera (личинки) 0 0 0 $\frac{{40.0}}{{0.6}}$ 33.42 <0.001
10. Lepidoptera (личинки) 0 0 0 $\frac{{60.0}}{{2.6}}$ 53.18 <0.001
11. Имаго амфибиотических насекомых $\frac{{10.0}}{{0.6}}$ 0 $\frac{{9.1}}{{0.8}}$ $\frac{{93.3}}{{5.7}}$ 72.15 <0.001
Pisces            
12. Gasterosteus aculeatus $\frac{{83.3}}{{1.9}}$ 0 0 0 79.57 <0.001
13. Hypomesus olidus $\frac{{6.6}}{{0.2}}$ 0 0 0 5.05 0.170
14. Oncorhynchus nerka (икра) $\frac{{6.6}}{{0.3}}$ $\frac{{7.7}}{{0.2}}$ 0 0 3.09 0.380

Примечание. Над чертой – встречаемость пищевого объекта в желудках рыб, %; под чертой – средняя численность пищевых объектов, приходящихся на одну рыбу в выборке, экз.

Таблица 3.  

Паразиты симпатрических форм Salvelinus malma бассейна оз. Азабачье

Промежуточные хозяева, через которых паразит попадает в рыбу. Паразит. Локализация Озёрно-речные хищники
(n = 30) 		Озёрно-речные бентофаги Ручьевые гольцы
(n = 30) 		H105 p
группа A
(n = 30) 		группа G
(n = 15)
Моллюски              
1. Diplostomum spр. Внутренняя среда глаз $\frac{{80.0}}{{8.3}}$ $\frac{{100.0}}{{18.8}}$ $\frac{{33.3}}{{2.4}}$ $\frac{{36.7}}{{15.5}}$ 40.81 <0.001
 2. Ichthyocotylurus erraticus Поверхность сердца 0 $\frac{{10.0}}{{0.3}}$ 0 0 7.65 0.054
3. Phyllodistomum umblae Мочеточники $\frac{{6.7}}{{0.1}}$ $\frac{{6.7}}{{4.3}}$ 0 0 5.05 0.168
Амфиподы              
4. Crepidostomum metoecus Кишечник $\frac{{6.7}}{{0.1}}$ 0 $\frac{{100.0}}{{98.6}}$ 0 103.18 <0.001
5. Cyathocephalus truncatus Пилорические придатки 0 0 $\frac{{13.3}}{{0.1}}$ 0 12.12 0.007
6. Cystidicola farionis Плавательный пузырь $\frac{{56.7}}{{8.0}}$ $\frac{{23.3}}{{0.4}}$ $\frac{{100.0}}{{94.3}}$ $\frac{{13.3}}{{0.4}}$ 59.88 <0.001
7. Echinorhynchus salmonis Кишечник $\frac{{6.7}}{{0.1}}$ 0 0 $\frac{{6.7}}{{0.1}}$ 5.05 0.168
Амфиподы/личинки подёнок              
8. Crepidostomum farionis То же $\frac{{30.0}}{{1.0}}$ $\frac{{26.7}}{{0.6}}$ $\frac{{100.0}}{{51.9}}$ $\frac{{6.7}}{{0.2}}$ 53.87 <0.001
Личинки подёнок              
9. Salmonema ephemeridarum Желудок 0 0 0 $\frac{{43.3}}{{2.9}}$ 36.54 <0.001
Планктонные ракообразные              
10. Eubothrium salvelini Кишечник $\frac{{93.3}}{{24.6}}$ $\frac{{10.0}}{{0.2}}$ $\frac{{13.3}}{{0.1}}$ $\frac{{6.7}}{{1.0}}$ 74.29 <0.001
11. Dibothriocephalus spр. Поверхность желудка $\frac{{60.0}}{{3.7}}$ 0 0 0 49.72 <0.001
12. Proteocephalus longicollis Кишечник $\frac{{13.3}}{{0.3}}$ $\frac{{10.0}}{{0.3}}$ 0 $\frac{{10.0}}{{0.2}}$ 1.63 0.654
13. Philonema oncorhynchi Полость тела $\frac{{43.3}}{{2.6}}$ $\frac{{3.3}}{{0.1}}$ 0 0 49.17 <0.001
14. Neoechinorhynchus salmonis Кишечник $\frac{{40.0}}{{2.6}}$ 0 0 $\frac{{6.7}}{{0.1}}$ 15.08 0.013
Личинки миног/возможно прямое развитие              
15. Cucullanus truttae Кишечник $\frac{{36.7}}{{2.6}}$ $\frac{{10.0}}{{0.2}}$ $\frac{{53.3}}{{1.1}}$ $\frac{{63.3}}{{2.8}}$ 23.61 <0.001
Морские беспозвоночные              
16. Anisakis simplex s. lato Полость тела, мышцы $\frac{{56.7}}{{3.6}}$ $\frac{{10.0}}{{0.2}}$ $\frac{{13.3}}{{0.2}}$ $\frac{{6.7}}{{0.1}}$ 31.81 <0.001
17. Pelichnibothrium speciosum Кишечник $\frac{{20.0}}{{0.6}}$ 0 0 0 15.75 0.013
18. Brachyphallus crenatus Желудок $\frac{{13.3}}{{0.2}}$ 0 0 0 18.55 0.003

Примечание. Над чертой – распространённость паразита, %; под чертой – число особей паразита, приходящееся на одну рыбу в выборке, экз.

Рис. 2.

Соотношение стабильных изотопов азота 15N/14N и углерода 13C/12C в мышечной ткани гольцов Salvelinus malma бассейна оз. Азабачье: 1 – озёрно-речные хищники FL > 40 см, 2 – озёрно-речные хищники FL < 30 см, 3 – озёрно-речные бентофаги группы А, 4 – озёрно-речные бентофаги группы G, 5 – ручьевые гольцы; (⚫) – средние значения, (─) и (│) – ошибки среднего.

Биологические характеристики. Хищники имели самую большую среднюю FL (31.8 см) и массу (351.5 г) тела, ручьевые гольцы – самую малую FL (13.2 см) и массу (24.3 г) тела (табл. 1). Ручьевые гольцы статистически отличались от озёрно-речных форм по длине и массе тела (U-tests, р ≤ 0.01). Хищники и бентофаги группы G различались по массе тела (U-test, р ≤ 0.05).

В середине августа озёрно-речные бентофаги (группы A и G) имели гонады IV–V, озёрно-речные хищники – III, ручьевые гольцы – II стадии зрелости. Соотношение полов у хищников и ручьевых гольцов было сходным и число самок было равным числу самцов или немного превышало его: у бентофагов самок было в 1.5 раза больше, чем самцов. В августе бентофаги концентрировались у устья р. Лотная в северо-западной части озера; хищники скоплений не образовывали.

Питание. У гольцов бассейна оз. Азабачье в июле в пищевом комке обнаружено 14 групп пищевых объектов (табл. 2). Гольцы разных форм различались между собой (Н-tests, р ≤ 0.01) по содержанию в желудках 10 групп пищевых объектов (табл. 2). У 13.3% бентофагов группы А, 20% бентофагов группы G и 10% хищников отмечены пустые желудки. Ручьевые гольцы активно питались, среди них не встречались особи с пустыми желудками.

Хищники отличались от всех форм гольцов (U-test, р ≤ 0.01) наличием рыб (G. aculeatus и H. olidus) в желудках. Бентофаги группы А отличались от других форм (U-tests, р ≤ 0.01) наличием в желудках Valvata (Cincinna) sp. и личинок ручейников, от хищников и ручьевых гольцов – наличием Lymnaea sp. (U-tests, р ≤ 0.01) и Sphaeriidae gen. sp. (U-tests, р ≤ 0.05). Бентофаги группы G отличались от других форм наличием Mysida (U-tests, р ≤ 0.05) и большим числом M. affinis (U-tests, р ≤ 0.01) в желудках. Ручьевые гольцы отличались от других форм наличием в желудках личинок чешуекрылых (U-tests, р ≤ 0.01) и подёнок (U-tests, р ≤ 0.05), многочисленных личинок хирономид (U-tests, р ≤ 0.01), а также большим числом имаго амфибиотических насекомых (U-tests, р ≤ 0.01).

Пищевые ниши гольцов не перекрываются. Индекс Мориситы имел максимальное значение в паре хищники–ручьевые гольцы (0.24), минимальные значения – в парах группа А–группа G (0.02) и группа А–ручьевые гольцы (0.02). Биологическая значимость индекса составляет 0.6 (Horn, 1966).

Характер питания озёрно-речных бентофагов (группы А и G) и ручьевых гольцов не различался у рыб разных размеров. Питание озёрно-речных хищников разного размера различалось: у рыб FL < 25–30 см в желудках преобладал разнообразный бентос, встречалась молодь G. aculeatus; большинство особей FL > 30 см питались почти исключительно рыбой.

Паразиты. У гольцов бассейна оз. Азабачье отмечено 18 видов паразитов (табл. 3). Наиболее богатая по числу видов фауна паразитов была у хищного гольца (15 видов или 83.8% отмеченных), наиболее бедная – у группы G (8 видов, 44.4%), группа А и ручьевые гольцы имели по 10 видов (55.6%) (табл. 3).

Озёрно-речные хищники, бентофаги (А и G) и ручьевые гольцы различались по числу особей паразитов 12 видов на уровне р ≤ 0.01 (Н-tests) и двух видов на уровне р ≤ 0.05 (Н-tests) (табл. 3). Хищники отличались от других форм гольцов наличием Dibothriocephalus spp. (U-tests, р ≤ 0.01) и бóльшим числом P. oncorhynchi и E. salvelini (U-tests, р ≤ 0.01) и Neoechinorhynchus salmonis (U-test, р ≤ 0.05). Бентофаги группы А содержали большее число Diplostomum spр. (U-tests, р ≤ 0.01). Бентофаги группы G отличались наличием Cyathocephalus truncatus (U-tests, р ≤ 0.05) и бóльшим числом Crepidostomum farionis, C. metoecus и Cy. farionis (U-tests, р ≤ 0.01). Ручьевые гольцы характеризовались наличием S. ephemeridarum (U-tests, р ≤ 0.01) и бóльшим числом C. truttae (U-tests, р ≤ 0.01). Формы гольцов различались по общей численности всех видов паразитов (Н-tests, р ≤ 0.01): самая высокая численность отмечена у бентофагов группы G (248.7 экз/рыбу), самая низкая – у ручьевых гольцов (23.3).

Стабильные изотопы. Все формы гольцов бассейна оз. Азабачье различались между собой по изотопному составу азота и углерода в мышцах (Н-tests, р ≤ 0.01) (рис. 2). Самое высокое значение δ15N в мышцах имели крупные хищные гольцы, самое низкое – ручьевые гольцы (U-test, р ≤ 0.05). Высокое значение δ13C в мышцах было характерно для мелких хищников, низкое – для бентофагов группы G и ручьевых гольцов. Хищные гольцы FL < 30 см и > 40 см различались между собой по изотопному составу азота (U-test, р ≤ 0.05). От всех форм по соотношениям 15N/14N и 13C/12C отличались ручьевые гольцы (U-test, р ≤ 0.05). По соотношениям 15N/14N и 13C/12C различия не были достоверными между бентофагами группы А и крупными хищниками, а также между бентофагами группы G и мелкими хищниками. Диапазоны значений 15N/14N и 13C/12C частично перекрывались между мелкими хищниками и бентофагами группы А. Диапазон значений 13C/12C частично перекрывался между крупными хищниками и бентофагами группы G.

ОБСУЖДЕНИЕ

По полученным данным, симпатрический комплекс мальмы бассейна оз. Азабачье представлен четырьмя экологическими формами, различающимися по питанию, заражённости паразитами, соотношению стабильных изотопов азота и углерода в мышцах. Озёрно-речные хищники FL > 25–30 см питаются преимущественно трёхиглой колюшкой, до достижения этого размера – различным бентосом, в основном хирономидами. Озёрно-речные бентофаги дифференцируются на две трофические группы: группа А питается моллюсками и личинками ручейников, группа G – амфиподами. Ручьевые гольцы потребляют амфибиотических насекомых в притоках озера. Низкие значения индекса Мориситы свидетельствуют, что трофические ниши гольцов не перекрываются.

Специализация гольцов на питании определенным видом пищи подтверждается различиями их паразитофауны, так как высокая пищевая избирательность и постоянное потребление конкретного вида пищи приводят к аккумуляции ограниченного числа видов паразитов (Knudsen et al., 2004).

Для озёрно-речных хищников характерно заражение Dibothriocephalus spp., E. salvelini, P. oncorhynchi и N. salmonis. Хищники накапливают этих гельминтов, реинвазируясь при питании мелкими рыбами, которые, в свою очередь, приобретают личинок гельминтов, потребляя планктон (Platzer, Adams, 1967; Smith, 1973; Knudsen, Klemetsen, 1994; Mikhailova, 2013). Срок жизни в рыбе Dibothriocephalus spp. составляет несколько лет (Knudsen, Klemetsen, 1994), E. salvelini – два года (Smith, 1973), P. oncorhynchi – до четырёх лет (Platzer, Adams, 1967), N. salmonis – менее года (Mikhailova, 2013). Высокий уровень инвазии хищных гольцов этими гельминтами говорит о том, что они долгое время питаются рыбой.

Паразитами-индикаторами озёрно-речных бентофагов группы А являются трематоды рода Diplostomum, заражающие рыб при контакте с моллюсками рода Lymnaea (Karvonen et al., 2006). Только у группы А отмечен Ichthyocotylurus erraticus, заражающий рыб при контакте с моллюсками Valvata (Cincinna) (Olson, 1970). Метацеркарии Diplostomum spp. живут в рыбах не менее 5–6 лет и накапливаются у них в течение жизни (Marcogliese et al., 2001), I. erraticus – не менее 5 мес. и, возможно, несколько лет (Olson, 1970). Заражение группы А паразитами, попадающими в рыб через моллюсков и имеющими долгий срок жизни в рыбах, подтверждает их питание моллюсками у дна водоёма.

Для озёрно-речных бентофагов группы G характерна инвазия Cy. farionis, трематодами рода Crepidostomum и C. truncatus. Заражение рыб Cy. farionis, C. metoecus и C. truncatus происходит при питании амфиподами (Vik, 1958; Awachie, 1968; Black, Lankester, 1980). В качестве дополнительных хозяев Cy. farionis указываются подёнки (Crawford, 1943) и амфиподы (Awachie, 1968). Срок жизни в рыбе Cy. farionis составляет не менее двух лет (Black, Lankester, 1980), C. truncatus – от 20 сут до 4 мес. (Vik, 1958; Knudsen et al., 2004), трематод рода Crepidostomum – около года (Awachie, 1968). Сильное заражение группы G паразитами, для которых амфиподы являются промежуточными хозяевами, подтверждает их систематическое питание амфиподами.

Паразитами-индикаторами ручьевых гольцов являются S. ephemeridarum и C. truttae. Промежуточными хозяевами S. ephemeridarum выступают личинки подёнок (Moravec, 1994). Заражение рыб S. ephemeridarum происходит в проточных водоёмах, где концентрируются их промежуточные хозяева (Moravec, 1994). Развитие C. truttae может быть как прямым (Пугачев, 1984), так и с участием личинок миног (Moravec, 1994). Срок жизни в рыбах S. ephemeridarum составляет несколько лет (Moravec, 1994), C. truttae – не более года (Gibson, 1972).

Таким образом, состав паразитов симпатрических форм мальмы бассейна оз. Азабачье отражает долговременные различия в их питании. Хищники, питаясь рыбой, реинвазируются Dibothriocephalus spp., E. salvelini и P. oncorhynchi. Бентофаги группы А через моллюсков приобретают Diplostomum spp. и I. erraticus. Бентофаги группы G, питаясь амфиподами, заражаются Cy. farionis, C. metoecus и C. truncatus. Ручьевые гольцы, питаясь насекомыми в ручьях, инвазируются S. ephemeridarum и C. truttae. Судя по имеющимся данным, питание и заражённость паразитами разных форм мальмы не меняется с 1960-х гг. (Коновалов, 1971; Кохменко, 1970; Буторина, 1980).

У гольцов бассейна оз. Азабачье помимо пресноводных отмечены морские паразиты – A. simplex s. lato, Pelichnibothrium speciosum и Brachyphallus crenatus. Личинки Anisakis встречались у 56.7% хищников, 13.3% бентофагов и 6.7% ручьевых гольцов, только у хищников отмечены P. speciosum (20%) и B. crenatus (13.3%) (табл. 3). Гольцы оз. Азабачье, по-видимому, заражаются морскими паразитами в озёрно-речной системе, не совершая морских миграций. Оз. Азабачье расположено в нижнем течении р. Камчатка, не изолировано и является нерестово-выростным водоёмом для крупных локальных стад проходных нерки, кижуча и трёхиглой колюшки (Бугаев, Кириченко, 2008). Морские паразиты, в том числе A. simplex, P. speciosum и B. crenatus, заносятся в пресные воды проходными рыбами (Ахмеров, 1955; Коновалов, 1971). Личинки Anisakis были найдены у всех форм гольцов. Известно, что Anisakis в пресных водах сохраняют инвазионную способность и заражают пресноводных рыб (Гаевская, 2005; Wootten, Smith, 1975), они живут в рыбах не менее двух лет и накапливаются в течение жизни (Køie, 2001). У хищных гольцов помимо Anisakis отмечены P. speciosum и B. crenatus. По всей видимости, хищники реинвазируются этими морскими паразитами при питании проходной колюшкой, поднимающейся в озеро на нерест. Мнение о том, что гольцы оз. Азабачье заражаются морскими паразитами без выхода в море подтверждает и то, что на фоне разнообразия и обилия у них пресноводных видов (15 видов с численностью до 98.8 экз.) морские паразиты редки и малочисленны (три вида численностью до 3.5 экз.). Об отсутствии морских миграций гольцов также свидетельствует обилие у них пресноводных гельминтов P. umblae, Cr. farionis, C. metoecus E. salvelini, P. longicollis, C. truncatus, E. salmonis и N. salmonis, которые должны были бы погибнуть в случае миграции рыб-хозяев в море (Коновалов, 1971; Куперман, 1980; Bailey et al., 1989). Но эти пресноводные виды были многочисленны у тех же особей гольцов, у которых присутствовали (единично) морские паразиты. Приведённые факты свидетельствуют в пользу того, что заражение жилых гольцов бассейна оз. Азабачье происходит в пресных водах: хищники реинвазируются морскими паразитами при питании проходной колюшкой, идущей в озеро на нерест, а озёрно-речные бентофаги и ручьевые гольцы приобретают морского A. simplex непосредственно из воды.

Долговременная трофическая сегрегация симпатрических форм мальмы бассейна оз. Азабачье также подтверждается различиями состава стабильных изотопов (δ15N и δ13С) в мышцах (рис. 2). Основными факторами, определяющими изотопный состав тканей рыб, являются их диета и местообитание (Peterson, Fry, 1987; Post, 2002). По изотопному составу животные похожи на свои пищевые объекты, с учётом того, что при каждом переходе на следующий трофический уровень ткани животных ассимилируют азот на 3–5% и углерод не более чем на 1.0% (Peterson, Fry, 1987). Соотношение 13C/12C в тканях животных мало изменяется при переходе на более высокие трофические уровни (не более 1%), поэтому углерод менее пригоден для оценки питания рыб. В озёрах δ13С показателен для различения литоральной и пелагической ниш: в литорали источниками углерода являются макрофиты и детрит, а в пелагиали – фитопланктон, при этом в литоральной сети значения δ13С выше, чем в пелагической (France, 1995; Post, 2002).

Различия в изотопном составе (δ15N и δ13C) у хищных гольцов разного размера (рис. 2) демонстрируют онтогенетический сдвиг питания в течение жизни. Гольцы меньших размеров питаются разнообразным бентосом в литорали, при достижении FL 25–30 см гольцы перемещаются в пелагическую нишу, где питаются рыбной пищей, при этом значение δ13C в их тканях снижается, а δ15N – повышается (Eloranta et al., 2010). Переход в течение жизни с питания бентосом на питание рыбой – широко распространённое явление у гольцов и отмечено в оз. Чёрное на Курилах (Савваитова и др., 2000), оз. Кроноцкое на Камчатке (Есин, Маркевич, 2017), в озёрах Забайкалья (Alekseyev et al., 2009), Шпицбергена (Hammar, 2000), Финляндии (Kahilainen, Lehtonen, 2003; Eloranta et al., 2010).

Различия в соотношении стабильных изотопов 15N/14N и 13C/12C у двух групп бентофагов (А и G) также подтверждают их трофическую сегрегацию. Гольцы, питающиеся амфиподами (G), по сравнению с гольцами, питающимися моллюсками (А), имеют значения δ15N в среднем на 2.3‰ больше и δ13C – на 4.7‰ меньше. Соотношение 15N/14N и 13C/12C в мышцах бентофагов соотносится со значениями состава изотопов их жертв (Eloranta et al., 2010). У амфипод, по сравнению с моллюсками, больше 15N, так как первые питаются беспозвоночными и находятся на более высоком трофическом уровне, при этом у моллюсков больше 13C, потому что они питаются перифитоном или растительностью (Markevich et al., 2021). Различия соотношения 13C/12C в мышцах бентофагов групп А и G обусловлены не только их диетой, но и, по всей видимости, топической разобщённостью: группа А активнее использует прибрежную зону, где обитают лёгочные моллюски, группа G питается амфиподами на бо́льших глубинах.

Ручьевые гольцы отличаются от озёрно-речных форм самыми низкими значениями δ15N и δ13C (рис. 2). Малое содержание 15N в мышцах ручьевых гольцов указывает на их низкий трофический уровень: основу их питания составляют преимущественно хирономиды, которые неизбирательно питаются детритом и составляющими его компонентами (Butakka et al., 2016). Низкое содержание 13C в мышцах ручьевых гольцов также может быть обусловлено малой жирностью их мышечной ткани, поскольку δ13С отслеживает как белки, так и липиды (Perga, Gerdeaux, 2005). Диапазон различий δ13С в мышцах ручьевых гольцах по сравнению с озёрно-речными формами приближается к 10‰. Такое различие связано не столько с их питанием, сколько с особенностями прохождения продукционных циклов в экосистемах ручьёв по сравнению с озёрами. Основным источником углерода в ручьях, особенно на их затенённых участках, является наземная растительность (Rosenfeld, Roff, 1992), в то время как в озёрах – фитопланктон и прибрежные водоросли (France, 1995). Ручей (Первый Дьяконовский), в котором отбирали ручьевых гольцов для анализа стабильных изотопов, на всем протяжении протекает по лесу в окружении деревьев. Для листвы деревьев δ13С составляет –29.0 ± 0.8‰ (Rosenfeld, Roff, 1992). У ручьевых гольцов δ13С составляет ‒28.4 ± 0.5‰, что соотносится со значениями δ13С для листвы деревьев с учётом увеличения при переходе через трофический уровень. Низкое значение δ13С у ручьевых гольцов также можно рассматривать как подтверждение отсутствия их миграций в озеро.

В целом состав стабильных изотопов (δ15N и δ13С) в мышцах разных форм гольцов бассейна оз. Азабачье демонстрирует не только специализацию их питания, но и пространственную разобщённость.

Озёрно-речные хищники, озёрно-речные бентофаги и ручьевые гольцы, по всей видимости, различаются местами и сроками нереста. В период 15–24 августа 2021 г. хищники имели гонады III стадии зрелости, бентофаги – IV–V, ручьевые гольцы – II. Поимки бентофагов обоих полов со зрелыми гонадами в устье р. Лотная в конце августа позволяют предположить, что они нерестятся в сентябре в р. Лотная и/или других притоках восточной части озера. Хищные гольцы, вероятно, нерестятся в ноябре в р. Бушуйка. Сведения о нересте гольцов в р. Бушуйка имеются в работе Савваитовой (1989). О наблюдении за скоплением гольцов в устье р. Бушуйка в ноябре сообщил С.А. Петров (КамчатНИРО). О репродуктивной изоляции между озёрно-речными хищниками и бентофагами (как S. albus и S. malma) могут свидетельствовать различия по аллельным частотам микросателлитных локусов ДНК (Салменкова и др., 2009).

Ручьевые гольцы в середине августа имели гонады II стадии зрелости. II и III стадии зрелости гонад – фаза роста половых клеток, которая может наблюдаться у лососёвых рыб только в год завершения созревания и нереста (Мурза, Христофоров, 1991). Интенсивность гаметогенеза у лососёвых рыб во многом зависит от температуры воды, так как при низкой температуре гонады созревают медленнее, а при температуре < 5–6°С процессы гаметогенеза останавливаются (Мурза, Христофоров, 1991). Малая степень зрелости гонад у ручьевых гольцов по сравнению с озёрными формами может быть обусловлена температурным режимом их местообитания: ручьевые гольцы населяют ручьи и мелкие речки, которые питаются грунтовыми водами и тающими снежниками, в то время как в оз. Азабачье поверхность воды прогревается до 14–16°С (Бугаев, Кириченко, 2008). Ранняя стадия зрелости гонад у ручьевых гольцов позволяет предположить, что они нерестятся в зимний период. В озёрах Кроноцкое (Камчатка) и Фьелсфросватн (Норвегия) глубоководные тугорослые формы гольцов, обитающие в условиях низких температур, нерестятся в зимний период, в то время как гольцы из верхних прогреваемых горизонтов нерестятся в конце лета–осенью (Есин, Маркевич, 2017; Klemetsen et al., 1997). Изоляция ручьевых гольцов от озёрно-речных форм достигается благодаря значительному расстоянию между местами их обитания: ручьевые гольцы держатся в верховьях притоков, куда озёрно-речные гольцы не поднимаются (Есин, 2015).

Таким образом, симпатрический комплекс мальмы бассейна оз. Азабачье представлен четырьмя экологическими формами – озёрно-речными хищниками, озёрно-речными бентофагами (две трофические группы) и ручьевыми гольцами. Комплекс мальмы оз. Азабачье является вторым по разнообразию после комплекса гольцов оз. Кроноцкое, насчитывающего шесть экологических форм. Микроэволюционные процессы у гольцов оз. Азабачье проходят в условиях конкуренции с другими видами рыб и при отсутствии географической изоляции, что делает этот комплекс важным модельным объектом для решения фундаментальных вопросов эволюционной биологии.

Список литературы

  1. Ахмеров А.Х. 1955. Паразитофауна рыб р. Камчатки // Изв. ТИНРО. Т. 43. С. 99–137.

  2. Боровиков В.П. 2003. Statistica. Искусство анализа данных на компьютере: для профессионалов. СПб.: Питер, 688 с.

  3. Бугаев В.Ф., Кириченко В.Е. 2008. Нагульно-нерестовые озера азиатской нерки (включая некоторые другие водоемы ареала). Петропавловск-Камчатский: Камчатпресс, 280 с.

  4. Бусарова О.Ю., Есин Е.В., Буторина Т.Е. и др. 2017а. Экологическая дифференциация жилой мальмы Salvelinus malma (Salmonidae) озера Дальнее, Камчатка // Вопр. ихтиологии. Т. 57. № 4. С. 424–434. https://doi.org/10.7868/S0042875217040026

  5. Бусарова О.Ю., Маркевич Г.Н., Кнудсен Р., Есин Е.В. 2017б. Трофическая дифференциация носатого гольца Salvelinus schmidti Viktorovsky, 1978 озера Кроноцкое (Камчатка) // Биология моря. Т. 43. № 1. С. 47–53.

  6. Буторина Т.Е. 1980. Экологический анализ паразитофауны гольцов (Salvelinus) реки Камчатки // Популяционная биология и систематика лососевых. Владивосток: Изд-во ДВНЦ АН СССР. С. 65–81.

  7. Быховская-Павловская И.Е. 1985. Паразиты рыб. Руководство по изучению. Л.: Наука, 121 с.

  8. Гаевская А.В. 2005. Анизакидные нематоды и заболевания, вызываемые ими у животных и человека. Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика, 223 с.

  9. Глубоковский М.К. 1977. Salvelinus albus sp. n. из бассейна реки Камчатки // Биология моря. Вып. 4. С. 48–56.

  10. Есин Е.В. 2015. Ручьевая мальма Salvelinus malma полуострова Камчатка // Вопр. ихтиологии. Т. 55. № 2. С 180–195. https://doi.org/10.7868/S0042875215020083

  11. Есин Е.В., Маркевич Г.Н. 2017. Гольцы рода Salvelinus азиатской части Северной Пацифики: происхождение, эволюция и современное разнообразие. Петропавловск-Камчатский: Камчатпресс, 188 с.

  12. Есин Е.В., Мельник Н.О., Зленко Д.В. и др. 2019. Симпатрическая диверсификация камчатской мальмы Salvelinus malma (Salmonidae) в экосистеме предельно малого размера // Вопр. ихтиологии. Т. 59. № 6. С. 733–736. https://doi.org/10.1134/S004287521906002X

  13. Коновалов С.М. 1971. Дифференциация локальных стад нерки Oncorhynchus nerka Walb. Л.: Наука, 229 с.

  14. Кохменко Л.В. 1970. Особенности питания гольца (Salvelinus alpinus) в озере Азабачьем // Изв. ТИНРО. Т. 78. С. 117–128.

  15. Куперман Б.И. 1980. Особенности жизненных циклов и биологии цестод из камчатских лососей // Биология моря. Т. 4. С. 53–60.

  16. Маркевич Г.Н., Есин Е.В., Бусарова О.Ю. и др. 2017. Разнообразие носатых гольцов Salvelinus malma (Salmonidae) Кроноцкого озера (Камчатка) // Вопр. ихтиологии. Т. 57. № 5. С. 521–533. https://doi.org/10.7868/S0042875217050125

  17. Мурза И.Г., Христофоров О.Л. 1991. Определение степени зрелости гонад и прогнозирование возраста достижения половой зрелости у атлантического лосося и кумжи. Л.: Изд-во ГосНИОРХ, 102 с.

  18. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. 1987. Т. 3. Паразитические многоклеточные (часть 2). Л.: Наука, 583 с.

  19. Пугачев О.Н. 1984. Нематоды пресноводных рыб Северо‑Востока Азии // Тр. ЗИН АН СССР. Т. 126. С. 10–19.

  20. Савваитова К.А. 1989. Арктические гольцы (структура популяционных систем, перспективы хозяйственного использования). М.: Агропромиздат, 223 с.

  21. Савваитова К.А., Романов Н.С. 1969. Некоторые особенности систематики и биологии карликовой ручьевой формы и молоди озёрно-речной формы арктического гольца Salvelinus alpinus (L.) из бассейна Азабачьего озера (Камчатка) // Биол. науки. № 8. С. 16–28.

  22. Савваитова К.А., Гриценко О.Ф., Груздева М.А., Кузищин К.В. 2000. Жизненная стратегия и фенетическое разнообразие гольцов рода Salvelinus из озера Черное (о. Онекотан, Курильские острова) // Вопр. ихтиологии. Т. 40. № 6. С. 743–763.

  23. Салменкова Е.А., Омельченко В.Т., Афанасьев К.И. и др. 2009. Генетическая дивергенция популяций белого гольца Salvelinus albus, северной и южной форм мальмы S. malma (Salmonidae) по микросателлитным локусам ДНК // Там же. Т. 49. № 6. С. 752–762.

  24. Черешнев И.Л., Шестаков А.В., Скопец М.Б. 2001. Определитель пресноводных рыб Северо-Востока России. Владивосток: Дальнаука, 129 с.

  25. Черешнев И.А., Волобуев В.В., Шестаков А.В., Фролов С.В. 2002. Лососевидные рыбы Северо-Востока России. Владивосток: Дальнаука, 496 с.

  26. Чертопруд М.В., Чертопруд Е.С. 2010. Краткий определитель беспозвоночных пресных вод центра Европейской России. М.: Т-во науч. изд. КМК, 179 с.

  27. Alekseyev S.S., Mina M.V., Smirina E.M., Sokolov A.A. 2009. Late ontogeny growth acceleration and size form transformations in Transbaikalian Arctic charr, Salvelinus alpinus complex: evidence from fin ray cross section growth layers // Environ. Biol. Fish. V. 86. № 4. P. 487–505. https://doi.org/10.1007/s10641-009-9548-6

  28. Awachie J.B.E. 1968. On the bionomics of Crepidostomum metoecus (Braun, 1900) and Crepidostomum farionis (Müller, 1784) (Trematoda, Allocreadiidae) // Parasitology. V. 58. № 2. P. 307–324. https://doi.org/10.1017/S0031182000069341

  29. Bailey R.E., Margolis L., Workman G.D. 1989. Survival of certain naturally acquired freshwater parasites of juvenile sockeye salmon, Oncorhynchus nerka (Walbaum), in hosts held in fresh and sea water, and implications for their use as population tags // Can. J. Zool. V. 67. № 7. P. 1757–1766. https://doi.org/10.1139/z89-252

  30. Black G.A., Lankester M.W. 1980. Migration and development of swim–bladder nematodes, Cystidicola spp. (Habronematoidea), in their definitive hosts // Ibid. V. 58. № 11. P. 1997–2005. https://doi.org/10.1139/z80-275

  31. Bush A.O., Lafferty K.D., Lotz J.M., Shostak A.W. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited // J. Parasitol. V. 83. № 4. P. 575–583. https://doi.org/10.2307/3284227

  32. Butakka C.M.M., Ragonha F.H., Train S. et al. 2016. Chironomidae feeding habits in different habitats from a Neotropical floodplain: exploring patterns in aquatic food webs // Braz. J. Biol. V. 76. № 1. P. 117–125. https://doi.org/10.1590/1519-6984.14614

  33. Conover W.J. 1999. Practical Nonparametric Statistics. New York: Wiley and Sons, 584 p.

  34. Crawford W.W. 1943. Colorado trematodes studies. I. A further contribution to the life history of Crepidostomum farionis (Muller) // J. Parasitol. V. 29. № 6. P. 379–384. https://doi.org/10.2307/3272843

  35. Curtis M.A., Bérubé M., Stenzel A. 1995. Parasitological evidence for specialized foraging behavior in lake–resident arctic char (Salvelinus alpinus) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 52. № S1. P. 186–194. https://doi.org/10.1139/f95-526

  36. Dieckmann U., Doebeli M. 1999. On the origin of species by sympatric speciation // Nature. V. 400. № 6742. P. 354–357. https://doi.org/10.1038/22521

  37. Eloranta A.P., Kahilainen K.K., Jones R.I. 2010. Seasonal and ontogenetic shifts in diet of Arctic charr Salvelinus alpinus in a subarctic lake // J. Fish Biol. V. 77. № 1. P. 80–97. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2010.02656.x

  38. France R.L. 1995. Differentiation between littoral and pelagic food webs in lakes using carbon isotopes // Limnol. Oceanogr. V. 40. № 7. P. 1310–1313. https://doi.org/10.4319/lo.1995.40.7.1310

  39. Frandsen F., Malmquist H.J., Snorrason S.S. 1989. Ecological parasitology of polymorphic Arctic charr, Salvelinus alpinus, in Lake Thingvallavatn, Iceland // J. Fish Biol. V. 34. № 2. P. 281–297. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1989.tb03309.x

  40. Funk D.J., Nosil P., Etges W.J. 2006. Ecological divergence exhibits consistently positive associations with reproductive isolation across disparate taxa // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 103. № 9. P. 3209–3213. https://doi.org/10.1073/pnas.0508653103

  41. Gibson D. 1972. Contributions to the life histories and development of Cucullanus minutus Rudolphi, 1819 and C. heterochrous Rudolphi, 1802 (Nematoda: Ascaridida) // Bull. Br. Mus. Nat. Hist. Zool. V. 22. № 5. P. 151–170. https://doi.org/10.5962/p.314197

  42. Hammar J. 2000. Cannibals and parasites: conflicting regulators of bimodality in high latitude Arctic char, Salvelinus alpinus // Oikos. V. 88. № 1. P. 33–47. https://doi.org/10.1034/j.1600-0706.2000.880105.x

  43. Hooker O.E., Barry J., Van Leeuwen T.E. et al. 2016. Morphological, ecological and behavioural of sympatric profundal and pelagic Arctic charr (Salvelinus alpinus) in Loch Dughaill Scotland // Hydrobiologia. V. 783. № 1. P. 209–221. https://doi.org/10.1007/s10750-015-2599-0

  44. Horn H.S. 1966. Measurement of “Overlap” in comparative ecological studies // Amer. Nat. V. 100. № 914. P. 419–424. https://doi.org/10.1086/282436

  45. Jonsson B., Jonsson N. 2001. Polymorphism and speciation in Arctic charr // J. Fish Biol. V. 58. № 3. P. 605–638. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2001.tb00518.x

  46. Kahilainen K., Lehtonen H. 2003. Piscivory and prey selection of four predator species in a whitefish dominated subarctic lake // Ibid. V. 63. № 3. P. 659–672. https://doi.org/10.1046/j.1095-8649.2003.00179.x

  47. Karvonen A., Terho P., Seppälä O. et al. 2006. Ecological divergence of closely related Diplostomum (Trematoda) parasites // Parasitology. V. 133. Pt. 2. P. 229–235. https://doi.org/10.1017/s0031182006000242

  48. Klemetsen A. 2010. The charr problem revisited: exceptional phenotypic plasticity promotes ecological speciation in postglacial lakes // Freshw. Rev. V. 3. № 1. P. 49–74. https://doi.org/10.1608/FRJ-3.1.3

  49. Klemetsen A., Amundsen P.-A., Knudsen R., Hermansen B. 1997. A profundal, winter-spawning morph of Arctic charr Salvelinus alpinus (L.) in lake Fjellfrøsvatn, northern Norway // Nord. J. Freshw. Res. V. 73. P. 13–23.

  50. Knudsen R., Klemetsen A. 1994. Infections of Diphyllobothrium dendriticum, D. ditremum (Cestoda), and Cystidicola farionis (Nematoda) in a north Norwegian population of Arctic charr (Salvelinus alpinus) during winter // Can. J. Zool. V. 72. № 11. P. 1922–1930. https://doi.org/10.1139/z94-261

  51. Knudsen R., Curtis M.A., Kristoffersen R. 2004. Aggregation of helminths: the role of feeding behavior of fish hosts // J. Parasitol. V. 90. № 1. P. 1–7. https://doi.org/10.1645/GE-3184

  52. Knudsen R., Siwertsson A., Adams C.E. et al. 2011. Temporal stability of niche use exposes sympatric Arctic charr to alternative selection pressures // Evol. Ecol. V. 25. № 3. P. 589–604. https://doi.org/10.1007/s10682-010-9451-9

  53. Knudsen R., Klemetsen A., Alekseyev S.S. et al. 2016. The role of Salvelinus in contemporary studies of evolution, trophic ecology and anthropogenic change // Hydrobiologia. V. 783. № 1. P. 1–9. https://doi.org/10.1007/s10750-016-2999-9

  54. Køie M. 2001. Experimental infections of copepods and sticklebacks Gasterosteus aculeatus with small ensheathed and large third–stage of Anisakis simplex (Nematoda, Ascaridoidea, Anisakidae) // Parasitol. Res. V. 87. № 1. P. 32–36. https://doi.org/10.1007/s004360000288

  55. Litsios G., Pellissier L., Forest F. et al. 2012. Trophic specialization influences the rate of environmental niche evolution in damselfishes (Pomacentridae) // Proc. R. Soc. B. Biol. Sci. V. 279. № 1743. P. 3662–3669. https://doi.org/10.1098/rspb.2012.1140

  56. Marcogliese D.J., Compagna S., Bergeron E., McLaughlin J.D. 2001. Population biology of eyeflukes in fish from a large fluvial ecosystem: the importance of gulls and habitat characteristics // Can. J. Zool. V. 79. № 6. P. 1102–1113. https://doi.org/10.1139/z01-077

  57. Markevich G.N., Esin E.V., Anisimova L.A. 2018. Basic description and some notes on the evolution of seven sympatric morphs of Dolly Varden Salvelinus malma from the Lake Kronotskoe Basin // Ecol. Evol. V. 8. № 2. P. 2554–2567. https://doi.org/10.1002/ece3.3806

  58. Markevich G.N., Esin E.V., Medvedev D.A. et al. 2021. Trophic-based diversification in benthivorous charrs (Salvelinus) dwelling littoral zones of Northern lakes // Hydrobiologia. V. 848. № 17. P. 4115–4133. https://doi.org/10.1007/s10750-021-04628-4

  59. Mikhailova E.I. 2013. Origination of a separate form of Neoechinorhynchus salmonis Ching, 1984 (Acanthocephales: Neoechinorhynchidae) in severe environment of the Asian Arctic // Parasitol. Res. V. 112. № 5. P. 1973–1981. https://doi.org/10.1007/s00436-013-3355-x

  60. Moravec F. 1994. Parasitic nematodes of freshwater fishes of Europe. Dordrecht: Kluwer Acad. Pub., 473 p.

  61. Olson R.E. 1970. The life cycle of Cotylurus erraticus (Rudolphi, 1809) Szidat, 1928 (Trematoda: Strigeidae) // J. Parasitol. V. 56. № 1. P. 55–63. https://doi.org/10.2307/3277453

  62. Perga M.E., Gerdeaux D. 2005. “Are fish what they eat” all year round? // Oecologia. V. 144. № 4. P. 598–606. https://doi.org/10.1007/s00442-005-0069-5

  63. Peterson B.J., Fry B. 1987. Stable isotopes in ecosystem studies // Ann. Rev. Ecol. Syst. V. 18. P. 293–320. https://doi.org/10.1146/annurev.es.18.110187.001453

  64. Platzer E.G., Adams J.R. 1967. The life history of a dracunculoid Philonema oncorhynchi in Oncorhynchus nerka // Can. J. Zool. V. 45. № 1. P. 31–43. https://doi.org/10.1139/z67-004

  65. Post D.M. 2002. Using stabile isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumptions // Ecology. V. 83. № 3. P. 703–718. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2002)083[0703:USI-TET]2.0.CO;2

  66. Price S.A., Hopkins S.S.B., Smith K.K., Roth V.L. 2012. Tempo of trophic evolution and its impact on mammalian diversification // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 109. № 18. P. 7008–7012. https://doi.org/10.1073/pnas.1117133109

  67. Rosenfeld J.S., Roff J.C. 1992. Examination of the carbon base in southern Ontario streams using stable isotopes // J. North Amer. Benthol. Soc. V. 11. №. 1. P. 1–10. https://doi.org/10.2307/1467877

  68. Rüber L., Adams D. 2001. Evolutionary convergence of body shape and trophic morphology in cichlids from Lake Tanganyika 2001 // J. Evol. Biol. V. 14. № 2. P. 325–332. https://doi.org/10.1046/j.1420-9101.2001.00269.x

  69. Smith H.D. 1973. Observations on the cestode Eubotrium salvelini in juvenile sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) at Babine Lake, British Columbia // J. Fish Res. Board Can. V. 30. № 7. P. 947–964. https://doi.org/10.1139/f73-156

  70. Snorrason S.S., Skúlason S., Jonsson B. et al. 1994. Trophic specialization in Arctic charr Salvelinus alpinus (Pisces; Salmonidae): morphological divergence and ontogenetic niche shifts // Biol. J. Lin. Soc. V. 52. № 1. P. 1–18. https://doi.org/10.1006/bijl.1994.1035

  71. Sturmbauer C., Mark W., Dallinger R. 1992. Ecophysiology of Aufwuchs-eating cichlids in Lake Tanganyika: niche separation by trophic specialization // Environ. Biol. Fish. V. 35. № 3. P. 283–290. https://doi.org/10.1007/BF00001895

  72. Trout and Char of the World. 2019. Bethesda: Amer. Fish. Soc., 777 p. https://doi.org/10.47886/9781934874547

  73. Vik R. 1958. Studies of the helminth fauna of Norway. II. Distribution and life cycle of Cyathocephalus truncatus (Pallas, 1781) (Cestoda) // Nytt Mag. Zool. V. 6. P. 97–110.

  74. Wootten R., Smith J.W. 1975. Observational and experimental studies on the acquisition of Anisakis sp. larvae (Nematoda: Ascaridida) by trout in fresh water // Int. J. Parasitol. V. 5. № 3. P. 373–378. https://doi.org/10.1016/0020-7519(75)90087-9

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Вопросы ихтиологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал