Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 4, стр. 427-441

Генетическая изменчивость азиатской корюшки Osmerus dentex (Osmeridae) Японского и Охотского морей по данным анализа микросателлитных локусов и митохондриальной ДНК

А. В. Семенова 12*, Е. В. Пономарева 1, О. В. Вилкина 3

1 Московский государственный университет
Москва, Россия

2 Институт общей генетики РАН – ИОГен РАН
Москва, Россия

3 Хабаровский филиал Всероссийского научно-исследовательского института рыбного хозяйства и океанографии – ХабаровскНИРО
Хабаровск, Россия

* E-mail: seman2000@yandex.ru

Поступила в редакцию 03.10.2022
После доработки 05.12.2022
Принята к публикации 12.12.2022

Аннотация

Исследовано генетическое разнообразие азиатской корюшки Osmerus dentex Охотского и Японского морей по девяти микросателлитным локусам и контрольному региону митохондриальной ДНК (940 пар нуклеотидов). Самые низкие значения всех параметров генетического разнообразия митохондриальной ДНК наблюдались в группе выборок с северного побережья Охотского моря. Наибольшее значение гаплотипического разнообразия было выявлено в выборке с о-ва Сахалин и у корюшки Японского моря. Звёздообразная топология генеалогических структур указывает на быструю экспансию численности и происхождение всех популяций вида от единого общего предка из основного рефугиума. По результатам анализа ядерных маркеров обнаружена достоверно значимая генетическая структурированность корюшки в пределах её тихоокеанского ареала (коэффициент генетической дифференциации (FST) равен 0.033), которая удовлетворительно описывается моделью изоляции расстоянием. Наибольшие генетические отличия по двум типам маркеров от остальных выборок обнаружены у корюшки рек Шкотовка и Ботчи бассейна Японского моря и р. Найба (Сахалин). Наблюдаемые паттерны генетической дифференциации корюшки по ядерным и митохондриальным маркерам хорошо дополняют друг друга и, вероятнее всего, ассоциированы с различиями в распространении личинок корюшки от мест нереста из-за дифференциации океанографических условий.

Ключевые слова: азиатская корюшка Osmerus dentex, популяционно-генетическая структура, полиморфизм ДНК, контрольный регион мтДНК, микросателлиты, Охотское море, Японское море.

Список литературы

  1. Андреев А.Г. 2018. Особенности циркуляции вод в южной части Татарского пролива // Исслед. Земли из космоса. № 1. С. 3–11. https://doi.org/10.7868/S0205961418010013

  2. Брыков В.А., Полякова Н.Е., Прохорова А.В. 2003. Филогеографический анализ кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) в азиатской части ареала, основанный на изменчивости митохондриальной ДНК // Генетика. Т. 39. № 1. С. 75–82.

  3. Бугаев А.В., Амельченко Ю.Н., Липнягов С.В. 2014. Азиатская зубастая корюшка Osmerus mordax dentex в шельфовой зоне и внутренних водоемах Камчатки: состояние запасов, промысел и биологическая структура // Изв. ТИНРО. Т. 178. С. 3–24. https://doi.org/10.26428/1606-9919-2014-178-3-24

  4. Василец П.М. 2000. Корюшки прибрежных вод Камчатки: Автореф. дис … канд. биол. наук. Владивосток: ИБМ ДВО РАН, 24 с.

  5. Власова Г.А., Васильев А.С., Шевченко Г.В. 2008. Пространственно-временная изменчивость структуры и динамики вод Охотского моря. М.: Наука, 359 с.

  6. Гладенков А.Ю., Гладенков Ю.Б. 2004. Начало формирования межокеанических связей Пацифики и Арктики через Берингов пролив в неогене // Стратиграфия и геол. корреляция. Т. 12. № 2. С. 72–89.

  7. Гриценко О.Ф. 2002. Проходные рыбы острова Сахалин (систематика, экология, промысел). М.: Изд-во ВНИРО, 248 с.

  8. Дьяков Б.С. 2006. О циркуляции вод в Татарском проливе в весеннее время // Изв. ТИНРО. Т. 146. С. 205–212.

  9. Клюканов В.А. 1975. Систематика и родственные отношения корюшек родов Osmerus и Hypomesus (Osmeridae) и их расселение // Зоол. журн. Т. 54. Вып. 4. С. 590–595.

  10. Ковпак Н.Е., Скурихина Л.А., Кухлевский А.Д. и др. 2011. Генетическое разнообразие и родственные взаимоотношения корюшек рода Osmerus российских вод // Генетика. Т. 47. № 8. С. 1081–1096.

  11. Олейник А.Г., Скурихина Л.А., Брыков В.А. и др. 2005. Дифференциация мальмы Salvelinus malma Азии и Северной Америки по данным ПЦР-ПДРФ-анализа митохондриальной ДНК // Там же. Т. 41. № 5. С. 626–634.

  12. Парпура И.З., Колпаков В.Н. 2001. Биология и внутривидовая дифференциация корюшек Приморья // Чтения памяти В.Я. Леванидова. Вып. 1. С. 284–295.

  13. Пищальник В.М., Архипкин В.С., Леонов А.В. 2010. О циркуляции вод в Татарском проливе // Вод. ресурсы. Т. 37. № 6. С. 657–670.

  14. Рогачев К.А., Шлык Н.В. 2015. Исключительное опреснение прибрежных вод северо-западной части Охотского моря в 2013 г. // Вестн. ДВО РАН. № 2 (180). С. 118–125.

  15. Семенова А.В., Строганов А.Н., Бугаев А.В. и др. 2019а. Анализ изменчивости микросателлитных локусов в популяциях азиатской зубастой корюшки Osmerus dentex Восточной и Западной Камчатки // Генетика. Т. 55. № 1. С. 70–80. https://doi.org/10.1134/S0016675819010041

  16. Семенова А.В., Строганов А.Н., Пономарева Е.В., Афанасьев К.И. 2019б. Микросателлитная изменчивость азиатской корюшки Osmerus dentex Белого моря // Там же. Т. 55. № 6. С. 723–727. https://doi.org/10.1134/S001667581906016X

  17. Скурихина Л.А., Олейник. А.Г., Кухлевский А.Д. и др. 2015. Генетическая дифференциация тихоокеанской корюшки Osmerus mordax dentex по данным анализа митохондриальной ДНК // Там же. Т. 51. № 12. С. 1410–1422. https://doi.org/10.7868/S0016675815120115

  18. Хен Г.В., Ванин Н.С., Фигуркин А.Л. 2002. Особенности гидрологических условий в северной части Охотского моря во второй половине 90-х гг. // Изв. ТИНРО. Т. 130. С. 24–43.

  19. Черешнев И.А., Волобуев В.В., Шестаков А.В., Фролов С.В. 2002. Лососевидные рыбы Северо-Востока России. Владивосток: Дальнаука, 496 с.

  20. Черниенко И.С. 2010. Элементы пространственно-функциональной структуры аяно-шантарской популяции камчатского краба (Paralithodes camtschaticus) // Изв. ТИНРО. Т. 163. С. 172–184.

  21. Шпигальская Н.Ю., Пильганчук О.А., Савенков В.В. и др. 2012. Результаты исследований внутривидовой структуры промысловых видов рыб методами популяционной генетики // Исслед. вод. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана. Вып. 25. С. 69–97.

  22. Щукина Г.Ф. 1999. Биологические основы внутривидовой дифференциации азиатской корюшки Osmerus mordax dentex в водах Сахалина // Сб. науч. тр. СахНИРО. Т. 2. Южно-Сахалинск: Изд-во СахНИРО. С. 74–84.

  23. Baby M.C., Bernatchez L., Dodson J.J. 1991. Genetic structure and relationships among anadromous and landlocked populations of rainbow smelt, Osmerus mordax, Mitchill, as revealed by mtDNA restriction analysis // J. Fish Biol. V. 39. № sA. P. 61–68. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1991.tb05068.x

  24. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. 1999. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

  25. Beacham T.D., Hay D.E., Le K.D. 2005. Population structure and stock identification of eulachon (Thaleichthys pacificus), an anadromous smelt, in the Pacific Northwest // Mar. Biotechnol. V. 7. № 4. P. 363–372. https://doi.org/10.1007/s10126-004-4075-0

  26. Bernatchez L., Martin S. 1996. Mitochondrial DNA diversity in anadromous rainbow smelt, Osmerus mordax Mitchill: a genetic assessment of the member-vagrant hypothesis // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 53. № 2. P. 424–433. https://doi.org/10.1139/f95-180

  27. Boivin T., Bouvier J.C., Beslay D. et al. 2004. Variability in diapause propensity within populations of a temperate insect species: interactions between insecticide resistance genes and photoperiodism // Biol. J. Lin. Soc. V. 83. № 3. P. 341–351. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2004.00392.x

  28. Bradbury I.R., Coulson M.W., Campana S.E., Bentzen P. 2006. Morphological and genetic differentiation in anadromous smelt Osmerus mordax (Mitchill): disentangling the effects of geography and morphology on gene flow // J. Fish Biol. V. 69. № sc. P. 95–114. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2006.01263.x

  29. Bradbury I.R., Campana S.E., Bentzen P. 2008. Low genetic connectivity in an estuarine fish with pelagic larvae // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 65. № 2. P. 147–158. https://doi.org/10.1139/f07-154

  30. Bradbury I.R., Coulson M.W., Campana S.E. et al. 2011. Contemporary nuclear and mitochondrial genetic clines in a north temperate estuarine fish reflect Pleistocene vicariance // Mar. Ecol. Prog. Ser. V. 438. P. 207–218. https://doi.org/10.3354/meps09286

  31. Chapuis M.P., Estoup A. 2007. Microsatellite null alleles and estimation of population differentiation // Mol. Biol. Evol. V. 24. № 3. P. 621–631. https://doi.org/10.1093/molbev/msl191

  32. Costello A.B., Down T.E., Pollard S.M. et al. 2003. The influence of history and contemporary stream hydrology on the evolution of genetic diversity within species: an examination of microsatellite DNA variation in bull trout, Salvelinus confluentus (Pisces: Salmonidae) // Evolution. V. 57. № 2. P. 328–344. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2003.tb00267.x

  33. Evanno G., Regnaut S., Goudet J. 2005. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study // Mol. Ecol. V. 14. № 8. P. 2611–2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.x

  34. Flannery B.G., Spangler R.E., Norcross B.L. et al. 2013. Microsatellite analysis of population structure in Alaska Eulachon with application to mixed-stock analysis // Trans. Am. Fish. Soc. V. 142. № 4. P. 1036–1048. https://doi.org/10.1080/00028487.2013.790841

  35. Hewitt G. 2000. The genetic legacy of the Quaternary ice ages // Nature. V. 405. № 6789. P. 907–913. https://doi.org/10.1038/35016000

  36. Hirase S. 2022. Comparative phylogeography of coastal gobies in the Japanese Archipelago: future perspectives for the study of adaptive divergence and speciation // Ichthyol. Res. V. 69. № 1. P. 1–16. https://doi.org/10.1007/s10228-021-00824-3

  37. Iles T.D., Sinclair M. 1982. Atlantic herring: stock discreteness and abundance // Science. V. 215. № 4533. P. 627–633. https://doi.org/10.1126/science.215.4533.627

  38. Kottelat M., Freyhof J. 2007. Handbook of European Freshwater Fishes. Cornol; Berlin: Kottelat and Freyhof, 646 p.

  39. Kovach A.I., Breton T.S., Enterline C., Berlinsky D.L. 2013. Identifying the spatial scale of population structure in anadromous rainbow smelt (Osmerus mordax) // Fish. Res. V. 141. P. 95–106. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2012.07.008

  40. Leigh J.W., Bryant D. 2015. PopART: Full-feature software for haplotype network construction // Methods Ecol. Evol. V. 6. № 9. P. 1110–1116. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12410

  41. Librado P., Rozas J. 2009. DnaSP v5: a software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data // Bioinformatics. V. 25. № 11. P. 1451–1452. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187

  42. McLean J., Taylor E. 2001. Resolution of population structure in a species with high gene flow: microsatellite variation in the eulachon (Osmeridae: Thaleichthys pacificus) // Mar. Biol. V. 139. № 3. P. 411–420. https://doi.org/10.1007/s002270100483

  43. Meirmans P.G. 2006. Using the AMOVA framework to estimate a standardized genetic differentiation measure // Evolution. V. 60. № 11. P. 2399–2402. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2006.tb01874.x

  44. Nellbring S. 1989. The ecology of smelts (genus Osmerus): A literature review // Nord. J. Freshw. Res. V. 65. P. 116–145.

  45. O’Donnell J. 1993. Surface fronts in estuaries: a review // Estuaries. V. 16. № 1. P. 12–39. https://doi.org/10.2307/1352761

  46. Peakall R., Smouse P.E. 2012. GenAlEx 6.5: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research an update // Bioinformatics. V. 28. № 19. P. 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460

  47. Peakall R., Smouse P.E., Huff D.R. 1995. Evolutionary implications of allozyme and RAPD variation in diploid populations of dioecious buffalograss Buchloë dactyloides // Mol. Ecol. V. 4. № 2. P. 135–147. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.1995.tb00203.x

  48. Piry S., Luikart G., Conuet J.M. 1999. Bottleneck: A computer program for detecting recent reduction in the effective population size using allele frequency data // J. Hered. V. 90. № 4. P. 502–503. https://doi.org/10.1093/jhered/90.4.502

  49. Pritchard J., Stephens M., Donnelly P. 2000. Inference of population structure using multilocus genotype data // Genetics. V. 155. № 2. P. 945–959. https://doi.org/10.1093/genetics/155.2.945

  50. Puechmaille S.J. 2016. The program structure does not reliably recover the correct population structure when sampling is uneven: subsampling and new estimators alleviate the problem // Mol. Ecol. Resour. V. 16. № 3. P. 608–627. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12512

  51. Rannala B., Mountain J.L. 1997. Detecting immigration by using multilocus genotypes // Proc. Natl. Acad. Sci. V. 94. № 17. P. 9197–9201. https://doi.org/10.1073/pnas.94.17.9197

  52. Rice W.R. 1989. Analyzing tables of statistical tests // Evolution. V. 43. № 1. P. 223–225. https://doi.org/10.2307/2409177

  53. Sanger F., Nicklen S., Coulson A.R. 1977. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors // Proc. Natl. Acad. Sci. V. 74. № 12. P. 5463–5467. https://doi.org/10.1073/pnas.74.12.5463

  54. Semenova A.V., Stroganov A.N., Ponomareva E.V. et al. 2021. Large-scale genetic structure and diversity of Arctic rainbow smelt Osmerus dentex Steindachner et Kner, 1870 throughout its distributional range based on microsatellites // Polar Biol. V. 44. № 5. P. 927–940. https://doi.org/10.1007/s00300-021-02848-x

  55. Skurikhina L.A., Oleinik A.G., Kukhlevsky A.D. et al. 2018. Phylogeography and demographic history of the Pacific smelt Osmerus dentex inferred from mitochondrial DNA variation // Ibid. V. 41. № 5. P. 877–896. https://doi.org/10.1007/s00300-018-2250-4

  56. Slatkin M., Hudson R.R. 1991. Pairwise comparisons of mitochondrial DNA sequences in stable and exponentially growing populations // Genetics. V. 129. № 2. P. 555–562. https://doi.org/10.1093/genetics/129.2.555

  57. Stamford M.D., Taylor E.B. 2004. Phylogeographical lineages of Arctic grayling (Thymallus arcticus) in North America: divergence, origins and affinities with Eurasian Thymallus // Mol. Ecol. V. 13. № 6. P. 1533–1549. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2004.02174.x

  58. Van Oosterhout C., Hutchinson W.F., Wills D.P., Shipley P. 2004. MICRO-CHECKER: software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data // Mol. Ecol. Notes. V. 4. № 3. P. 535–538. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2004.00684.x

  59. Villesen P. 2007. FaBox: an online toolbox for fasta sequences // Ibid. V. 7. № 6. P. 965–968. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01821.x

  60. Weir B.S., Cockerham C.C. 1984. Estimating F-statistics for the analysis of population structure // Evolution. V. 38. № 6. P. 1358–1370. https://doi.org/10.2307/2408641

  61. Wright S. 1943. Isolation by distance // Genetics. V. 28. № 2. P. 114–138. https://doi.org/10.1093/genetics/28.2.114

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Supplement 1. Distribution of Osmerus dentex haplotypes by sites with sequence numbers deposited in GenBank (NCBI)