Известия РАН. Серия биологическая, 2019, № 5, стр. 514-523

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исследования проводили в заповедниках Уссурийский и Кедровая Падь в кедрово-широколиственных лесах очень сложного строения с трехъярусным древостоем, “который может включать до 10 видов деревьев в первом ярусе на участке 20 × 20 м” (Растительный…, 2010). В каждом из заповедников во второй половине июля 2016 г. были изучены по две пробных площади на бурых почвах: одна – на участках с заметным участием корейской кедровой сосны Pinus koraiensis, другая – пихты чернокорой Abies holophylla.

Пробная площадь “Турова” – Уссурийский заповедник, кедрово-широколиственный лес на пологом склоне (P. koraiensis, Acer mandshuricum, Quercus mongolica и др.); в подлеске – Lonicera maackii, Eleutherococcus senticosus и др.; в напочвенном покрове – Oxalis acetosella, Carex spp., Adiantum pedatum и др. Мертвый покров составлял <40%, толщина подстилки ~10 см.

Пробная площадь “Грабовая” – Уссурийский заповедник, гора Грабовая, пихтово-грабовый лес (A. holophylla, Carpinus cordata, P. koraiensis, Betula costata и др.); в подлеске – C. cordata, Acer tegmentosum, A. barbinerve, E. senticosus и др.; в напочвенном покрове – O. acetosella, Leptorumohra amurensis и др. Мертвый покров >80%, толщина подстилки ~4 см.

Пробная площадь “Кедровая” – заповедник Кедровая Падь, кедрово-пихтово-широколиственный лес на склоне (P. koraiensis, A. holophylla, Tilia mandshurica, C. cordata и др.); в подлеске – клены пяти видов, в том числе A. tegmentosum и A. barbinerve; в напочвенном покрове – L. amurensis, Dryopteris crassirhizoma, Maianthemum dilatatum, O. acetosella и др. Мертвый покров ~50%, толщина подстилки 4 см.

Пробная площадь “Пихтовая” – заповедник Кедровая Падь, долинный пихтово-широколиственный лес (A. holophylla, Juglans mandshurica, P. koraiensis и др.); в подлеске – J. mandshurica, C. cordata, A. tegmentosum, A. mandshuricum, A. mono и др.; в напочвенном покрове – L. amurensis, D. crassirhizoma и др. Мертвый покров ~50%, толщина подстилки 3–4 см.

Структурные особенности сообществ коллембол лесов Южного Приморья сравнивали с данными, собранными в заповедниках Русской равнины – Кивач (Карелия) и Приокско-Террасный (юг Московской обл.). Были использованы материалы по мезофитным зеленомошным и гигрофитным сфагновым соснякам, описания участков приведены ранее (Сараева и др., 2015а, б; Kuznetsova, Saraeva, 2018). Сфагновые леса, несмотря на отличия гидрологического режима от такового в мезофитных лесах, были выбраны как местообитания наиболее разнообразных сообществ коллембол на Русской равнине.

Выявление полного видового разнообразия территории – труднодостижимая задача для любой группы педобионтов, включая коллембол. В связи с этим для адекватного описания разнообразия ногохвосток мы используем метод стандартной интенсивной выборки. Одна учетная серия в каждом местообитании состояла из 81 пробы, которые отбирали на трех участках, каждый площадью 1 м², расположенных на расстоянии 10 м один от другого, по 27 проб на участке (схема учетов подробно была описана ранее (Сараева и др., 2015а, б)). Все три участка были относительно однородны и сходны по растительному покрову. Пробы отбирали буром площадью сечения 8 см² на всю глубину лесной подстилки с включением первых сантиметров минеральных слоев почвы. Анализировали данные на следующих пространственных шкалах: 1 проба, 1 м², местообитание, регион.

Для экстракции коллембол использовали воронки Тульгрена. Весь материал монтировали в постоянных микропрепаратах и определяли до вида. Всего было изучено 13 940 экз. коллембол 120 видов из лесов Южного Приморья и 6498 экз. 60 видов из лесов Русской равнины.

Видовое богатство (число видов на участках определенной площади) рассчитывали для нескольких масштабов: отдельных проб (8 см²), 1 м² и отдельных местообитаний (3 м²). Мерой варьирования средних показателей было стандартное отклонение (SD). Полноту выявления видового состава оценивали с помощью индекса Jacknife 1 в программе PAST (Hammer et al., 2001). Для анализа видовой структуры использовали индексы Бергера–Паркера, Шеннона и выравненности (расчет на основе индекса Шеннона), а также ранговые распределения и отношение числа видов к числу родов. В качестве адаптивных свойств видов (traits) рассматривали два признака: способ размножения (партеногенетическое или обоеполое) и жизненную форму (эпи-, геми- и эуэдафическая). К доминантам относили виды с относительным обилием >12.4% в серии, к субдоминантам – 3.9–12.4%, малочисленным – 1.3–3.9%, редким – <1.3% (шкала Энгельмана).

Видовое разнообразие, как известно, складывается из локального альфа-разнообразия и бета-разнообразия, отражающего различия видового состава разных участков. В нашей работе оценивали вклад видового разнообразия участков площадью 1 м² в разнообразие местообитания с помощью аддитивного парционирования. Для расчетов использовали RStudio, функцию “adipart” в пакете “vegan” (R Development…, 2011).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Общая численность ногохвосток. В кедрово-широколиственных лесах Южного Приморья этот показатель обычно существенно выше (38–75 тыс. экз./м²), чем в зеленомошных сосняках Русской равнины (9–14 тыс. экз./м²), но близок к таковому в сфагновых сосняках (31–45 тыс. экз./м²).

Видовое богатство сообществ коллембол. В лесах Южного Приморья оно существенно выше, чем в лесах Русской равнины, на всех рассмотренных пространственных шкалах: в одном образце (8 см²) – в среднем 10–16 vs. 3–8 видов, на 1 м² – 46–61 vs. 13–26 видов, в одной серии в местообитании – 64–89 vs. 17–30 видов (табл. 1, 2). В выборке из 500 особей в древних лесах обнаруживается 42–51 вид, в лесах Русской равнины лишь 15–26 видов, в выборке из 100 особей – 23–27 и 11–19 видов. Кумулятивные кривые показывают более или менее быстрое выявление видового богатства в лесах Русской равнины, которое в наших сериях достигает 80–100% ожидаемого числа. Напротив, в Южном Приморье кривые так и не выходят на плато и доля обнаруженных видов в среднем ниже (рис. 1, табл. 1).

Рис. 1.

Число выявленных видов в сериях из Южного Приморья (сплошные кривые) и Русской равнины (точечные кривые) в зависимости от числа образцов. R1 и R2 – Уссурийский заповедник (“Турова” и “Грабовая” площадки соответственно), R3 и R4 – зап. Кедровая падь (“Кедровая” и “Пихтовая” площадки соответственно), Y1 и Y2 – зеленомошные, Y4 и Y3 – сфагновые сосняки заповедников Приокско-Террасного и Кивач соответственно; для рис. 1 и 2.

Структура доминирования. Индекс Бергера–Паркера, т.е. доля первого по численности вида, в сообществах ногохвосток Южного Приморья не превышала 0.25, наибольшее значение на Русской равнине – 0.39 (табл. 1, 2). В европейской части России отдельные учетные серии “улавливают” небольшое число видов из категории малочисленных. Ранговые распределения видов приближаются к геометрическому типу, особенно в зеленомошных сосняках. В сериях проб из Южного Приморья эти кривые более пологие, что отражает присутствие в сообществах многих видов с невысокой плотностью и близкие к логнормальному распределению численностей (рис. 2а). Интересно, что индекс выравненности обилия видов в древних лесах оказался ниже, чем в послеледниковых лесных ландшафтах. Это означает, что высокие значения индекса Шеннона (>3.9 бит в сериях из Южного Приморья, но <3.9 на Русской равнине) обусловлены в первом случае именно большим видовым богатством. Кривые Раункиера наглядно свидетельствуют о дефиците редких видов на Русской равнине (рис. 2б).

Рис. 2.

Графики ранговых распределений видов (а) и графики распределения видов по классам обилия Раункиера (б). RR – редкие виды, L – малочисленные, SD – субдоминанты, D – доминанты.

Доминирующие виды. В лесах Южного Приморья в основном преобладают виды восточно-палеарктические или с более узкими ареалами (Folsomia octoculata, F. ozeana и др.). Некоторые виды с узкими ареалами встречаются и в европейской части России, но не повсеместно, а на севере и востоке региона или в горах (например, Tomocerina minuta, Protaphorura taimyrica и Folsomia palearctica). В молодых ландшафтах Русской равнины наиболее многочисленны именно широко распространенные голарктические виды, прежде всего Isotomiella minor и Parisotoma notabilis (табл. 2).

Сосуществование близких видов. Число близких видов, непосредственно контактирующих между собой в одном местообитании, дает представление о плотности “упаковки” ниш в сообществе. В обоих регионах наибольшее число видов отмечено в роде Folsomia. Для сравнения в каждом регионе была выбрана пробная площадь, где разнообразие рода было максимальным: сфагновый сосняк в Приокско-Террасном заповеднике (3 вида) и пробная площадь “Турова” в Уссурийском заповеднике (6 видов). В Приокско-Террасном заповеднике совместная встречаемость видов Folsomia была отмечена менее чем в трети проб, в Уссурийском заповеднике большинство проб включали в себя 3–4 вида, а некоторые пробы – до 6 (рис. 3).

Рис. 3.

Совместная встречаемость видов рода Folsomia в одной пробе в сериях из 81 пробы в Приокско-Террасном (1) и Уссурийском (2) заповедниках.

Cоотношение партеногенетических и амфимиктических видов. По нашей предварительной оценке партеногенетических видов коллембол в изученном материале меньше, чем обоеполых (22% списка на Русской равнине и ~9% в Южном Приморье). Однако различия сообществ коллембол этих регионов по данному признаку очевидны: на долю партеногенетических видов приходится >50% общей численности ногохвосток на послеледниковой территории и <10% в древних лесах.

Жизненные формы. В Южном Приморье по численности явно преобладают гемиэдафические формы, в то время как на Русской равнине обычно более многочисленны эуэдафические (табл. 3). В древних лесах среднее на серию число геми- и эуэдафических видов в 4 раза больше, чем на постгляциальной территории. Напротив, различия в числе эпиэдафических форм между регионами не так велики, что создает впечатление относительного дефицита видов этой группы в лесах Южного Приморья (табл. 3).

Пространственная структура разнообразия. Участок площадью 1 м² включает в себя большую часть видов местообитания. По данным аддитивного парционирования эта часть несколько выше в местообитаниях Южного Приморья по сравнению с лесами Русской равнины (0.8 ± 0.07 и 0.7 ± 0.02 соответственно). Различия в видовом составе разных участков в пределах одного местообитания несколько ниже в древних лесах, чем на равнине (0.2 ± 0.07 vs. 0.3 ± 0.02). Полученные оценки вклада альфа- и бета-компонентов разнообразия во всех случаях отличались от случайных.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Влияние возраста ландшафта на разнообразие почвенных животных начали обсуждать относительно недавно. Например, в сообществах почвенных клещей доля групп обоеполых, эндемичных и редких видов, а также общее видовое богатство были выше в лесах древних ландшафтов Нидерландов по сравнению с более молодыми послеледниковыми территориями (Zaitsev et al., 2013). Об этих же закономерностях свидетельствуют и наши данные.

Фауна почвенных коллембол обнаруживает в Южном Приморье те же зоогеографические особенности, что и фауна насекомых: преобладание восточно-палеарктических и лишь небольшое число широкоареальных (голарктических, транспалеарктических, евро-сибирских) видов (Чернов и др., 2011). Интересно, что экологически близкая к коллемболам группа панцирных клещей в том же регионе почти на 70% состоит из широкоареальных видов (Рябинин, 2009).

До сих пор наиболее высокие значения видового богатства коллембол в умеренном поясе были отмечены в Центральной Японии (до 60 и 65 видов в лиственных и хвойных лесах соответственно) (Hasegava et al., 2009). В лесах Южного Приморья нами было обнаружено до 89 видов в серии. Объем изученного материала в обоих регионах был сопоставим: суммарная площадь проб при однократных учетах в одном местообитании 600 см² в сериях из Японии и 648 см² в наших сериях из Южного Приморья.

Высокое видовое богатство сообществ ногохвосток в древних лесах Южного Приморья связано с большим числом редких видов. Кажется, что это противоречит нашим сведениям о Русской равнине, где многолетний мониторинг населения коллембол одного и того же лесного участка ежегодно выявлял для него все новые и новые виды (Кузнецова, 2007). Обобщенная за 8 лет выборка из ~50 тыс. экземпляров показала, что редких видов в сообществе ~35% и их различие по обилию с доминантами достигает 4 порядков. Однако в данной работе обсуждаются редкие виды, учитываемые однократной выборкой, и таких видов в сериях Русской равнины существенно меньше, чем в Южном Приморье. По-видимому, это означает, что редкие виды Южного Приморья все-таки чаще встречаются и имеют более высокую плотность популяций, чем редкие виды коллембол Русской равнины.

Явное доминирование партеногенетических видов, особенно P. notabilis и I. minor, на Русской равнине становится более понятным с точки зрения геологически недавнего освобождения этой территории от плейстоценовых оледенений, последствия которых все более полно вырисовываются (Изменение…, 1999; Эволюция…, 2008; и др.). Даже одиночные особи партеногенетиков, попавшие в благоприятные условия, потенциально могут дать начало новым популяциям. Особенно много партеногенетических видов среди эуэдафических ногохвосток, обитающих глубже видов других жизненных форм (Чернова и др., 2009). Именно эти виды особенно многочисленны в лесах Русской равнины. Медленно распространяющиеся обоеполые виды, напротив, имеют конкурентное преимущество в стабильных условиях, что соотносится с преобладанием таких видов в древних лесах Южного Приморья. Отмечено, что адаптивные черты (с одной стороны, способность к эффективному расселению, а с другой – к успешному конкурированию) находятся между собой в отношениях компромисса (trade-off) (Kneitel, Chase, 2004). Можно предположить, что партеногенез положительно коррелирует со скоростью распространения, если иметь в виду скорость не передвижения, а освоения нового пригодного для обитания пространства.

Филогеографические исследования трех видов коллембол из разных районов Европы показали, что генетические дистанции между популяциями и внутри популяций каждого вида были выше на юге региона по сравнению с таковыми в центральных и северных районах. Это соответствует представлениям о заселении в голоцене севера Европы видами с южных территорий (von Saltzwedel et al., 2016). Ранняя дивергенция выявленных генетических линий (20–5 млн лет назад) свидетельствует о том, что почвенные микроартроподы – “живые ископаемые” миоцена – успешно пережили плейстоценовые оледенения в рефугиумах, откуда распространились затем на послеледниковые территории.

Многолетние исследования коллембол Русской равнины показали, что геометрический характер кривых рангового распределения – типичное явление даже для лесов заповедных территорий (Кузнецова, 2003). Ногохвостки выглядели исключением из правила, согласно которому такие кривые распределения свойственны обедненным группировкам в суровых условиях, где малое число видов захватывает основную часть ресурсов (Мэгарран, 1992). Однако в лесах Южного Приморья у ногохвосток распределение иного типа, близкое к логнормальному, что отражает более равномерное разделение ресурсов между видами и указывает на “зрелое и разнообразное естественное сообщество” (Мэгарран, 1992, с. 25). Таким образом, особенности этого аспекта видовой структуры сообществ коллембол Русской равнины свидетельствуют скорее о незавершенности процесса их формирования и соответствуют стадии “захвата ресурсов” немногими быстро осваивающими новые территории видами.

Конкурентное высвобождение, т.е. рост плотности популяции одного из видов, наблюдаемый в отсутствие сдерживающих конкурентов, особенно ярко проявляется в островных фаунах (MacArthur et al., 1972). На материках такой феномен отмечен в обедненных видами сообществах, где компенсационные процессы приводят к сверхдоминированию отдельных видов (Чернов, 2005). Это явление, при котором доля какого-либо вида превышала 40% общей численности населения, мы не раз отмечали в лесах Русской равнины (Kuznetsova, 2002). Сверхдоминирование, по-видимому, также может рассматриваться как показатель недостаточной видовой насыщенности и неполночленности сообществ. Доля участия одного вида в общей численности коллембол древних лесов Южного Приморья по нашим (индекс Бергера–Паркера, табл. 1) и опубликованным ранее (Кутырева, 1979) данным ни разу не превышала 0.25.

Высокое разнообразие может достигаться как более плотной “упаковкой” экологических ниш (т.е. локальным сосуществованием), так и мозаичностью распределения видов. В древних лесах обнаружено именно тесное сосуществование популяций разных видов, при котором на площади нескольких квадратных сантиметров лесной подстилки уживается в среднем >10 (максимально 26) видов. Интересно, что в таком ограниченном пространстве может встречаться даже по нескольку крупных видов Tomoceridae. Мозаичность распределения, несомненно, важна, однако вклад этого компонента в общее разнообразие ногохвосток древних лесов по данным аддитивного парционирования даже несколько ниже, чем на постгляциальных территориях. Другими словами, участки площадью 1 м² внутри одного местообитания более сходны между собой по видовому составу ногохвосток в древних лесах, чем в послеледниковых. Сообщества панцирных клещей в лесах на территории Нидерландов также были более сходными между собой в древних ландшафтах и сильнее различались на более молодых территориях (Zaitsev et al., 2013). Авторы связывают это явление с ростом участия в населении более конкурентоспособных обоеполых видов.

Одна из черт сообществ ногохвосток Южного Приморья пока не находит убедительного объяснения – это чрезвычайное развитие гемиэдафической группы жизненных форм, на долю которых приходится ~70% общей численности. Это явление было отмечено ранее именно для зональных бурых почв под древними хвойно-широколиственными лесами (Кутырева, 1981). Преобладание гемиэдафических форм требует дальнейшего изучения и пока не может рассматриваться в качестве характерной черты сложноорганизованных сообществ ногохвосток.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Полученные материалы, дополненные опубликованными ранее данными, позволяют описать признаки сложноорганизованного сообщества ногохвосток, сложившегося в результате длительного исторического развития. К ним относятся следующие критерии: суммарное обилие амфимиктических видов существенно больше, чем партеногенетических; большинство видов не относится к широко распространенным, видовая насыщенность >50 видов на 1 м², много редких видов; ранговое распределение по численности близко к логнормальному; отсутствие феномена сверхдоминирования; плотная “упаковка” экологических ниш, при которой несколько (5–6) видов одного рода сосуществуют в пространстве лесной подстилки объемом ~100 мл.

Сведения о сообществах коллембол древних лесов Южного Приморья показывают, что таксоцены ногохвосток Русской равнины относительно молодые, недостаточно насыщенные видами, с небольшим числом реально контактирующих близких видов, нередкими случаями сверхдоминирования, геометрическим характером кривых рангового распределения видов и преобладанием широко распространенных партеногенетических форм.

Наши материалы подтверждают, что возраст территории играет большую роль в формировании сообществ почвенных животных. Из этого следует, что при характеристике их структуры нужно различать два варианта референтных (контрольных) сообществ в лесных экосистемах умеренного пояса, свойственных исторически молодым и древним ландшафтам.

Авторы благодарны М.Б. Потапову и А.Б. Бабенко за уточнение видовой принадлежности ряда видов, А.В. Куприну, А.Ю. Короткевич и П.А. Короткевич за помощь в сборе материала, администрации Уссурийского заповедника и национального парка “Земля леопарда” (в состав которого входит заповедник Кедровая Падь) за содействие в проведении полевых исследований.

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (гранты 16-04-01228 (Н.А. Кузнецова и А.К. Сараева) и 18-54-53032 ГФЕН-а (А.И. Бокова и Ю.Б. Швеенкова)).