Известия РАН. Серия биологическая, 2022, № 4, стр. 385-394

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Для данного исследования использовали экземпляры агамовых ящериц рода Mantheyus Ananjeva and Stuart, 2001, хранящиеся в пяти музеях мира (табл. 1). 3D реконструкция скелета Mantheyus phuwuanensis, полученная на основе компьютерной томографии, любезно предоставлена Дэвидом Блэкберном и хранится в репозитории MorphoSource (https://www.morphosource.org/ concern/media/000039730?locale=en). Визуализацию, анализ и перевод 3D изображения в 2D осуществляли в программе Blender 2.93.

Полученные нами ранее (Ananjeva et al., 2021) серии снимков доступны в MorphoSource (https:// www.morphosource.org/concern/media/000376011?locale=en).

При морфологическом исследовании коллекционных экземпляров использованы стандартные промеры: длина тела от кончика морды до анального отверстия (SVL) и длина хвоста (Lcd). Проведены промеры интактных хвостов, а в случаях проявлений специализированной псевдоатотомии и регенерации – отдельные измерения нерегенерированных участков и регенератов: Lcd-nonreg. + Lcd-reg с использованием электронного штангенциркуля с точностью до 0.1. мм.

Рентгенографические исследования и фотосъемку проводили на оборудовании Зоологического института РАН.

Сокращенные названия (акронимы) музеев и институтов, где хранятся коллекционные материалы: Музей естественной истории, The Natural History Museum (Museum für Naturkunde) (ZMB); Вьетнамский национальный музей природы, National Museum of Nature, Vietnam Academy of Science and Technology, Hanoi (NMN), Зоологическая коллекция музея университета Киото, Zoological Collection, The Kyoto University Museum (KUZR); Филдовский музей естественной истории, Field Museum of Natural History (FMNH); Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург (ZISP). Музей естественной истории Северной Каролины (Роли, США), North Carolina Museum of Natural Sciences (NCSM).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Каудальная автотомия характерна для большинства семейств чешуйчатых рептилий (Arnold, 1984, 1988; Savage, Slowinski, 1996; Bowen, 2004; Costa et al., 2014; Crnobrija-Isalović et al., 2016). Она более обычна в форме интравертебральной автотомии, когда разрыв происходит через тело позвонка. Такой вариант автотомии характерен для отряда Rhynchocephalia, а также семейств Scincidae, Cordylidae, Teiidae, Xantusiidae, Anguidae, Lacertidae, некоторых Iguanidae и большинства Gekkota. Реже встречается интервертебральная (межпозвонковая) автотомия, при которой разрыв хвоста происходит между соседними позвонками. Она достоверно отмечена у ящериц семейства Agamidae, а также у некоторых змей, в основном, семейств Colubridae и Lamprophiidae. У змей автотомия не сопровождается последующей регенерацией. В образовании регенерата после утраты исходной части хвоста важную роль играет иннервация. Экспериментально установлено (Bellairs, Bryant, 1985), что запуск регенерационных процессов или образование дополнительной ветви хвоста (в случае бифуркации) происходит при нарушении эпендимы, тогда как другие повреждения не вызывают подобного эффекта. Эти наблюдения подтверждают успешные опыты по стимуляции регенерационного процесса конечности Lacerta agilis (отсутствует в норме) методом дополнительной иннервации (Кудокоцев, 1962).

Согласно предложенной Сэвиджем и Словинским терминологии (Savage, Slowinski, 1996; Costa et al., 2014), различаются уротомия (любой тип, как интер-, так и интравертебральный), собственно автотомия, к которой авторы относят только интравертебральный тип разлома с последующей регенерацией утраченной части, а также псевдоавтотомия (межпозвонковый неспонтанный тип разломов хвоста без регенерации). В классификации агамовые ящерицы не отнесены ни к одной из выше названных категорий, они заняли неопределенное положение “промежуточного состояния” (“intermediate condition” – Savage, Slowinski, 1996). В данной работе мы будем следовать указанной терминологии с небольшими изменениями. Под специализированной псевдоавтотомией, свойственной многим агамам (Laudakia Gray, 1845, Paralaudakia Baig, Wagner, Ananjeva, Böhme, 2012 и др.), мы будем понимать неспонтанный способ отбрасывания хвоста, отмеченный с высокой частотой в природных популяциях, за которой может следовать регенерация нового придатка. Под неспециализированной псевдоавтотомией мы будем понимать потерю хвоста механическим способом. Тем не менее, накопление сведений о способах потери хвоста, особенностях морфологии интактных хвостов и регенератов, вариации способности к образованию регенерата приводит к необходимости пересмотра имеющейся терминологии.

Ранее проведенный нами анализ частот автотомии агамовых ящериц различных подсемейств по собственным и литературным данным показал значительно более слабую изученность этого явления в подсемействе драконин, тогда как для представителей номинативного подсемейства различные аспекты автономии и регенерации достаточно хорошо отражены в публикациях (Gordeev et al., 2020; Ananjeva et al., 2021). Арнольд (Arnold, 1984) указывает автотомию лишь у Psammophilus dorsalis, Otocryptis wiegmanni и Sitana ponnticeriana. Дальнейшие исследования показали, что наряду с ящерицами подсемейства Agaminae виды с различными вариантами псевоавтотомии и образования регенерата также относятся и к драконинам. Среди исследованных коллекционных материалов драконин лишь у нескольких видов были отмечены достоверные случаи проявлений комбинации псевдоавтотомии и последующей регенерации: Bronchocela cristatella, Coryphophylax subcristatus и Mantheyus phuwuanensis (Ananjeva et al., 2021). Другие виды либо не формируют регенеративные отростки на месте разломов (Calotes calotes, C. versicolor, Otocryptis wiegmanni, Psammophilus, Sitana), либо вообще лишены способности к автотомии. В работе крупного австрийского морфолога Фридриха Зибенрока (Siebenrock, 1895) о строении скелета агамовых ящериц в таблице, представляющей данные о количестве позвонков хвостового отдела, отмечены случаи регенерации и у драконин, в том числе у Gonocephalus subcristatus, Calotes calotes, C. mystaceus и Charasia blanfordiana, хотя термин автотомия вообще в работе не используется. Есть основания предполагать, что в данном случае был использован универсальный на том этапе развития морфологии термин “регенерация” для обоих явлений – автотомии и регенерации. В более поздних публикациях по систематике рода Calotes (Zug et al., 2006; Wagner et al., 2021) авторы не используют термин “псевдоавтотомия”, а называют регенерацией механический разрыв хвоста между позвонками, за которым со временем следует заживление раневой поверхности. Согласно результатам нашего анализа коллекционных материалов, такой тип псевдоавтотомии без образования регенеративных отростков часто встречается у калотов (Ananjeva et al., 2021, Table 2). Так, из 59 исследованных экземпляров у 57 были зарегистрированы поврежденные хвосты: у некоторых кончик хвоста отсутствовал, был виден оголенный позвонок; у других наблюдалось заживление раны, но без образования регенерата.

По нашим предварительным данным, комбинация псевдоавтотомии и образования регенеративных отростков среди изученных в этом отношении драконид более часто проявляются у Mantheyus phuwuanensis. Изучение более широкого набора доступных материалов по Mantheyus phuwuanensis подтверждает этот вывод и демонстрирует следующие результаты (табл. 1–3).

Из 39 экземпляров 14 (35.90%) имели неповрежденные хвосты, а 25 (64.10%) – псевдоавтотомию в дистальной (15.38% самки, 7.69% самцы, 5.13% неполовозрелые) и проксимальной (17.95% самки, 7.69% самцы, 10.26% неполовозрелые) половине хвоста. В проанализированном музейном материале выявлен лишь один из шести известных типов регенератов (Gordeev et al., 2020) – конусовидный. Он отмечен у всех особей в выборке, имеющих регенерат, что составляет 64.10% от общего числа экземпляров. Его длина может превышать длину тела и достигать 123.8 мм (табл. 2).

Анализ изображения, полученного с помощью КТ (рис. 2) и рентгеновских снимков (рис. 3) показывает, что хвостовые позвонки имеют типичное для ящериц, способных к псевдоавтотомии строение: узкие postzygapophysis, отсутствие на neurapophysis гребня и вертикально ориентированного отростка, сужение тела позвонка в его середине. Проксимальные хвостовые позвонки (в количестве 7–8) несут поперечные отростки, размеры которых уменьшаются в каудальном направлении. У изученных нами M. phuwuanensis псевдоавтотомия между ними не проходила. Наиболее проксимальный случай псевдоавтотомии произошел между 12 и 13 позвонками (KUZR 40225). У экземпляра KUZR 40226 наблюдается поломка хвоста между 10 и 11 позвонками, но поскольку хвост не был отброшен, у нас нет полной уверенности в том, что это произошло прижизненно. Тем не менее, данный случай согласуется с общей картиной: вероятно, проксимальные 7–8 хвостовых позвонков, несущих поперечные отростки, являются пигальными (неавтотомными) и поломка хвоста между ними не происходит.

Рис. 2.

Компьютерная томография Mantheyus phuwuanensis из герпетологической коллекции Музея естественных наук Северной Каролины (ncsm:herp:77720), полученная из репозитория MorphoSource (https://www.morphosource.org/concern/parent/000S10062/media/000039730). (а) – общий вид образца во фронтальной плоскости; (б) – общий вид образца в сагиттальной плоскости; (в) – увеличенный фрагмент дистальной части хвоста с регенератом в сагиттальной плоскости; (г) – увеличенный фрагмент дистальной части хвоста во фронтальной плоскости. 1 – хрящевая трубка развивающегося регенерата; 2 – дистальный (28-й) хвостовой позвонок, предшествующий месту разрыва и частично подвергшийся аблации; 3 – второй крестцовый позвонок; 4 – первые восемь хвостовых позвонков с поперечными отростками.

Рис. 3.

Mantheyus phuwuanensis (Tad Xay, Phou Khao Khad Nat. Prot. Area Rao PDR, 2016 Orlov N.L., Iohansen L.K.) с отброшенным и регенерированным хвостом (ZISP 30629 – верхний ряд; ZISP 3559 – нижний ряд). (а) – фотография экземпляра с вентральной стороны; (б) – фотография экземпляра с дорсальной стороны; (в) – полное рентгеновское изображение экземпляра; (г) – рентгеновское изображение дистальной части хвоста с регенератом; (д) – фотография экземпляра с вентральной стороны; (е) – фотография экземпляра с дорсальной стороны; (ж) – полное рентгеновское изображение экземпляра; (з) – рентгеновское изображение дистальной части хвоста с регенератом. 1 – интактная часть хвоста; 2 конусовидный регенерат, развившийся после специализированной псевдоавтотомии; 3 – хвостовой позвонок с поперечными отростками; 4 – частично аблитерированный дистальный позвонок, предшествующей месту специализированной псевдоавтотомии; 5 – развивающаяся хрящевая трубка.

После того, как хвост был отброшен, из образовавшейся раны виден позвонок, предшествующий месту псевдоавтотомии, что характерно для многих ящериц с таким типом самоампутации. Далее происходит частичная аблация ставшего дистальным позвонка, которая, видимо, способствует заживлению раны. Частично аблитерированный позвонок хорошо заметен на рентгеновских снимках и КТ-изображениях (обозначен цифрой 2 на рис. 2 и 4 – на рис. 3), а образующаяся хрящевая трубка кальцифицируется (рис. 3г, 3з).

Преобладание в анализируемом материале экземпляров с поврежденными хвостами не согласуется с полученными ранее данными по частотам уротомии у ящериц (Bowen, 2004; Bateman, Fleming, 2009; Arribas, 2014; Pafilis et al., 2017; Gordeev et al., 2020) и может быть объяснено рядом причин. Во-первых, преобладанием в природных популяциях особей с отброшенными хвостами, например, вследствие пресса хищников. В нашу выборку входит большое количество (табл. 1, ZMB) новорожденных экземпляров из разведения в неволе, у которых факты псевдоавтотомии наблюдались реже, чем у взрослых, что косвенно может объясняться отсутствием пресса хищников. Во-вторых, снижением скорости перемещения особей с отломанными хвостами по сравнению с неповрежденными, в связи с чем, исследователю их легче поймать и таким образом пополнить выборку. В-третьих, ошибкой репрезентативности. Наиболее вероятными причинами нам представляются последние две, поскольку преобладание особей с отброшенными хвостами биологически невыгодно из-за высокой вероятности инфицирования, снижения локомоторной активности и скорости перемещения, снижения репродуктивных возможностей. Последнее происходит за счет уменьшения самками размера кладки, что, видимо, характерно для ящериц, не обладающих значительными запасами абдоминального жира (Chappel, Swain, 2002) или изменения массы яиц (Dial, Fitzpatrick, 1981; Beatty et al., 2021); при столкновении самцов в брачный период, использующие хвост как оружие, а также для видов, у которых хвост является символом статуса (Bellaris, Bryant 1985). Тем не менее, данный факт может свидетельствовать об относительной легкости, с которой псевдоавтотомия и формирование регенеративных отростков на месте разлома происходит у M. phuwuanensis, что является интересным в виду слабой изученности рассматриваемого явления у Draconinae. Известно (Werner, 1968; Jaksic, Fuentes, 1980; Arnold, 1984; 1988), что среди многих групп ящериц (гекконы, игуаниды) уротомия чаще наблюдается у представителей того эко-морфологического типа ящериц, которые живут на скальных поверхностях, чем у обитателей наземных биотопов. Среди исследованных в этом отношении агамовых ящериц также наиболее высок процент специализированной псевдоавтотомии и формирования различных типов регенератов у горных агам родов Paralaudakia и Stellagama (Arnold, 1984; Gordeev et al., 2020), специализированных петрофилов. Вероятно, такая эко-морфологическая корреляция может быть одной из причин частого проявления псевдоавтотомии у ящериц самостоятельной эволюционной линии подсемейства преимущественно древесных ящериц (рис. 1), в которую входит монотипический род Mantheyus. Эти ящерицы, как по литературным данным, так и по нашим наблюдениям практически всегда встречаются на поверхности скал, на валунах у подножия плоскогорий из песчаника, на уступах скал вдоль реки, на крупных скоплениях камней на лесных полянах, и в небольших пещерах, образованных большой грудой валунов у берега реки (Manthey, Nabhitabhata, 1991; Ananjeva, Stuart, 2001; Manthey, Manthey, 2005).

Изложенные факты подтверждают необходимость дальнейшего изучения явлений псевдоавтотомии и регенерации в различных эволюционных линиях агам и уточнения терминологии.

* *

Для изученных агам рода Mantheyus специализированная псевдоавтотомия с последующей регенерацией может считаться обычным явлением, однако, пропорции особей с регенерирующими и интактными хвостами различны в исследованных нами выборках. Отбрасывание хвоста происходит, как правило, в дистальной половине, что компенсирует затраты на последующую регенерацию, а также позволяет избежать нежелательного снижения двигательной активности и способности к репродукции. Внешне регенерат существенно отличается от интактного хвоста, имеет различную длину и относится лишь к одному типу – конусовидному.

Благодарности. Авторы выражают глубокую признательность Марку-Оливье Ределю (Mark-Oliver Rödel) и Франку Тиллаку (Frank Tillack) – ZMB; Брайану Стюарту (Bryan Stuart) – NCSM); Алану Разетару (Alan Rasetar) и Джошуа Матту (Joshua Mata) – FMNH; Хидетоши Ота (Hidetoshi Ota) – Institute of Natural and Environmental Sciences, Museum of Nature and Human Activities, University of Hyogo, Sanda, Japan; Цутому Хикида (Tsutomu Hikida) – KUZR и Давиду Блэкборну (David Blackburn) – Florida Museum of Natural History, University of Florida за доступ к коллекциям музеев, предоставление данных по экземплярам M. phuwuanensis, и помощь в работе над материалами статьи. Благодарим В.Г. Сиделеву и З.А. Жидкова (ЗИН РАН), Хидетоши Ота (Hidetoshi Ota) и Цутому Хикида (Tsutomu Hikida) за возможность провести рентгенографические исследования. Мы искренне благодарны Г.А. Ладе и Г.О. Черепанову за их вклад в работу с текстом рукописи.

Финансирование. Работа выполнена при поддержке гранта Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (075-15-2021-1069) в рамках Гостемы (122031100282-2).