1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микробиология
  4. T. 88, № 6, 2019

Микробиология, 2019, T. 88, № 6, стр. 719-724

Метаболический потенциал Sulfobacillus thermotolerans: пути ассимиляции соединений азота и возможность литотрофного роста в присутствии молекулярного водорода

А. Е. Панюшкина *

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: zhuravleva-inmi@mail.ru

Поступила в редакцию 26.06.2019
После доработки 15.07.2019
Принята к публикации 29.07.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Бактерия Sulfobacillus thermotolerans доминирует в сообществах ацидофильных хемолитотрофных микроорганизмов и представляет практическую значимость для биотехнологий переработки сульфидного сырья. Впервые показано, что геном вида S. thermotolerans кодирует хинон-связывающую [Ni-Fe]-гидрогеназу и обладает потенциальной возможность литотрофного роста в присутствии молекулярного водорода. Компоненты путей ассимиляции соединений азота у S. thermotolerans, вероятно, включают две ассимиляционные нитратредуктазы, а NO-диоксигеназа и нитронатмонооксигеназы выполняют функцию обезвреживания токсичных для клеток окиси азота и нитросоединений. Изучение путей ассимиляции и детоксикации соединений азота, а также альтернативных акцепторов и доноров электронов у сульфобацилл способствует лучшему пониманию взаимодействий внутри сообществ ацидофильных хемолитотрофов в природных местообитаниях и промышленных процессах.

Ключевые слова: бактерии рода Sulfobacillus, Sulfobacillus thermotolerans, гидрогеназы, ассимиляция соединений азота

Ацидофильные хемолитотрофные микроорганизмы (АХМ) обнаруживают в месторождениях сульфидных руд, дренажных водах, термальных источниках и других местообитаниях (Кондратьева и соавт., 2012). Благодаря способности к окислению Fe2+, S0/S2– и MeS, АХМ играют ключевую роль в круговороте серы и железа и представляют практическую значимость для биотехнологий переработки сульфидного сырья, содержащего цветные и благородные металлы (Brierley, Brierley, 2013). Род Sulfobacillus представлен грамположительными факультативно хемолитоавтотрофными бактериями с оптимальным миксотрофным типом питания. Сульфобациллы доминируют в составе сообществ АХМ в природных и техногенных местообитаниях, а также в процессах биовыщелачивания сульфидных руд и их концентратов (Кондратьева и соавт., 2012). Бактерии рода Sulfobacillus окисляют все перечисленные выше субстраты, а также используют органические соединения в качестве источника энергии при субстратном и окислительном фосфорилировании (Каравайко и соавт., 2001; Журавлева и соавт., 2009). Сульфобациллы являются факультативными анаэробами, способными к “железному дыханию” (восстановлению Fe3+ в Fe2+ в ЭТЦ с получением энергии) (Bridge, Johnson, 1998; Johnson et al., 2008; Цаплина и соавт., 2010). У S. thermosulfidooxidans, S. acidophilus и S. benefaciens была обнаружена способность к аэробному и анаэробному окислению молекулярного водорода, сопряженному c железоредукцией (Hedrich, Johnson, 2013), а также к ассимиляционной и диссимиляционной нитратредукции (Justice et al., 2014; Zhang et al., 2017).

В отличие от умеренных термофилов, термотолерантная бактерия S. thermotolerans исследована недостаточно, в то время как именно этот вид преобладает в сообществах АХМ в биотехнологических процессах при 35–45°C и эффективно выщелачивает/окисляет сульфидные минералы (Dopson, Lindström, 2004; Bogdanova et al., 2006; Tan et al., 2008; Цаплина и соавт., 2008; Булаев и соавт., 2012; Панюшкина и соавт., 2014, 2018; Bulaev et al., 2017). Ранее нами было показано, что при снижении концентрации O2 в среде культивирования и в условиях гипоксии S. thermotolerans переключается на использование альтернативного кислороду акцептора электронов Fe3+. При этом органические субстраты или тетратионат служат донорами электронов (Цаплина и соавт., 2010). Такие условия могут формироваться в природных местообитаниях и в промышленных процессах (например, в процессе чанового или кучного биовыщелачивания). В условиях непостоянной концентрации кислорода необходима быстрая перестройка метаболических путей микроорганизмов: переключение на альтернативные акцепторы электронов и эффективное использование доступных источников энергии.

Объект настоящей работы – типовой штамм S. thermotolerans Kr1T (ВКМ B-2339T = DSM 17362T). Вид S. thermotolerans отличается чрезвычайно гибким углеродным и энергетическим метаболизмом, а также устойчив к высокому содержанию ионов тяжелых металлов и другим неблагоприятным факторам окружающей среды (Цаплина и соавт., 2008, 2010; Panyushkina et al., 2019). К настоящему времени был опубликован и аннотирован первый и пока единственный геном вида S. thermotolerans, штамм Kr1 (номер в GenBank CP019454, https://www.ncbi.nlm.nih.gov/nuccore/CP019454.1?report=genbank) (Panyushkina et al., 2019). С целью идентификации гидрогеназ, ответственных за литотрофный рост на H2, а также компонентов путей ассимиляции соединений азота был проанализирован геном этого штамма с использованием инструментов веб-ресурсов NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov) и KOALA (KEGG Orthology and Links Annotation) (Kanehisa et al., 2016) и проведено его сравнение с геномами других штаммов сульфобацилл, доступных в базах NCBI (https:// www.ncbi.nlm.nih.gov/genome/?term=Sulfobacillus). Выравнивание и филогенетический анализ белков проводили с использованием алгоритма NCBI BlastP (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) и программного пакета MEGA7 (Kumar et al., 2016). При построении филогенетического дерева использовали метод neighbor-joining с “bootstrap-анализом” (1000 альтернативных деревьев). Для расчета эволюционных расстояний применяли метод Poisson (Zuckerkandl, Pauling, 1965).

В результате проведенного исследования впервые было показано, что геном вида S. thermotolerans кодирует хинон-связывающую [Ni-Fe]-гидрогеназу первой группы, функционирование которой сопряжено с использованием H2 в качестве источника энергии. В местообитаниях с низкими значениями pH молекулярный водород образуется в результате кислотного растворения металлов (например, в местах добычи сульфидных руд) и некоторых минералов и, следовательно, является потенциально доступным донором электронов для ацидофилов (Hedrich, Johnson, 2013). У штамма S. thermotolerans Kr1 был впервые идентифицирован генный кластер (16 генов), участвующий в окислении молекулярного водорода (табл. 1). Окисление H2 [Ni-Fe]-гидрогеназой связано с пулом хинонов дыхательной цепи через цитохромную субъединицу b-типа (Vignais, Billoud, 2007), обнаруженную у штамма Kr1 в том же кластере генов (табл. 1). [Ni-Fe]-гидрогеназа (группа 1) была также идентифицирована у S. acidophilus TPY, S. acidophilus 10332, S. thermosulfidooxidans ST и S. thermosulfidooxidans AMDSBA5 (Justice et al., 2014). В отличие от S. thermotolerans Kr1, геномы других представителей рода Sulfobacillus содержали по крайней мере еще одну [Ni-Fe]-гидрогеназу II, IV или V групп (Justice et al., 2014).

Таблица 1.  

Компоненты путей ассимиляции соединений азота и окисления молекулярного водорода у S. thermotolerans Kr1

Ген KO Белок, а. к. Гомолог
Гидрогеназы
BXT84_13725 K04652 214 HypB; белок, встраивающий Ni в гидрогеназу
BXT84_13730 K04651 118 HypA/HybF; встраивает Ni в гидрогеназу
BXT84_13735 – 252 Гипотетический белок
BXT84_13740 K02573 194 NapG; 4Fe-4S ферредоксин-подобный белок
BXT84_13745 K04653 80 HypC; экспрессия/формирование гидрогеназы
BXT84_13750 K03605 198 HyaD; протеаза, необходимая для созревания гидрогеназы; КФ 3.4.23.-
BXT84_13755 K03620 230 HyaC; [Ni-Fe]-гидрогеназа, цитохром b-типа (субъединица)
BXT84_13760 K05922 564 HydB; большая субъединица [Ni-Fe]-гидрогеназы [КФ 1.12.5.1]
BXT84_13765 K05927 425 HydA; малая субъединица [Ni-Fe]-гидрогеназы [КФ 1.12.5.1]
BXT84_13770 – 257 Гипотетический белок
BXT84_13775 K03116 63 TatA; sec-независимый транслоцирующий белок
BXT84_13780 K04655 344 HypE; экспрессия/формирование гидрогеназы
BXT84_13785 K04654 381 HypD; экспрессия/формирование гидрогеназы
BXT84_13790 – 93 Гипотетический белок
BXT84_13795 K04653 98 HypC; экспрессия/формирование гидрогеназы
BXT84_13800 K04656 776 HypF; белок для созревания гидрогеназы
Ассимиляция соединений азота
BXT84_10235 K00260 417 GudB; глутаматдегидрогеназа [КФ 1.4.1.2]
BXT84_04400 K01915 490 GlnA; глутаминсинтетаза [КФ 6.3.1.2]
BXT84_12035 K00265 1424 GltB; глутаматсинтаза (НАД(Ф)H) [КФ 1.4.1.13 1.4.1.14]
BXT84_13865 K03190 280 UreD; уреаза-специфичный акцессорный белок
BXT84_13870 K03189 208 UreG; уреаза-специфичный акцессорный белок
BXT84_13875 K03188 230 UreF; уреаза-специфичный акцессорный белок
BXT84_13880 K03187 154 UreE; уреаза-специфичный акцессорный белок
BXT84_13885 K01428 571 UreC; α-субъединица уреазы [КФ 3.5.1.5]
BXT84_13890 K01429 124 UreB; β-субъединица уреазы [КФ 3.5.1.5]
BXT84_13895 K01430 107 UreA; ɣ-субъединица уреазы [КФ 3.5.1.5]
BXT84_12200 K00459 318 Ncd2; нитронатмонооксигеназа [КФ 1.13.12.16]
BXT84_14530 K00459 320 Нитронатмонооксигеназа [КФ 1.13.12.16]
BXT84_10745 K05916 405 Hmp; NO-диоксигеназа [КФ 1.14.12.17]
BXT84_08075 – 488 Нитратредуктаза
BXT84_09455 – 489 Нитратредуктаза

Примечание. KO – KEGG Orthology; а. к. – длина аминокислотной последовательности.

Изучение путей ассимиляции соединений азота показало, что геном S. thermotolerans Kr1 кодирует две нитратредуктазы, участвующие в ассимиляционном процессе (табл. 1). Геномы S. thermosulfidooxidans ST и S. benefaciens AMDSBA1 также кодировали ассимиляционные нитратредуктазы, а геномы штаммов S. acidophilus – медь-содержащие NO-образующие нитритредуктазы; штамм S. acidophilus AMDSBA3 содержал оперон NarGHJI, ответственный за диссимиляционную нитратредукцию (Justice et al., 2014). Геном штамма Kr1 содержит гены, кодирующие уреазу, которая катализирует реакцию гидролиза мочевины с образованием аммиака, а также глутаматдегидрогеназу, глутаминсинтетазу и глутаматсинтазу, участвующие в ассимиляции ${\text{NH}}_{4}^{ + }$ (табл. 1). Кроме того, у S. thermotolerans Kr1 обнаружен ген, кодирующий NO-диоксигеназу, аннотированную ранее лишь у одного штамма сульфобацилл – S. thermosulfidooxidans AMDSBA2 (Justice et al., 2014). Фермент NO-диоксигеназа окисляет •NO до ${\text{NO}}_{3}^{ - },$ участвуя в механизме обезвреживания токсичной для клеток окиси азота (Gardner, 2005).

Интересно, что в настоящей работе у сульфобацилл были впервые идентифицированы гены, кодирующие нитронатмонооксигеназы (НМО, КФ 1.13.12.16). НМО (ранее 2-нитропропандиоксигеназа, КФ 1.13.11.32) катализируют ФМН-зависимое окисление первичных и вторичных нитроалканов до альдегидов/кетонов и нитрита (Gadda, Francis, 2010). У S. thermotolerans Kr1 были обнаружены два фермента НМО. Сравнение с геномами других сульфобацилл показало, что отдельные штаммы вида S. thermosulfidooxidans также содержали гомологи одного из ферментов НМО штамма Kr1 (BXT84_12200) (50–52% идентичности по аминокислотным последовательностям), которые оказались уникальными для этих двух видов среди всех известных представителей рода Sulfobacillus. Сравнение аминокислотных последовательностей НМО S. thermotolerans (BXT84_12200) и S. thermosulfidooxidans показал, что они образуют два подкластера в отдельном кластере на филогенетическом дереве (рис. 1). Ближайшими гомологами НМО этих двух видов сульфобацилл оказались белки почвенных бактерий Ktedonobacter spp. (идентичность на 47–48%). Второй фермент штамма Kr1, также аннотированный как НМО (BXT84_14530), образует отдельную ветвь в кластере белков, принадлежащих штаммам видов S. thermosulfidooxidans, S. benefaciens и S. acidophilus (64–68% идентичности), а также бактериям других таксонов (Alicyclobacillus spp., Thermoaerobacter subterraneus и др.; 58–62% сходства). Поскольку НМО были обнаружены у всех видов рода Sulfobacillus, вероятно, этот признак является у них консервативным. Можно предположить, что гены, кодирующие данные ферменты, могли обеспечивать конкурентное преимущество сульфобацилл в микробных сообществах в специфических условиях. Ранее НМО была идентифицирована еще у одного члена сообществ АХМ – грамотрицательной бактерии Acidithiobacillus ferrooxidans (Lin et al., 2015). В целом физиологическая и экологическая роль НМО в клетках микроорганизмов к настоящему времени остается неясной. Предполагается, что основная функция НМО – защитная в ответ на повышение концентрации токсичных нитросоединений в клетке (Francis et al., 2013). Природные нитроалканы (например, высокотоксичное соединение 3-нитропропионат) были обнаружены в некоторых растениях, грибах и бактериях; они могут обладать сигнальными и антибактериальными свойствами (Parry et al., 2011). Дальнейшее изучение этого фермента и других компонентов путей ассимиляции и детоксикации соединений азота у сульфобацилл и ацидофильных хемолитотрофов в целом, а также альтернативных акцепторов и доноров электронов будет способствовать более глубокому пониманию взаимодействий внутри сообществ этой уникальной группы микроорганизмов в природных местообитаниях и промышленных процессах.

Рис. 1.

Филогенетическое дерево, показывающее положение нитронатмонооксигеназ S. thermotolerans Kr1 и других сульфобацилл. Дендрограмма построена с помощью программного пакета MEGA7 (Kumar et al., 2006) и алгоритма neighbor-joining. Масштаб показывает эволюционное расстояние, соответствующее 10 заменам на каждые 100 аминокислотных остатков. Цифрами показана статистическая достоверность ветвления 1000 альтернативных деревьев, определенная с помощью “bootstrap”-анализа. Эволюционные расстояния рассчитывали с помощью метода Poisson (Zuckerkandl, Pauling, 1965). Всего в анализе использовали 29 аминокислотных последовательностей (286 позиций).

Список литературы

  1. Булаев А.Г., Пивоварова Т.А., Меламуд В.С., Бумажкин Б.К., Патутина Е.О., Колганова Т.В., Кузнецов Б.Б., Кондратьева Т.Ф. Изменение видового состава термотолерантного сообщества ацидофильных хемолитотрофных микроорганизмов при переключении на окисление нового энергетического субстрата // Микробиология. 2012. Т. 81. № 4. С. 428–433.

  2. Bulaev A.G., Pivovarova T.A., Melamud V.S., Bumazhkin B.K., Patutina E.O., Kolganova T.V., Kuznetsov B.B., Kondrat’eva T.F. Changes in the species composition of a thermotolerant community of acidophilic chemolithotrophic microorganisms upon switching to the oxidation of a new energy substrate // Microbiology (Moscow). 2012. V. 81. P. 391–396.

  3. Журавлева А.Е., Исмаилов А.Д., Цаплина И.А. Доноры электронов при окислительном фосфорилировании у бактерий рода Sulfobacillus // Микробиология. 2009. Т. 78. № 6. С. 853–856.

  4. Zhuravleva A.E., Ismailov A.D., Tsaplina I.A. Electron donors at oxidative phosphorylation in bacteria of the genus Sulfobacillus // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 811–814.

  5. Каравайко Г.И., Красильникова Е.Н., Цаплина И.А., Богданова Т.И., Захарчук Л.М. Рост и углеводный метаболизм сульфобацилл // Микробиология. 2001. Т. 70. № 3. С. 293–299.

  6. Karavaiko G.I., Krasil’nikova E.N., Tsaplina I.A., Zakharchuk L.M. Growth and carbohydrate metabolism of sulfobacilli // Microbiology (Moscow). 2001. V. 70. P. 245–250.

  7. Кондратьева Т.Ф., Пивоварова Т.А., Цаплина И.А., Фомченко Н.В., Журавлева А.Е., Муравьев М.И., Меламуд В.С., Булаев А.Г. Разнообразие сообществ ацидофильных хемолитотрофных микроорганизмов в природных и техногенных экосистемах // Микробиология. 2012. Т. 81. № 1. С. 3–27.

  8. Kondrat’eva N.F., Pivovarova T.A., Tsaplina I.A., Fomchenko N.V., Murav’ev M.I., Melamud V.S., Bulaev A.G. Diversity of the communities of acidophilic chemolithotrophic microorganisms in natural and technogenic ecosystems // Microbiology (Moscow). 2012. V. 81. P. 1–24.

  9. Панюшкина А.Е., Цаплина И.А., Григорьева Н.В., Кондратьева Т.Ф. Термоацидофильное сообщество микроорганизмов, окисляющих золотосодержащий флотоконцентрат пиритно-арсенопиритной руды // Микробиология. 2014. Т. 83. № 5. С. 552–564.

  10. Panyushkina A.E., Tsaplina I.A., Grigor’eva N.V., Kondrat’eva T.F. Thermoacidophilic microbial community oxidizing the gold-bearing flotation concentrate of a pyrite-arsenopyrite ore // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 539–549.

  11. Панюшкина А.Е., Цаплина И.А., Кондратьева Т.Ф., Белый А.В., Булаев А.Г. Физиологические и морфологические особенности ацидофильных бактерий Leptospirillum ferriphilum и Acidithiobacillus thiooxidans – членов хемолитотрофной ассоциации микроорганизмов // Микробиология. 2018. Т. 87. № 3. С. 252–265.

  12. Panyushkina A.E., Tsaplina I.A., Kondrat’eva T.F., Belyi A.V., Bulaev A.G. Physiological and morphological characteristics of acidophilic bacteria Leptospirillum ferriphilum and Acidithiobacillus thiooxidans, members of the chemolithotrophic microbial consortium // Microbiology (Moscow). 2018. V. 87. P. 326–338.

  13. Цаплина И.А., Красильникова Е.Н., Журавлева А.Е., Егорова М.А., Захарчук Л.М., Сузина Н.Е., Дуда В.И., Богданова Т.И., Стадничук И.Н., Кондратьева Т.Ф. Сравнительные аспекты фенотипических свойств Sulfobacillus thermotolerans // Микробиология. 2008. Т. 77. № 6. С. 742–751.

  14. Tsaplina I.A., Zhuravleva A.E., Bogdanova T.I., Kondrat’eva T.F., Krasil’nikova E.N., Egorova M.A., Zakharchuk L.M., Suzina N.E., Duda V.I., Stadnichuk I.N. Phenotypic properties of Sulfobacillus thermotolerans: Comparative aspects // Microbiology (Moscow). 2008. V. 77. P. 654–664.

  15. Цаплина И.А., Журавлева А.Е., Егорова М.А., Богданова Т.И., Красильникова Е.Н., Захарчук Л.М., Кондратьева Т.Ф. Ответные реакции бактерий рода Sulfobacillus на кислородную лимитацию // Микробиология. 2010. Т. 79. № 1. С. 16–27.

  16. Tsaplina I.A., Zhuravleva A.E., Egorova M.A., Bogdanova T.I., Krasil’nikova E.N., Zakharchuk L.M., Kondrat’eva T.F. Response to oxygen limitation in bacteria of the genus Sulfobacillus // Microbiology (Moscow). 2010. V. 79. P. 13–22.

  17. Bogdanova T.I., Tsaplina I.A., Kondrat’eva T.F., Duda V.I., Suzina N.E., Melamud V.S., Tourova T.P., Karavaiko G.I. Sulfobacillus thermotolerans sp. nov., a thermotolerant, chemolithotrophic bacterium // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006. V. 56. P. 1039–1042.

  18. Bridge T.A.M., Johnson D.B. Reduction of soluble iron and reductive dissolution of ferric iron-containing minerals by moderately thermophilic iron-oxidizing bacteria // Appl. Environ. Microbiol. 1998. V. 64. P. 2181–2186.

  19. Brierley C.L., Brierley J.A. Progress in bioleaching: part B: applications of microbial processes by the minerals industries // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013. V. 97. P. 7543–7552.

  20. Bulaev A., Belyi A., Panyushkina A., Solopova N., Pivovarova T. Microbial population of industrial biooxidation reactors // Solid State Phenomena. 2017. V. 262. P. 48–52.

  21. Dopson M., Lindström E.B. Analysis of community composition during moderately thermophilic bioleaching of pyrite, arsenical pyrite, and chalcopyrite // Microb. Ecol. 2004. V. 48. P. 19–28.

  22. Francis K., Smitherman C., Nishino S.F., Spain J.C., Gadda G. The biochemistry of the metabolic poison propionate 3-nitronate and its conjugate acid, 3-nitropropionate // IUBMB Life. 2013. V. 65. P. 759–768.

  23. Gadda G., Francis K. Nitronate monooxygenase, a model for anionic flavin semiquinone intermediates in oxidative catalysis // Arch. Biochem. Biophys. 2010. V. 493. P. 53–61.

  24. Gardner P.R. Nitric oxide dioxygenase function and mechanism of flavohemoglobin, hemoglobin, myoglobin and their associated reductases // J. Inorg. Biochem. 2005. V. 99. P. 247–266.

  25. Hedrich S., Johnson D.B. Aerobic and anaerobic oxidation of hydrogen by acidophilic bacteria // FEMS Microbiol. Lett. 2013. V. 349. P. 40–45.

  26. Johnson D.B., Joulian C., d’Hugues P., Hallberg K.B. Sulfobacillus benefaciens sp. nov., an acidophilic facultative anaerobic Firmicute isolated from mineral bioleaching operations // Extremophiles. 2008. V. 12. P. 789–798.

  27. Justice N.B, Norman A., Brown C.T., Singh A., Thomas B.C., Banfield J.F. Comparison of environmental and isolate Sulfobacillus genomes reveals diverse carbon, sulfur, nitrogen, and hydrogen metabolisms // BMC Genomics. 2014. V. 15. P. 1107. https://doi.org/10.1186/1471-2164-15-1107

  28. Kanehisa M., Sato Y., Kawashima M., Furumichi M., Tanabe M. KEGG as a reference resource for gene and protein annotation // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. № D1. P. D457–D462.

  29. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 7.0 for bigger datasets // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. № 7. P. 1870–1874.

  30. Lin K.-H., Liao B.-Y., Chang H.-W., Huang S.-W., Chang T.-Y., Yang C.-Y., Wang Y.-B., Lin Y.-T. K., Wu Y.-W., Tang S.-L., Yu H.-T. Metabolic characteristics of dominant microbes and key rare species from an acidic hot spring in Taiwan revealed by metagenomics // BMC Genomics. 2015. V. 16. P. 1029. https://doi.org/10.1186/s12864-015-2230-9

  31. Panyushkina A.E., Babenko V.V., Nikitina A.S., Selezneva O.V., Tsaplina I.A., Letarova M.A., Kostryukova E.S., Letarov A.V. Sulfobacillus thermotolerans: new insights into resistance and metabolic capacities of acidophilic chemolithotrophs // Scientific Reports. 2019. In press.

  32. Parry R., Nishino S., Spain J. Naturally-occurring nitro compounds // Nat. Prod. Rep. 2011. V. 28. P. 152–167.

  33. Tan G.L., Shu W.S., Hallberg K.B., Li F., Lan C.Y., Zhou W.H., Huang L.N. Culturable and molecular phylogenetic diversity of microorganisms in an open-dumped, extremely acidic Pb/Zn mine tailings // Extremophiles. 2008. V. 12. P. 657–664.

  34. Vignais P.M., Billoud B. Occurrence, classification, and biological function of hydrogenases: an overview // Chem. Rev. 2007. V. 107. P. 4206–4272.

  35. Zhang X., Liu X., Liang Y., Guo X., Xiao Y., Ma L., Miao B., Liu H., Peng D., Huang W., Zhang Y., Yin H. Adaptive evolution of extreme acidophile Sulfobacillus thermosulfidooxidans potentially driven by horizontal gene transfer and gene loss // Appl. Environ. Microbiol. 2017. V. 83. P. e03098-16. https://doi.org/10.1128/AEM.03098-16

  36. Zuckerkandl E., Pauling L. Evolutionary divergence and convergence in proteins // Evolving Genes and Proteins / Eds. Bryson V., Vogel H.J. New York: Academic Press, 1965. P. 97–166.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал