Микробиология, 2021, T. 90, № 4, стр. 413-420

Азотный метаболизм аноксигенной нитчатой фототрофной бактерии Oscillocholris trichoides DG-6

Р. Н. Ивановский a*, Н. В. Лебедева a, О. И. Кеппен a, Т. П. Турова b

a Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет
119191 Москва, Россия

b Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: mguru@mail.ru

Поступила в редакцию 21.02.2021
После доработки 23.03.2021
Принята к публикации 24.03.2021

Аннотация

Источниками азота для Oscillochloris trichoides DG-6 – типового штамма семейства Oscillochloridaceae, могут служить аммоний, N2, глутамат, а также аминокислоты аспарагин, глицин, и глутамин. Ассимиляция молекулярного азота происходит при участии нитрогеназы, структурный ген которой, nifH, находится в составе генного кластера, включающего также гены субъединиц нитрогеназы nifD и nifK и вспомогательный ген nifB. Учитывая, что nifHBDK кластеры аннотированы также в геномах других представителей семейства Oscillochloridaceae, в том числе некультивируемых и таксонов-кандидатов, можно предположить, что способность к азотфиксации является свойством, имманентным для всего этого семейства. Пути ассимиляции аммония у клеток, выросших с использованием различных источников азота, могут различаться. Osc. trichoides DG-6 при росте на среде с аммонием ассимилирует его при участии глутаматдегидрогеназы, которая детерминируется единственным геном. Продукт экспрессии этого гена имеет двойную специфичность и может использовать для реализации реакции как НАД, так и НАДФ. При росте Osc. trichoides DG-6 на среде с глутаматом в качестве единственного источника азота в клетках обнаруживаются все ферменты, необходимые для реализации ГС‑ГОГАТ пути. Однако для осуществления глутаминсинтетазной реакции, участвующей в этом пути, необходим отсутствующий в среде аммоний, источником которого может служить глутаматдегидрогеназная реакция.

Ключевые слова: аноксигенные нитчатые фототрофные бактерии, Oscillochloris, азотный метаболизм, ассимиляция N2 и аммония

DOI: 10.31857/S0026365621040066

Список литературы

  1. Кеппен О.И., Лебедева Н.В., Трошина О.Ю., Родионов Ю.В. Нитрогеназная активность нитчатой фототрофной зеленой бактерии // Микробиология. 1989. Т. 58. С. 520–521.

  2. Keppen O.I., Lebedeva N.V., Troshina O.Y., Rodionov Y.V. The nitrogenase activity of filamentous phototrophic green bacterium // Microbiology (Moscow). 1989. V. 58. P. 520–521.

  3. Кеппен О.И., Баулина О.И., Лысенко А.М., Кондратьева Е.Н. Новая зеленая бактерия, относящаяся к семейству Chloroflexaceae // Микробиология. 1993. V. 62. P. 267–275.

  4. Keppen O.I., Baulina O.I., Lysenko A.M., Kondratieva E.N. A new green bacterium belonging to the Chloroflexaceae family // Microbiology (Moscow). 1993. V. 62. P. 179–185.

  5. Dos Santos P.C., Fang Z., Mason S.W., Setubal J.C., Dixon R. Distribution of nitrogen fixation and nitrogenase-like sequences amongst microbial genomes // BMC Genomics. 2012. V. 13. Art. 162. https://doi.org/10.1186/1471-2164-13-162

  6. Gaisin V.A., Burganskaya E.I., Grouzdev D.S., Ashikhmin A.A., Kostrikina N.A., Bryantseva I.A., Koziaeva V.V., Gorlenko V.M.Candidatus Viridilinea mediisalina”, a novel phototrophic Chloroflexi bacterium from a Siberian soda lake // FEMS Microbiol. Lett. 2019a. V. 366. Art. fnz043. https://doi.org/10.1093/femsle/fnz043

  7. Gaisin V.A., Burganskaya E.I., Grouzdev D.S., Osipova N.S., Ashikhmin A.A., Sinetova M.A., Krutkina M.S., Bryantseva I.A., Sukhacheva M.V., Kochetkova T.V., Koziaeva V.V., Kalashnikov A.M., Gorlenko V.M.Candidatus Oscillochloris fontis”: a novel mesophilic phototrophic Chloroflexota bacterium belonging to the ubiquitous Oscillochloris genus // FEMS Microbiol. Lett. 2019b. V. 366. Art. fnz097. https://doi.org/10.1093/femsle/fnz097

  8. Gaisin V.A., Grouzdev D.S., Krutkina M.S., Ashikhmin A.A., Sinetova M.A., Osipova N.S., Koziaeva V.V., Gorlenko V.M.Candidatus Oscillochloris kuznetsovii” a novel mesophilic filamentous anoxygenic phototrophic Chloroflexales bacterium from Arctic coastal environments // FEMS Microbiol. Lett. 2020. V. 367. Art. fnaa158. https://doi.org/10.1093/femsle/fnaa158

  9. Grouzdev D.S., Burganskaya E.I., Krutkina M.S., Sukhacheva M.V., Gorlenko V.M. Genome sequence of “Candidatus Viridilinea halotolerans” Chok-6, isolated from a saline sulfide-rich spring // Microbiol. Resour. Announc. 2019. V. 8. Art. e01614-18. https://doi.org/10.1128/mra.01614-18

  10. Grouzdev D.S., Rysina M.S., Bryantseva I.A., Gorlenko V.M., Gaisin V.A. Draft genome sequences of “Candidatus Chloroploca asiatica” and “Candidatus Viridilinea mediisalina”, candidate representatives of the Chloroflexales order: phylogenetic and taxonomic implications // Stand. Genom. Sci. 2018. V. 13. https://doi.org/10.1186/s40793-018-0329-8

  11. Hanada S. The phylum Chloroflexi, the family Chloroflexaceae, and the related phototrophic families Oscillochloridaceae and Roseiflexaceae // The Prokaryotes: Other Major Lineages of Bacteria and the Archaea / Eds. Rosenberg E., DeLong E.F., Lory S., Stackebrandt E., Thompson F. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, 2014. P. 515–532.

  12. Heda S.D., Madigan M.T. Utilization of amino acids and lack of diazotrophy in the thermophilic anoxygenic phototroph Chlorolexus aurantiacus // J. Gen. Microbiol. 1986. V. 132. P. 2469–2473. https://doi.org/10.1093/femsle/fnaa158

  13. Ivanovsky R.N., Khatipov E.-A.A. Evidence of covalent modification of glutamine synthetase in the purple sulfur bacterium Thiocapsa roseopersicina // FEMS Microbiol. Lett. 1994. V. 122. P. 115–119. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1994.tb07153.x

  14. Kaulen H., Klemme J.-H. No evidence of covalent modification of glutamine synthetase in the thermophilic phototropic bacterium Chloroflexus aurantiacus // FEMS Microbiol. Lett. 1983. V. 201. P. 75–79. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1983.tb00092.x

  15. Keppen O.I., Baulina O.I., Kondratieva E.N. Oscillochloris trichoides neotype strain DG-6 // Photosyn. Res. 1994. V. 41. P. 29–33. https://doi.org/10.1007/BF02184143

  16. Keppen O.I., Tourova T.P., Kuznetsov B.B., Ivanovsky R.N., Gorlenko V.M. Proposal of Oscillochloridaceae fam. nov. on the basis of a phylogenetic analysis of the filamentous anoxygenic phototrophic bacteria, and emended description of Oscillochloris and Oscillochloris trichoides in comparison with further new isolates // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2000. V. 50. P. 1529–1537. https://doi.org/10.1099/00207713-50-4-1529

  17. Klatt C.G., Liu Z., Ludwig M., Kühl M., Jensen S.I., Bryant D.A., Ward D.M. Temporal metatranscriptomic patterning in phototrophic Chloroflexi inhabiting a microbial mat in a geothermal spring // ISME J. 2013. V. 7. P. 1775–1789. https://doi.org/10.1038/ismej.2013.52

  18. Nishihara A., Thiel V., Matsuura K., McGlynn S.E., Haruta S. Phylogenetic diversity of nitrogenase reductase genes and possible nitrogen-fixing bacteria in thermophilic chemosynthetic microbial communities in Nakabusa hot springs // Microb. Environ. 2018. V. 33. P. 357–365. https://doi.org/10.1264/jsme2.ME18030

  19. Tang K.-H., Barry K., Chertkov O., Dalin E., Han C.S., Hauser L.J., Honchak B.M., Karbach L.E., Land M.L., Lapidus A., Larimer F.W., Mikhailova N., Pitluck S., Pierson B.K., Blankenship R.E. Complete genome sequence of the filamentous anoxygenic phototrophic bacterium Chloroflexus aurantiacus // BMC Genomics. 2011. V. 12. P. 334. https://doi.org/10.1186/1471-2164-12-334

  20. Thiel V., Hügler M., Ward D.M., Bryant D.A. The dark side of the Mushroom Spring microbial mat: Life in the shadow of chlorophototrophs. II. Metabolic functions of abundant community members predicted from metagenomic analyses // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 943. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00943

  21. Tourova T.P., Spiridonova E.M., Slobodova N.V., Boulygina E.S., Keppen O.I., Kuznetsov B.B., Ivanovskii R.N. Phylogeny of anoxygenic filamentous phototrophic bacteria of the family Oscillochloridaceae as inferred from comparative analyses of the rrs, cbbL, and nifH genes // Microbiology (Moscow). 2006. V. 752. P. 192–200. https://doi.org/10.1134/S0026261706020135

  22. van der Meer M.T.J., Klatt C.G., Wood J., Bryant D.A., Bateson M.M., Lammerts L., Schouten S., Sinninghe Damsté J.S., Madigan M.T., Ward D.M. Cultivation and genomic, nutritional, and lipid biomarker characterization of Roseiflexus strains closely related to predominant in situ populations inhabiting Yellowstone hot spring microbial mats // J. Bacteriol. 2010. V. 192. P. 3033–3042. https://doi.org/10.1128/JB.01610-09

Дополнительные материалы

скачать ESM_Page_2.jpg
Рисунок S1(А, Б). Сравнение представленности ферментов на основании анализа геномов культивируемых штаммов родов Oscillochloris, Chloroflexus и Roseiflexus: А – ферменты пути «Метаболизм азота» (“Nitrogen metabolism”);
 
 
скачать ESM_Page_3.jpg
Рисунок S1(А, Б). Сравнение представленности ферментов на основании анализа геномов культивируемых штаммов родов Oscillochloris, Chloroflexus и Roseiflexus: В - ферменты пути «Метаболизм аланина, аспартата и глютомата» (“Alanine, aspartate and glutamate metabolism”).;
 
 
скачать ESM_Page_4.jpg
Рисунок S2. Ферменты исследуемых путей метаболизма, представленные в геноме Oscillochloris trichoides DG-6 (выделены зеленым цветом). А – карта пути «Метаболизм азота» (“Nitrogen metabolism”);
 
 
скачать ESM_Page_5.jpg
Рисунок S2. Ферменты исследуемых путей метаболизма, представленные в геноме Oscillochloris trichoides DG-6 (выделены зеленым цветом). В - карта пути «Метаболизм аланина, аспартата и глютомата» (“Alanine, aspartate and glutamate metabolism”).