Молекулярная биология, 2022, T. 56, № 3, стр. 476-490

Распространенность, разнообразие и эволюция ДНК-транспозонов L18 (DD37E) в геномах стрекающих (Cnidaria)

М. В. Пузаков a*, Л. В. Пузакова a

a Федеральный исследовательский центр “Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского” Российской академии наук
299011 Севастополь, Россия

* E-mail: puzakov@ngs.ru

Поступила в редакцию 02.10.2021
После доработки 02.11.2021
Принята к публикации 03.11.2021

Аннотация

Мобильные генетические элементы оказывают значительное влияние на структуру и функционирование геномов многоклеточных, а также служат источником новых генов. Изучение разнообразия и эволюции мобильных генетических элементов в различных таксонах необходимо для понимания их роли в геномах. Мобильные элементы Tc1/mariner образуют одну из наиболее распространенных и разнообразных групп ДНК-транспозонов. Нами впервые изучены структура, распространение, разнообразие и эволюция элементов L18 (DD37E) в геномах стрекающих (Cnidaria). Установлено, что группа L18 является самостоятельным семейством (а не подсемейством семейства TLE, как считалось ранее), входящим в суперсемейство Tc1/mariner. Потенциально функциональные копии найдены только у четырех элементов из 51. Предполагается, что L18-транспозоны имеют древнее происхождение, а элементы, обнаруженные в геномах представителей классов Anthozoa и Hydrozoa, не имеют общего предка внутри типа Cnidaria. У представителей класса Hydrozoa транспозоны L18 появились в результате горизонтального переноса в более поздний период времени. Внутривидовое сравнение разнообразия элементов L18 выявляет высокую гомогенность по “старым” транспозонам, которые уже утратили свою активность. В то же время отдаленные популяции, как в случае Hydra viridissima, различаются представленностью ДНК-транспозонов и количеством их копий. Полученные данные дополняют знания о разнообразии и эволюции транспозонов Tc1/mariner и будут способствовать изучению влияния мобильных генетических элементов на эволюцию многоклеточных.

Ключевые слова: ДНК-транспозоны, Tc1/mariner, L18, стрекающие, Cnidaria, эволюция геномов

Список литературы

  1. Arkhipova I.R., Yushenova I.A. (2019) Giant transposons in eukaryotes: is bigger better? Genome Biol. Evol. 11, 906–918. https://doi.org/10.1093/gbe/evz041

  2. Bourque G., Burns K.H., Gehring M., Gorbunova V., Seluanov A., Hammell M., Imbeault M., Izsvak Z., Levin H.L., Macfarlan T.S., Mager D.L., Feschotte C. (2018) Ten things you should know about transposable elements. Genome Biol. 19, 199. https://doi.org/10.1186/s13059-018-1577-z

  3. Gao B., Shen D., Xue S., Chen C., Cui H., Song C. (2016) The contribution of transposable elements to size variations between four teleost genomes. Mob. DNA. 7, 1–16. https://doi.org/10.1186/s13100-016-0059-7

  4. Petrov D.A. (2001) Evolution of genome size: new approaches to an old problem. Trends Genet. 17, 23–28. https://doi.org/10.1016/S0168-9525(00)02157-0

  5. Sotero-Caio C.G., Platt R.N., Suh A., Ray D.A. (2017) Evolution and diversity of transposable elements in vertebrate genomes. Genome Biol. Evol. 9, 161–177. https://doi.org/10.1093/gbe/evw264

  6. Casacuberta E., González J. (2013) The impact of transposable elements in environmental adaptation. Mol. Ecol. 22, 1503–1517. https://doi.org/10.1111/mec.12170

  7. Sultana T., Zamborlini A., Cristofari G., Lesage P. (2017) Integration site selection by retroviruses and transposable elements in eukaryotes. Nat. Rev. Genet. 18, 292–308.

  8. Blumenstiel J.P. (2019) Birth, school, work, death, and resurrection: the life stages and dynamics of transposable element proliferation. Genes (Basel). 10, 336. https://doi.org/10.3390/genes10050336

  9. Venner S., Feschotte C., Biémont C. (2009) Dynamics of transposable elements: towards a community ecology of the genome. Trends Genet. 25, 317–323.

  10. Robillard É., Rouzic A.L., Zhang Z., Capy P., Hua-Van A. (2016) Experimental evolution reveals hyperparasitic interactions among transposable elements. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 113, 14763–14768.

  11. Sienski G., Dönertas D., Brennecke J. (2012) Transcriptional silencing of transposons by Piwi and maelstrom and its impact on chromatin state and gene expression. Cell. 151, 964–980. https://doi.org/10.1016/j.cell.2012.10.040

  12. Brennecke J., Aravin A.A., Stark A., Dus M., Kellis M., Sachidanandam R., Hannon G.J. (2007) Discrete small RNA-generating loci as master regulators of transposon activity in Drosophila. Cell. 128, 1089–1103. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.01.043

  13. Teixeira F.K., Okuniewska M., Malone C.D., Coux R.X., Rio D.C., Lehmann R. (2017) piRNA-mediated regulation of transposon alternative splicing in the soma and germ line. Nature. 552, 268–272. https://doi.org/10.1038/nature25018

  14. Casacuberta E. (2017) Drosophila: retrotransposons making up telomeres. Viruses. 9, 192. https://doi.org/10.3390/v9070192

  15. Belfort M., Curcio M.J., Lue N.F. (2011) Telomerase and retrotransposons: reverse transcriptases that shaped genomes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 108, 20304–20310.

  16. Fulcher N., Derboven E., Valuchova S., Riha K. (2014) If the cap fits, wear it: an overview of telomeric structures over evolution. Cell. Mol. Life Sci. 71, 847–865.

  17. Casola C., Hucks D., Feschotte C. (2007) Convergent domestication of pogo-like transposases into centromere-binding proteins in fission yeast and mammals. Mol. Biol. Evol. 25, 29–41.

  18. Kursel L.E., Malik H.S. (2016) Centromeres. Curr. Biol. 26, 487–490.

  19. Чересиз С.В., Юрченко Н.Н., Иванников А.В., Захаров И.К. (2008) Мобильные элементы и стресс. Информ. вестник ВОГиС. 12, 217–242.

  20. Kojima K.K. (2020) Structural and sequence diversity of eukaryotic transposable elements. Genes Genet. Syst. 94, 233–252. https://doi.org/10.1266/ggs.18-00024

  21. Kapitonov V.V., Jurka J. (2008) A universal classification of eukaryotic transposable elements implemented in Repbase. Nat. Rev. Genet. 9, 411–412. https://doi.org/10.1038/nrg2165-c1

  22. Wicker T., Sabot F., Hua-Van A., Bennetzen J.L., Capy P., Chalhoub B., Flavell A., Leroy P., Morgante M., Panaud O., Paux E., SanMiguel P., Schulman A.H. (2007) A unified classification system for eukaryotic transposable elements. Nat. Rev. Genet. 8, 973–982. https://doi.org/10.1038/nrg2165

  23. Yuan Y.W., Wessler S.R. (2011) The catalytic domain of all eukaryotic cut-and-paste transposase superfamilies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 108, 7884–7889.

  24. Feschotte C., Pritham E.J. (2007) DNA transposons and the evolution of eukaryotic genomes. Annu. Rev. Genet. 41, 331–368.

  25. Muñoz-López M., García-Pérez J.L. (2010) DNA transposons: nature and applications in genomics. Curr. Genomics. 11, 115–128. https://doi.org/10.2174/138920210790886871

  26. Tellier M., Bouuaert C.C., Chalmers R. (2015) Mariner and the ITm superfamily of transposons. Microbiol. Spectr. 3, MDNA3-0033-2014. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0033-2014

  27. Wang S., Diaby M., Puzakov M., Ullah N., Wang Y., Danley P., Chen C., Wang X., Gao B., Song C. (2021) Divergent evolution profiles of DD37D and DD39D families of Tc1/mariner transposons in eukaryotes. Mol. Phylogenet. Evol. 161, 107143. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107143

  28. Dupeyron M., Baril T., Bass C., Hayward A. (2020) Phylogenetic analysis of the Tc1/mariner superfamily reveals the unexplored diversity of pogo-like elements. Mob. DNA. 11, 21. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00212-0

  29. Ivics Z., Izsvák Z. (2015) Sleeping Beauty transposition. Microbiol. Spectr. 3, MDNA3-0042-2014. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0042-2014

  30. Ivics Z., Hackett P.B., Plasterk R.H., Izsvak Z. (1997) Molecular reconstruction of Sleeping Beauty, a Tc1-like transposon from fish, and its transposition in human cells Cell. 91, 501–510. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)80436-5

  31. Plasterk R.H., Izsvak Z., Ivics Z. (1999) Resident aliens: the Tc1/mariner superfamily of transposable elements. Trends Genet. 15, 326–332. https://doi.org/10.1016/S0168-9525(99)01777-1

  32. Shao H., Tu Z. (2001) Expanding the diversity of the IS630-Tc1-mariner superfamily: discovery of a unique DD37E transposon and reclassification of the DD37D and DD39D transposons. Genetics. 159, 1103–1115.

  33. Zhang H.H., Shen Y.H., Xiong X.M., Han M.J., Zhang X.G. (2016) Identification and evolutionary history of the DD41D transposons in insect. Genes Genom. 38, 109–117.

  34. Shen D., Gao B., Miskey C., Chen C., Sang Y., Zong W., Wang S., Wang Y., Wang X., Ivics Z., Song C. (2020) Multiple invasions of Visitor, a DD41D family of Tc1/mariner transposons, throughout the evolution of vertebrates. Genome Biol. Evol. 12, 1060–1073. https://doi.org/10.1093/gbe/evaa135

  35. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. (2018) An analysis of IS630/Tc1/mariner transposons in the genome of a pacific oyster, Crassostrea gigas. J. Mol. Evol. 86, 566–580. https://doi.org/10.1007/s00239-018-9868-2

  36. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. (1997) Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucl. Acids Res. 25, 3389–3402. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389

  37. Buchan D.W.A., Jones D.T. (2019) The PSIPRED protein analysis workbench: 20 years on. Nucl. Acids Res. 47, 402–407. https://doi.org/10.1093/nar/gkz297

  38. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. (2018) MEGA X: molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms. Mol. Biol. Evol. 35, 1547–1549.

  39. Jacobson J.W., Medhora M.M., Hartl D.L. (1986) Molecular structure of a somatically unstable transposable element in Drosophila. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 83, 8684–8688.

  40. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V., Sang Y. (2021) The IS630/Tc1/mariner transposons in three Ctenophore genomes. Mol. Phylogenet. Evol. 163, 107231. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107231

  41. Langin T., Capy P., Daboussi M.J. (1995) The transposable element impala, a fungal member of the Tc1-mariner superfamily. Mol. Gen. Genet. 246, 19–28.

  42. Clark K.J., Carlson D.F., Leaver M.J., Foster L.K., Fahrenkrug S.C. (2009) Passport, anative Tc1 transposon from flatfish, is functionally active in vertebrate cells. Nucl. Acids Res. 37, 1239–1247.

  43. Emmons S.W., Yesner L., Ruan K., Katzenberg D. (1983) Evidence for a transposon in Caenorhabditis elegans. Cell. 32, 55–65.

  44. Franz G., Savakis C. (1991) Minos, a new transposable element from Drosophila hydei, is a member of the Tc1-like family of transposons. Nucl. Acids Res. 19, 6646.

  45. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. (2020) The Tc1-like elements with the spliceosomal introns in mollusk genomes. Mol. Genet. Genomics. 295, 621–633.

  46. Zong W., Gao B., Diaby M., Shen D., Wang S., Wang Y., Sang Y., Chen C., Wang X., Song C. (2020) Traveler, a new DD35E family of Tc1/mariner transposons, invaded vertebrates very recently. Genome Biol. Evol. 12, 66–76.

  47. Sang Y., Gao B., Diaby M., Zong W., Chen C., Shen D., Wang S., Wang Y., Ivics Z., Song C. (2019) Incomer, a DD36E family of Tc1/mariner transposons newly discovered in animals. Mobile DNA. 10, 45.

  48. Gao B., Zong W., Miskey C., Ullah N., Diaby M., Chen C., Wang X., Ivics Z., Song C. (2020) Intruder (DD38E), a recently evolved sibling family of DD34E/Tc1 transposons in animals. Mobile DNA. 11, 32.

  49. Zhang H.H., Li G.Y., Xiong X.M., Han M.J., Zhang X.G., Dai F.Y. (2016) TRT, a vertebrate and protozoan Tc1-like transposon: current activity and horizontal transfer. Genome Biol. Evol. 8, 2994–3005.

  50. Schaack S., Gilbert C., Feschotte C. (2010) Promiscuous DNA: horizontal transfer of transposable elements and why it matters for eukaryotic evolution. Trends Ecol. Evol. 25, 537–546.

  51. Filee J., Rouault J.-D., Harry M., Hua-Van A. (2015) Mariner transposons are sailing in the genome of the blood-sucking bug Rhodnius prolixus. BMC Genomics. 16, 1061. https://doi.org/10.1186/s12864-015-2060-9

  52. Sanllorente O., Vela J., Mora P., Ruiz-Mena A., Tor-res M.I., Lorite P., Palomeque T., (2020) Complex evolutionary history of mboumar, a mariner element widely represented in ant genomes. Sci. Rept. 10, 2610. https://doi.org/10.1038/s41598-020-59422-4

  53. Maruyama K., Hartl D.L. (1991) Evidence for interspecific transfer of the transposable element mariner between Drosophila and Zaprionus. J. Mol. Evol. 33, 514–524. https://doi.org/10.1007/BF02102804

Дополнительные материалы отсутствуют.