Молекулярная биология, 2023, T. 57, № 1, стр. 98-100

Необычная зависимость между экспрессией генов и отрицательным отбором у инфузорий рода Euplotes

М. А. Молдован a*, С. А. Гайдукова b

a Сколковский институт науки и технологий
121205 Москва, Россия

b Факультет биоинженерии и биоинформатики, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
199911 Москва, Россия

* E-mail: mika.moldovan@gmail.com

Поступила в редакцию 13.09.2022
После доработки 13.09.2022
Принята к публикации 13.09.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

У большинства исследованных организмов экспрессия генов связана с рядом эволюционных особенностей, относящихся к белоккодирующим последовательностям. В частности, экспрессия генов положительно коррелирует со средней интенсивностью отрицательного отбора и влияет на использование кодонов. Нами изучена связь между экспрессией генов и паттернами отбора у двух видов ресничных простейших рода Euplotes. Мы обнаружили, что на использование кодонов влияет экспрессия генов в этих организмах, что указывает на дополнительные эволюционные ограничения на возникновение мутаций в сильно экспрессируемых генах по сравнению с генами, экспрессируемыми с меньшей скоростью. В то же время, на уровне синонимичных и несинонимичных замен мы наблюдаем более сильное ограничение на гены, экспрессируемые с более низкой скоростью, по сравнению с генами с более высокой скоростью экспрессии. Наше исследование дополняет дискуссию об общих закономерностях эволюции и ставит новые вопросы о механизмах контроля экспрессии генов у инфузорий.

Ключевые слова: экспрессия генов, отрицательный отбор, инфузории, ресничные простейшие, Еuplotes, эволюция белоккодирующих последовательностей

Статья представлена авторами на английском языке.
Статья рекомендована к печати М.С. Гельфандом.

Список литературы

  1. O’Connor L.J., Schoech A.P., Hormozdiari F., Gazal S., Patterson N., Price A.L. (2019) Extreme polygenicity of complex traits is explained by negative selection. Am. J. Hum. Genet. 105, 456–476.

  2. Sella G., Barton N.H. (2019) Thinking About the evolution of complex traits in the era of genome-wide association studies. Annu. Rev. Genom. Hum. Genet. 20, 461–493.

  3. Vitsios D., Dhindsa R.S., Middleton L., Gussow A.B., Petrovski S. (2021) Prioritizing non-coding regions based on human genomic constraint and sequence context with deep learning. Nat. Commun. 12, 1504.

  4. Adzhubei I.A., Schmidt S., Peshkin L., Ramensky V.E., Gerasimova A., Bork P., Kondrashov A.S., Sunyaev S.R. (2010) A method and server for predicting damaging missense mutations. Nat. Methods. 7, 248–249.

  5. Crick F.H.C., Barnett L., Brener S., Watts-Tobin R.J. (1961) General nature of the genetic code for proteins. Nature. 192, 1227–1232.

  6. Kimura M. (1983) The neutral theory of molecular evolution. Cambridge University Press.

  7. Kimura M. (1977) Preponderance of synonymous changes as evidence for the neutral theory of molecular evolution. Nature. 267, 275–276.

  8. Kryazhimskiy S., Plotkin J.B. (2008) The population genetics of dN/dS. PLoS Genet. 4, e1000304.

  9. Yang Z., Bielawski J.P. (2000) Statistical methods for detecting molecular adaptation. Trends Ecol. Evol. 15, 496–503.

  10. Zhang J., Yang J.R. (2015) Determinants of the rate of protein sequence evolution. Nat. Rev. Genet. 16, 409–420.

  11. Jansen R. (2003) Revisiting the codon adaptation index from a whole-genome perspective: analyzing the relationship between gene expression and codon occurrence in yeast using a variety of models. Nucleic Acids Res. 31, 2242–2251.

  12. Sharp P.M., Li W.-H. (1987) The codon adaptation index-a measure of directional synonymous codon usage bias, and its potential applications. Nucleic Acids Res. 15, 1281–1295.

  13. Seplyarskiy V.B., Soldatov R.A., Koch E., McGinty R.J., Goldmann J.M., Hernandez R.D., Barnes K., Correa A., Burchard E.G., Ellinor P.T., McGarvey S.T., Mitchell B.D., Vasan R.S., Redline S., Silverman E., Weiss S.T., Arnett D.K., Blangero J., Boerwinkle E., He J., Montgomery C., Rao D.C., Rotter J.I., Taylor K.D., Brody J.A., Chen Y.-D.I., de Las Fuentes L., Hwu C.-M., Rich S.S., Manichaikul A.W., Mychaleckyj J.C., Palmer N.D., Smith J.A., Kardia S.L.R., Peyser P.A., Bielak L.F., D O’Connor T., Emery L.S., NHLBI Trans-Omics for Precision Medicine (TOPMed) Consortium, TOPMed Population Genetics Working Group, Gilissen C., Wong W.S.W., Kharchenko P.V., Sunyaev S.R. (2021) Population sequencing data reveal a compendium of mutational processes in the human germ line. Science. 373, 1030–1035.

  14. Pál C., Papp B., Hurst L.D. (2001) Highly expressed genes in yeast evolve slowly. Genetics. 158, 927–931.

  15. Rocha E.P.C., Danchin A. (2004) An analysis of determinants of amino acids substitution rates in bacterial proteins. Mol. Biol. Evol. 21, 108–116.

  16. Subramanian S., Kumar S. (2004) Gene expression intensity shapes evolutionary rates of the proteins encoded by the vertebrate genome. Genetics. 168, 373–381.

  17. Tuller T., Kupiec M., Ruppin E. (2008) Evolutionary rate and gene expression across different brain regions. Genome Biol. 9, R142.

  18. Marais G., Domazet-Lošo T., Tautz D., Charlesworth B. (2004) Correlated evolution of synonymous and nonsynonymous sites in drosophila. J. Mol. Evol. 59, 771–779.

  19. Hodgins K.A., Yeaman S., Nurkowski K.A., Rieseberg L.H., Aitken S.N. (2016) Expression divergence is correlated with sequence evolution but not positive selection in conifers. Mol. Biol. Evol. 33, 1502–1516.

  20. Popescu C.E., Borza T., Bielawski J.P., Lee R.W. (2006) Evolutionary rates and expression level in Chlamydomonas. Genetics. 172, 1567–1576.

  21. Gout J.-F., Kahn D., Duret L. (2010) The relationship among gene expression, the evolution of gene dosage, and the rate of protein evolution. PLoS Genet. 6, e1000944.

  22. Cherry J.L. (2010) Expression level, evolutionary rate, and the cost of expression. Genome Biol. Evol. 2, 757–769.

  23. Wei C., Chen Y.-M., Chen Y., Qian W. (2021) The missing expression level–evolutionary rate anticorrelation in viruses does not support protein function as a main constraint on sequence evolution. Genome Biol. Evol. 13(4), evab049.

  24. Feyertag F., Berninsone P.M., Alvarez-Ponce D. (2016) Secreted proteins defy the expression level–evolutionary rate anticorrelation. Mol. Biol. Evol. 34(3), 692–706.

  25. Feyertag F., Berninsone P.M., Alvarez-Ponce D. (2019) N-glycoproteins exhibit a positive expression level–evolutionary rate correlation. J. Evol. Biol. 32, 390–394.

  26. Rzeszutek I., Maurer-Alcalá X.X., Nowacki M. (2020) Programmed genome rearrangements in ciliates. Cell. Mol. Life Sci. 77, 4615–4629.

  27. Prescott D.M. (1994) The DNA of ciliated protozoa. Microbiol. Rev. 58, 233–267.

  28. Mozzicafreddo M., Pucciarelli S., Swart E.C., Piersanti A., Emmerich C., Migliorelli G., Ballarini P., Miceli C. (2021) The macronuclear genome of the Antarctic psychrophilic marine ciliate Euplotes focardii reveals new insights on molecular cold adaptation. Sci. Rep. 11(1), 18782.

  29. Lobanov A.V., Heaphy S.M., Turanov A.A., Gerashchenko M.V., Pucciarelli S., Devaraj R.R., Xie F., Petyuk V.A., Smith R.D., Klobutcher L.A., Atkins J.F., Miceli C., Hatfield D.L., Baranov P.V., Gladyshev V.N. (2016) Position-dependent termination and widespread obligatory frameshifting in Euplotes translation. Nat. Struct. Mol. Biol. 24, 61–68.

  30. Grabherr M.G., Haas B.J., Yassour M., Levin J.Z., Thompson D.A., Amit I., Adiconis X., Fan L., Raychowdhury R., Zeng Q., Chen Z., Mauceli E., Hacohen N., Gnirke A., Rhind N., di Palma F., Birren B.W., Nusbaum C., Lindblad-Toh K., Friedman N., Regev A. (2011) Full-length transcriptome assembly from RNA-Seq data without a reference genome. Nat. Biotechnol. 29, 644–652.

  31. Bray N.L., Pimentel H., Melsted P., Pachter L. (2016) Near-optimal probabilistic RNA-seq quantification. Nat Biotechnol. 34, 525–527.

  32. Altschul S.F., Gish W., Miller W., Myers E.W., Lipman D.J. (1990) Basic local alignment search tool. J. Mol. Biol. 215, 403–410.

  33. Abascal F., Zardoya R., Telford M.J. (2010) TranslatorX: multiple alignment of nucleotide sequences guided by amino acid translations. Nucleic Acids Res. 38, W7–13.

  34. Nei M., Gojobori T. (1986) Simple methods for estimating the numbers of synonymous and nonsynonymous nucleotide substitutions. Mol. Biol. Evol. 5, 418-426.

  35. Nielsen R., Yang Z. (1998) Likelihood models for detecting positively selected amino acid sites and applications to the HIV-1 envelope gene. Genetics. 148, 929–936.

  36. Yang Z. (2007) PAML 4: phylogenetic analysis by maximum likelihood. Mol. Biol. Evol. 24, 1586–1591.

  37. Dana A., Tuller T. (2014) The effect of tRNA levels on decoding times of mRNA codons. Nucleic Acids Res. 42, 9171–9181.

  38. Zhou Z., Dang Y., Zhou M., Li L., Yu C., Fu J., Chen S., Liu Y. (2016) Codon usage is an important determinant of gene expression levels largely through its effects on transcription. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 113(41), E6117-E6125.

  39. Akashi H., Gojobori T. (2002) Metabolic efficiency and amino acid composition in the proteomes of Escherichia coli and Bacillus subtilis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 99, 3695–3700.

  40. Lawrence J.R., Snyder R.A. (1998) Feeding behaviour and grazing impacts of a Euplotes sp. on attached bacteria. Can. J. Microbiol. 44, 623–629.

  41. Wiackowski K., Fyda J., Ciecko A. (2004) The behaviour of an omnivorous protozoan affects the extent of induced morphological defence in a protozoan prey. Freshwater Biol. 49, 801–809.

Дополнительные материалы отсутствуют.