Океанология, 2022, T. 62, № 6, стр. 911-923

ВВЕДЕНИЕ

В условиях интенсивного антропогенного воздействия и глобального изменения климата изучение биологического разнообразия и структурно-функциональной организации водной биоты остается актуальным направлением современных гидробиологических и экологических исследований [8]. Значительное влияние на пространственное распределение микроводорослей оказывают поверхностные течения [16]. В зал. Петра Великого (Японское море) главенствующую роль в формировании течений осуществляют субмезомасштабные динамические явления в верхнем квазиоднородном слое [10]. Обладая высокой кинетической энергией, они обуславливают обмен теплом, солью и любыми трассерами, в том числе растворенными газами, загрязняющими веществами и биогенными элементами, которые в свою очередь оказывают влияние на развитие фитопланктона [26]. Водные растительные сообщества активно используют для оценки качества среды, а также в качестве показателей состояния экосистем водоемов. Фитопланктон является интегральным показателем совокупного действия факторов среды на биоту и первым реагирует на различные виды воздействия путем изменения видового состава и структурно-функциональных характеристик [1, 53].

Среди островов зал. Петра Великого крупнейшим является о-в Русский. С запада остров граничит с Амурским заливом, исследованию фитопланктона которого посвящено более 40 публикаций. Среди них есть работы по изучению сообщества в целом [5, 14, 22–25, 43], отдельных родов микроводорослей [21, 32, 34, 36, 40, 41], проблем эвтрофирования и “цветения” воды [27, 31, 35]. Результаты многолетних исследований флоры микроводорослей акватории обобщены в работе Орловой Т.Ю. с соавторами [20]. Восточное побережье о-ва Русский омывает Уссурийский залив – наиболее крупный на акватории зал. Петра Великого. Исследования фитопланктона залива фрагментарны: показано пространственно-временнóе изменение весенне-осеннего фитоцена [28], изучены качественный и количественный состав фитопланктона в б. Сухопутная [5].

Настоящая статья является продолжением многолетних исследований фитопланктона прибрежных вод о-ва Русский [64, 66]. Сборы материала вокруг острова были выполнены в период начала активной эксплуатации побережья – функционирование Дальневосточного федерального университета, “Приморского океанариума” – филиала ННЦМБ ДВО РАН, марикультурных хозяйств, мостов, автомобильных дорог.

Цель данной работы – определить видовой состав и количественные характеристики фитопланктона, оценить пространственное распределение микроводорослей в Амурском и Уссурийском заливах.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал. В основу работы легли планктонные сборы, выполненные 21 сентября 2018, 17 сентября 2019, 16 июня и 14 июля 2020 гг. на 15 станциях, расположенных в прибрежной зоне о-ва Русский (рис. 1). Пробы фитопланктона отбирали с катера 5-литровым батометром Нискина с горизонта 0.5 м. Всего было собрано и обработано 60 проб. Температуру и соленость поверхностного слоя воды измеряли с помощью многопараметрического зонда HORIBA U-52G.

Рис. 1.

(а) Карта-схема расположения станций в прибрежных вода о-ва Русский. Черными стрелками указаны направления постоянных течений [17]. (б) Схема ветровых течений при различных ветрах: весенне-летний период – юго-восточные ветра, осенне-зимний период – северо-западные ветра, по Храпченкову Ф.Ф. с соавторами [39].

Характеристика района исследования. Залив Петра Великого располагается в северо-западной части Японского моря (42°17ʹ–42°40ʹ с.ш., 130°41ʹ– 133°02ʹ в.д.) и является наиболее крупным. Залив разделен п-вом Муравьева-Амурского и группой островов, расположенных к юго-западу от него, на два крупнейших залива второго порядка: Амурский и Уссурийский. Максимальные глубины Амурского залива не превышают 50 м [9], Уссурийского залива – 60–70 м [17]. Исследуемый нами о-в Русский расположен к северо-западу от п-ова Муравьева-Амурского. В берега острова вдается несколько бухт, наибольшая из которых б. Новик. Эта бухта делит остров на северо-восточную и юго-западную части [17].

Гидрологический режим вод зал. Петра Великого формируется под воздействием системы течений, климатических условий, материкового стока, сгонно-нагонных и приливно-отливных явлений, водообмена с водами Японского моря, рельефа дна и очертания берегов [6, 7]. Климат в районе исследования, как и на всей северо-западной части Японского моря, муссонный [44]. Ежегодно в период с июля по ноябрь на Японское море выходят тропические циклоны, зарождающиеся в районе Филлипинских островов. Если циклон не выходит на акваторию Японского моря, он все же влияет на погоду в этом регионе: идут сильные дожди и ветер усиливается до штормового. Во всех случаях выхода циклонов на акваторию Японского моря наблюдаются сильные и штормовые ветра [4, 17]. На о-в Русский оказывают влияние воды смежных заливов Амурского и Уссурийского, соединенных проливами: на северо-западе – Босфор Восточный, на юго-востоке – Старка (рис. 1). В формировании течений в Уссурийском и Амурском заливах участвуют речной сток, морские течения и ветровые явления [45]. Посредством циклонического круговорота осуществляется водообмен между северной и южной частями заливов. Большое влияние на циркуляцию вод оказывает водообмен через проливы. В прол. Босфор Восточный действуют постоянные поверхностные течения, идущие из Амурского залива в Уссурийский вдоль северного берега пролива, и из Уссурийского залива в Амурский вдоль южного берега [39], в проливе Старка течения направлены на север [17]. Однако, вихревая структура течений в зал. Петра Великого неустойчива и может меняться в течении от 1 до 10 сут [10], меняя как скорость, так и структуру в верхнем квазиоднородном слое.

Ветровая обстановка в сентябре 2018 г. характеризовалась преобладанием северо-западных ветров (1–12 м/с), в сентябре 2019 г. – юго-восточных (2–6 м/с). В июне–июле 2020 г. ветровая обстановка не имела стабильности [3]. Гидрохимические параметры поверхностного слоя воды в районе исследования изменялись в переделах: соленость – от 24.6 до 34.6‰, температура – 14.8–21.1°C.

Состав и количественные характеристики фитопланктона. Для исследования микроводорослей материал фиксировали раствором Утермеля до бледно-желтого цвета. Концентрирование проб объемом 1 литр производили методом осаждения [75]. Численность клеток микроводорослей подсчитывали в счетной камере типа Нажотта объемом 0.05 мл [38]. С учетом минимальной репрезентативной выборки было просчитано не менее 3 тыс. экземпляров для всего фитопланктона независимо от исходной численности клеток в каждой пробе. При таком подсчете обеспечивается 80% точность определения числа клеток в пробе [13, 38]. Биомассу микроводорослей оценивали объемным методом, используя оригинальные и литературные данные измерений объема клеток каждого вида [61, 71]. Доминирующими считали виды, численность которых составляла не менее 20% от общей численности всех видов в сообществе [15]. “Цветение” воды рассматривали как массовое развитие водорослей, численность клеток которых превышала 10⁶ кл./л [54]. Из-за сложности видовой идентификации под световым микроскопом мелкоклеточных центрических диатомей (диаметр клетки менее 10 мкм), для комплекса видов схожего размера определяли общую численность. К группе “мелкие жгутиковые водоросли” относили неидентифицированные пигментированные клетки, чаще флагелляты, размером менее 10 мкм.

Видовую идентификацию фитопланктона проводили с помощью светового микроскопа (СМ) Olympus BX 41 с использованием объективов ×10, ×20 и ×40. Тонкую структуру панцирей доминирующих видов изучали с помощью сканирующего электронного микроскопа (СЭМ) Carl Zeiss, Sigma 300 и трансмиссионного электронного микроскопа (ТЭМ) Carl Zeiss, Libra 120. Подготовку препаратов для электронной микроскопии проводили по стандартным методикам [57, 74]. Для СЭМ пробу обезвоживали в этиловом спирте при разных разведениях (25, 50, 75, 96%), очищенные створки на нуклеопоровом фильтре помещали на предметный столик и высушивали на воздухе. В вакуумном посту AUTO 306 на поверхность образцов было нанесено электропроводящее покрытие из углерода. Для ТЭМ на образец воздействовали концентрированной серной кислотой при высокой температуре, затем пробу многократно центрифугировали с дистиллированной водой. Каплю отмытой пробы наносили на бленды, покрытые формваром и высушивали на воздухе.

При проведении экологического анализа использовали классификацию фитопланктона, предложенную И.А. Киселевым [12]. Фитогеографический анализ производили по типам ареалов на основе различий в широтно-зональном распространении видов микроводорослей [29, 30].

Статистический анализ. В качестве исходных данных для статистического исследования применены данные численности фитопланктона. Для определения сходства сообществ использовался коэффициент Брэя-Кертиса (один из вариантов индекса Чекановского-Съеренсена для определения количественных данных), который позволяет брать во внимание относительное обилие таксонов [47]. В программе Past проведен кластерный анализ методом невзвешенного парного среднего (UPGMA), в качестве меры сходства использован индекс сходства Брэя-Кертиса.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В прибрежных водах о-ва Русский обнаружено 144 таксона микроводорослей, относящихся к 5 классам: Bacillariophyceae (89 видов и внутривидовых таксонов), Dinophyceae (49), Chrysophyceae (3), Cryptophyceae (2) и Euglenophyceae (1). В определении видового богатства ведущая роль принадлежала диатомовым водорослям – 61.8% общего списка видов. Динофлагелляты составляли 34.0%, другие систематические группы менее 3% каждая. Среди Bacillariophyceae наибольшее видовое разнообразие отмечено среди рода Chaetoceros (31.5% общего числа всех диатомей), среди динофлагеллят – Protoperidinium (36.7% от всех динофлагеллят). Число видов фитопланктона в пробе изменялось от 18 (ст. 4, 2020 г.) до 60 (ст. 7, 2019 г.) видов и внутривидовых таксонов в пробе.

Экологическая характеристика установлена для 107 видов (74.3% от общего количества видов). Разнообразие экологических групп микроводорослей обусловлено сложностью гидрологического режима исследуемого района. В биотопическом отношении основу флористического списка представляли неритические виды (65.4% от общего видового состава), вторую позицию занимали панталассные виды (12.1%), бентические и океанические – 10.3% и 8.4% соответственно, пресноводные – 3.8%. Географический статус установлен для 87 видов и внутривидовых таксонов микроводорослей (60.4% от общего числа видов). Анализ соотношения географических элементов флоры выявил преобладание космополитов (48.3% от числа видов с известной характеристикой). Тропическо-бореальные составляли 18.4%, тропическо-аркто-бореальные и аркто-бореальные – 11.5% и 9.2% соответственно. Также фитопланктон включал 6 (6.9%) тропических и 5 (5.7%) бентических видов.

Анализ количественных данных показал, что в прибрежных водах о-ва Русский численность фитопланктона изменялась на 2 порядка от 3.6 × × 10⁴ кл./л до 4.7 × 10⁶ кл./л, а биомасса варьировала от 0.2 г/м³ до 18.3 г/м³ (рис. 2, табл. 1). Количественные характеристики микроводорослей между годами имели значительные различия; основу биомассы фитопланктона на всей акватории исследования преимущественно формировал крупноклеточный вид Coscinodiscus oculus-iridis (0.4–11.1 г/м³).

Рис. 2.

Динамика численности и биомассы фитопланктона (черные столбики), температуры и солености поверхностного слоя воды (ломаная кривая) в районе исследования в сентябре 2018 и 2019 гг., в июне и июле 2020 г.

В сентябре 2018 г. численность фитопланктона изменялась от 2.2 × 10⁵ кл./л до 2.0 × 10⁶ кл./л, биомасса – от 1.5 г/м³ до 17.7 г/м³ (рис. 2а, 2б). Наиболее высокие значения численности и биомассы микроводорослей наблюдали в прол. Босфор Восточный и Уссурийском заливе. “Цветение” воды регистрировали на станциях 3–5, вызванное массовым развитием комплекса видов рода Cyclotella – Cyclotella sp., С. atomus var. gracilis и С. choctawhatcheeana (численность варьировала от 1.2 × 10⁶ до 1.9 × 10⁶ кл./л). В сентябре 2019 г. количественные характеристики микроводорослей были ниже, численность изменялась в переделах от 2.03 × 10⁵ кл./л до 1.3 × 10⁶ кл./л, биомасса – 0.9–3.4 г/м³ (рис. 2 в, 2г). Массовое развитие фитопланктона наблюдали в северо-западной части о-ва Русский в б. Воевода (ст. 10) в районе марикультурного хозяйства. “Цветение” воды было обусловлено диатомеей Thalassiosira nordenskioeldii (5.3 × 10⁵ кл./л) и эвригалинной криптофитовой водорослью Teleaulax amphioxeia (6.6 × 10⁵ кл./л). Наибольшие значения биомассы, сформированные C. oculus-iridis и T. nordenskioeldii, регистрировали на станциях 1, 7 и 15. В июне 2020 г. численность микроводорослей изменялась от 3.8 ×  10⁴  до 1.6 × 10⁶ кл./л, биомасса – от 0.1 г/м³ до 3.0 г/м³ (рис. 2 д, 2е). Высокие значения численности и биомассы наблюдали в прол. Босфор Восточный (ст. 1, 15); основу сообщества формировали Skeletonema dohrnii (7.7 × 10⁵ кл./л) и комплекс видов рода Thalassiosira: T. tenera и Thalassiosira sp. (6.3 × × 10⁵ кл./л). В июле 2020 г. численность микроводорослей изменялась от 3.6 × 10⁴ до 4.7 × 10⁶ кл./л, биомасса – от 0.2 до 1.2 г/м³ (рис. 2ж, 2з). Максимальные значения численности фитопланктона за весь период исследования наблюдали в Уссурийском заливе (ст. 6), “цветение” воды было вызвано массовым развитием “мелких жгутиковых водорослей” (4.6 × 10⁶ кл./л).

На протяжении периода исследования в планктоне установлено 28 доминирующих видов фитопланктона; по численности доминировали 17 видов микроводорослей, по биомассе – 20 видов (табл. 2). Степень доминирования видов составляла 23.6–98.3% от общей численности и 23.1–81.3% от общей биомассы фитопланктона.

В сентябре 2018 и 2019 гг. динофлагелляты не играли существенной роли в фитопланктоне, в сообществе преобладали Bacillariophyceae, достигая до 99.2% от общей численности и 96.1% от общей биомассы микроводорослей. В 2018 г. в прибрежных водах о-ва Русский практически на всех станциях доминировали виды рода Thalassiosira, достигая 93% от общего обилия клеток и 47.6% от общей биомассы фитопланктона, а в юго-восточной части острова в планктоне преобладал комплекс видов рода Cyclotella (92.8 и 47.2% от суммарной численности и биомассы микроводорослей, соответственно). Только на станциях в южной части острова существенный вклад в биомассу вносил Chrysophyceae – Dictyocha fibula (20.7–28.7%). В 2019 г. в южной части острова по численности доминировали S. dohrnii (39.1% от общей численности фитопланктона) и Pseudo-nitzschia delicatissima (23.9%), на северо-западе – Cryptophyceae Teleaulax amphioxeia (66.6%), в северной части о-ва Русский отмечали массовое развитие T. nordenskioeldii (61.1 и 72.4% от общей численности и биомассы фитопланктона, соответственно) (табл. 2).

Летом 2020 г. значительный вклад в биомассу сообщества вносили представители Dinophyceae, их доля варьировала от 25.1 до 56.2%. По численности преобладали диатомовые рода Chaetoceros (23.6–44.1%), P. delicatissima (58.1%), Thalassiosira sp., T. tenera (39.5%), S. dohrnii (77.0%). В июле массовое развитие S. dohrnii было характерно для прибрежных вод о-ва Русский в целом. Массовое развитие динофлагелляты Prorocentrum triestinum (61.4%) и “мелких жгутиковых водорослей” (98.3%) регистрировали в северо-западной и юго-западной частях прибрежной зоны о-ва Русский.

Для анализа сходства/различия флоры отдельных частей района исследования были построены дендрограммы, по видовому составу станции объединились в два кластера. Уровень сходства кластеров на всем протяжении исследования составлял от 18% в июле 2020 г. до 40% в сентябре 2018 г. (рис. 3). Так в 2018 г. в группу I при уровне сходства около 40%, вошли станции, расположенные в западной, юго-западной части побережья о-ва Русский, отличительной особенностью было массовое развитие комплекса видов рода Thalassiosira. Во II кластер объединились станции, на которых доминировали виды рода Cyclotella. В 2019 г. станции объединились на уровне 22%. Первый кластер был сформирован станциями, расположенными в Амурском заливе, доминировали в планктоне T. nordenskioeldii и Teleaulax amphioxeia. В группу II вошли станции Уссурийского залива, в этом районе отмечали массовое развитие S. dohrnii (рис. 3).

Рис. 3.

Дендрограмма сходства видового состава и количественных характеристик фитопланктона в прибрежных водах о-ва Русский в период исследования. I, II – группы станций.

В 2020 г. также выделялись два кластера по результатам анализа сходства таксономического состава микроводорослей. Уровень сходства составлял 19% в июне и 18% в июле. Массовое развитие S. dohrnii наблюдали в июне на всей исследуемой акватории, в июле только в Уссурийском заливе и прол. Босфор Восточный. В июне отличительной особенностью I кластера, объединившего станции в прол. Босфор Восточный, было доминирование комплекса видов рода Thalassiosira, на остальных станциях преобладали P. delicatissima, виды рода Chaetoceros. В июле на станциях в Уссурийском заливе и прол. Босфор Восточный (кластер I) значительного развития в сообществе достигал P. triestinum. В остальных частях района исследования (кластер II) доминировали мелкие жгутиковые водоросли.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Видовое разнообразие фитопланктона в районе исследования сопоставимо с результатами, представленными в литературе: б. Парис – 177 видов фитопланктона [64], прибрежные воды о-ва Русский – 254 вида [65], Уссурийский залив – 119 [5]. Распределение видов по типам ареалов показало преобладание микроводорослей с широким распределением: космополитов, тропическо-бореальных и тропическо-аркто-бореальных, что в целом характерно для фитопланктона прибрежных вод зал. Петра Великого [5, 20]. Большинство отмеченных в данном исследовании доминирующих видов широко распространены и преобладают в планктоне умеренных широт Мирового океана [49, 69, 73].

Механизм смены доминирующих видов в рамках одного сезона пока полностью не известен [68]. Исследования последних десятилетий показали, что “цветение” воды, вызванное массовым развитием микроводорослей в морской прибрежной зоне, может быть обусловлено многочисленными факторами среды: апвеллингом, речным стоком, вертикальным и горизонтальным перемешиванием, стратификацией, сезонными изменениями температуры, солнечной радиацией и др. [48, 50, 52, 56, 62, 67, 76]. Показана зависимость между обилием биогенных веществ и количественным развитием фитопланктона [11, 58], в некоторых исследованиях установлено отсутствие связи между наличием биогенов и “цветением” воды [51]. Проведенные ранее исследования в локальных районах прибрежной зоны о-ва Русский показали отсутствие стойкой взаимосвязи между количественными характеристиками фитопланктона и основными биогенными веществами [42, 64]. Схожие сведения для зал. Петра Великого в целом представлены в работе Лучина В.А. и Тихомировой Е.А. [18], которые свидетельствуют о том, что содержание фосфатов и силикатов не лимитируют уровень первичной продукции.

Впервые в районе исследования зарегистрировано “цветение” воды, обусловленное массовым развитием комплекса видов рода Cyclotella – Cyclotella sp., С. atomus var. gracilis и С. choctawhatcheeana в сентябре 2018 г. По экологической характеристике представители этого рода относятся к пресноводным или солоноватоводным, однако, в районе исследования развитие видов наблюдали при солености 29.6–32.0‰ (рис. 2а, 2б). Доминирование комплекса видов рода Cyclotella отмечали только в Уссурийском заливе, в Амурском заливе в этот период в планктоне преобладал комплекс видов рода Thalassiosira. Также доминирование Thalassiosira spp. отмечали на станциях, расположенных в юго-западной части острова, в Уссурийском заливе (рис. 3). Пространственное распределение доминирующих видов в прибрежных водах о-ва Русский в сентябре 2018 г. согласовалось с данной схемой ветровых течений при северо-западных ветрах; воды Амурского залива через прол. Старка доходили до п-ова Шкота (рис. 1). В сентябре 2019 г. Skeletonema dohrnii доминировал в планктоне восточного побережья, омываемого Уссурийским заливом; T. nordenskioeldii и Teleaulax amphioxeia в массе развивались на станциях в Амурском заливе. Влияние вод Уссурийского залива через прол. Старка отмечали в Амурском заливе, S. dohrnii доминировал на станции 9. При преобладании юго-восточного ветра, воды Уссурийского залива заходят в Амурский залив, пространственное распределение доминирующих видов фитопланктона в сентябре 2019 г. так же подтверждало схему ветровых течений вокруг о-ва Русский (рис. 1).

В 2020 г. в июне–июле в период сбора материала в районе исследования не отмечали ветров стабильного направления [3]. Картина распределения доминирующих видов фитопланктона в прибрежных водах о-ва Русский отличалась от ситуации, характерной для сентября. В начале лета практически на всех станциях отмечали массовое развитие S. dohrnii. В июне Pseudo-nitzschia delicatissima входил в число доминант на значительном числе станций в Амурском и в Уссурийском заливах. В июле на большей части района исследования доминировал Prorocentrum triestinum, а на отдельных станциях преобладали мелкие жгутиковые водоросли. Эти виды – S. dohrnii, P. delicatissima, P. triestinum регулярно вызывают “цветения” воды в зал. Петра Великого [20, 33, 37, 70] и широко распространены в умеренных водах Мирового океана [46, 60, 72, 77].

Пространственное распределение фитопланктона также зависит и от особенностей биологии видов, вызывающих “цветения” воды. Одним из факторов, обуславливающих вспышку развития и широкое распространение на большой площади и, в результате доминирование вида по всей акватории, может служить наличие покоящихся стадий, которые у диатомовых отмечены для видов родов Skeletonema и Pseudo-nitzschia [19, 55]. Покоящиеся стадии могут служить посевным материалом, который обеспечивает бурный рост при попадании из бентоса в толщу воды в период конвективного перемешивания воды [59, 63]. Для получения фундаментальных знаний по биологии отдельных видов, понимания механизмов взаимодействия компонентов в сообществе необходимо проведение мониторинговых наблюдений для накопления сведений о видовом составе и динамике количественных параметров фитопланктона на определенной акватории [66].

Согласно публикации Алексанина А.И. с соавторами [2], в зал. Петра Великого есть месяцы, когда состав доминирующих видов сходен для всей акватории залива и есть периоды, когда он зависит от места сбора материала. Полученные нами данные показали, что в июне–июле состав доминирующих видов фитопланктона в прибрежных водах о-ва Русский схож в Амурском и Уссурийском заливах. А в сентябре в каждом из заливов устанавливается собственный состав доминант и, вероятно, через прол. Старка в зависимости от преобладающих ветров происходит трансфер видов.

Источники финансирования. Работа выполнена в Центре коллективного пользования “Приморский океанариум” ННЦМБ ДВО РАН, в рамках темы государственного задания “Динамика морских экосистем, адаптации морских организмов и сообществ к изменениям среды обитания”, № 121082600038-3.