Зоологический журнал, 2022, T. 101, № 4, стр. 409-416

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Стационарное исследование комплекса паразитиодов Ph. apparella было проведено в 2014–2018 гг. в г. Ижевске в хроническом очаге минера. С этой целью в молодом осиннике (Populus tremula L.) была заложена одна пробная площадь 0.5 га (56°88′ с.ш., 53°17′ в.д.) (рис. 1). Описание древостоя пробной площади было дано ранее (Ермолаев и др., 2019). Осинник граничил со злаково-луговохвощевым липняком с участием ели сибирской (Picea obovata Ledeb.) и пихты сибирской (Abies sibirica Ledeb.). В липняке функционировал хронический очаг инвазионного вида липовой моли-пестрянки (Ph. issikii (Kumata 1963)).

Рис. 1.

Место проведения исследования. Очаг Ph. apparella близ г. Ижевск (2014−2018 гг.) обозначен красной точкой.

Работу проводили на 40 постоянных модельных деревьях осины. Ежегодно в период окукливания Ph. apparella (первая декада июля) на трех ветвях первого порядка нижнего яруса северной экспозиции каждого дерева проводили учеты плотности заселения минером. С этих же ветвей собрали 70−80 листьев. Мины вырезали ножницами и помещали в пластиковые боксы с номером модельного дерева. Выход молей и паразитоидов фиксировали ежедневно в условиях полевой лаборатории биостанции Удмуртского государственного университета “Сива”. Пластиковые боксы с вырезанными минами хранили до лета следующего года в натурных условиях.

За время исследования было вырезано 13 343 мин, выведено 5800 экз. Ph. apparella и 2649 экз. паразитоидов. Правильность определения Ph. apparella была подтверждена С.В. Барышниковой (Зоологический институт РАН).

Выведенные паразитоиды из семейств паразитических перепончатокрылых были определены З.А. Ефремовой. При определении видов рода Chrysocharis и Achrysocharoides использованы ключи для Палеарктических видов (Hansson, 1985, 1985a), видов рода Minotetrastichus − ключ для европейских видов Tetrastichinae (Graham, 1987), представителей семейства Braconidae − ключ для видов рода Pholetesor (Whitfield, 2006).

В работе были использованы карты “Удмуртская Республика. Атлас. Масштаб 1 : 100 000”, составленные ФГУП “Уралаэрогеодезия” (2009) и “Populus tremula Distribution Map” электронного ресурса “European Forest Genetic Resources Programme” (2020).

Схема взаимосвязей в комплексе паразитоидов в очаге Ph. apparella построена на основании материалов базы данных Universal Chalcidoidea Database (2020).

Рассчитывали следующие показатели:

R = ${M \mathord{\left/ {\vphantom {M L}} \right. \kern-0em} L}$, где R − плотность заселения индивидуального модельного дерева, M − общее число мин на трех модельных ветвях нижнего яруса кроны, L − общее число листьев на этих ветвях.

V = ${B \mathord{\left/ {\vphantom {B N}} \right. \kern-0em} N}{\text{\;}}$ × 100, где V − выживаемость куколок Ph. apparella на индивидуальном модельном дереве, B − число вышедших из мин бабочек, N − общее число собранных мин.

P = ${W \mathord{\left/ {\vphantom {W N}} \right. \kern-0em} N}$ × 100, где P – зараженность паразитоидами гусениц и куколок Ph. apparella на индивидуальном модельном дереве, W − общее число экземпляров паразитоидов, N − общее число собранных мин.

K = D – S, где K – смертность от факторов неизвестной природы (причина смерти особи затруднена для идентификации, например, смертность при индуцированной реакции на повреждение дерева-хозяина, смертность от ряда патогенов, смертность от дополнительного питания паразитоидов, смертность от внутривидовой конкуренции гусениц), D – общая смертность гусениц и куколок, S – смертность гусениц и куколок от паразитоидов.

Во всех случаях повторность наблюдений составила 40. Статистическую обработку материала проводили стандартными методами (Ивантер, Коросов, 2011), в тексте приведены значения средней арифметической и ее ошибки.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Эруптивные (более 1 мины на лист) (Auerbach et al., 1995) плотности Ph. apparella на территории Удмуртской Республики были отмечены авторами в 2007−2020 гг. в Увинском, Можгинском, Алнашском, Завьяловском, Воткинском и ряде других районов преимущественно в молодых осинниках. Очаги носили локальный характер, их местоположение не зависело от наличия и степени антропогенной нагрузки. Внутри очага все деревья были заселены минером. Особенности жизненного цикла Ph. apparella в Удмуртии были описаны нами ранее (Ермолаев и др., 2019).

Исследуемый очаг Ph. apparella (площадью около 2 га) просуществовал с 2014 по 2017 гг. В 2014 г. плотность заселения осины на пробной площади составила 4.3 ± 0.4, в 2015, 2016 и 2017 гг. – 7.4 ± 0.4, 7.8 ± 0.4 и 1.0 ± 0.1 мин на лист, соответственно. В 2018 г. на месте очага не было найдено ни одной мины Ph. apparella.

В период существования очага выживаемость генерации минера падала. Если в 2014 г. этот показатель составил 66.9 ± 3.2%, то в 2015, 2016, 2017 гг. – 63.2 ± 1.7, 25.2 ± 1.4 и 0%, соответственно. При этом только в 2014 г. показатель положительно и достоверно был связан с плотностью заселения дерева-хозяина (r = 0.46, P < 0.05), во всех других случаях связь была не достоверна. В течение 2014−2016 гг. выход молей из куколок происходил во второй декаде июля. При этом в период с 15 по 20 июля в 2014 г. вышло 91.8, в 2015 и 2016 гг. – 68.6 и 98.3% всех бабочек соответственно.

В 2014−2016 гг. смертность Ph. apparella была обусловлена главным образом факторами неизвестной природы, значение которых со временем возрастало. Если в 2014 г. смертность минера составляла 25.7 ± 2.2, то в 2015 и 2016 гг. – уже 28.1 ± 1.7 и 55.2 ± 2.1% соответственно. В 2017 г. роль смертности от факторов неизвестной природы стала второстепенной и составила 30.2 ± 4.8%. Связь смертности, вызванной неизвестными факторами, с плотностью заселения дерева в 2014 и 2016 гг. была достоверно отрицательной (r = −0.37 и r = −0.33, P < 0.05), в 2015 г. отсутствовала, а в 2017 г. была достоверно положительной (r = 0.43, P < 0.05).

Динамика смертности гусениц и куколок Ph. apparella от паразитоидов представлена на рис. 2. Если в 2014−2015 гг. значения показателя были сопоставимы (7.4 ± 1.4 и 8.7 ± 0.9), то в 2016−2017 гг. наблюдали их стремительный рост − 19.6 ± 1.6 и 69.8 ± 4.8% соответственно. В 2014 и в 2017 гг. смертность от паразитоидов падала при росте плотности заселения дерева минером (r = = −0.48 и r = −0.43, P < 0.05), в 2015 и 2016 гг. связь была не достоверна. Выход паразитоидов происходил в июле на протяжении трех и более недель: в 2014 г. − с 9 по 30 (с максимумом 13 июля), в 2015 и 2016 гг. – с 4 по 30 (с максимумом 21 июля) и с 8 по 30 (с максимумом 15 июля), соответственно. Большинство паразитоидов, проходивших развитие на Ph. apparella 2017 г., вышло на следующий год.

Рис. 2.

Динамика плотности и смертности Ph. apparella в очаге минера близ г. Ижевск.

За четыре года существования очага из мин Ph. apparella было выведено 26 видов паразитоидов. Комплекс включает 25 видов Eulophidae и 1 вид Braconidae (табл. 1). Из них восемь видов (Pnigalio mediterraneus Ferriere et Delucchi 1957, Sympiesis dolichogaster Ashmead 1888, Zagrammosoma variegatum (Masi 1907), Chrysocharis longitarsus Hansson 1985, Ch. phryne (Walker 1839), Ch. pubicornis (Zetterstedt 1838), Neochrysocharis cuprifrons Erdős 1954 и N. formosus (Weswood 1833)) впервые указаны в качестве паразитоидов этой моли.

В течение 2014−2017 гг. в комплексе паразитоидов Ph. apparella отмечено ежегодное увеличение количества входящих в него видов (6, 9, 16, 19 соответственно) и смена доминантных видов ((P. circumscriptus) – (C. trifasciatus + M. frontalis) – (C. pictus + C. trifasciatus + M. frontalis) – (Ch. pentheus), соответственно) (табл. 1).

Корреляция между плотностью заселения дерева Ph. apparella и степенью зараженности доминирующим видом паразитоида ежегодно варьировала. Если в 2014 г. этот показатель для пары “Ph. apparella−P. circumscriptus” был достоверно отрицательным (r = −0.32, P < 0.05), то в 2015 г. для пары “Ph. apparella−C. trifasciatus” и “Ph. apparella−M. frontalis” такой связи не было. Если в 2016 г. корреляция для пары “Ph. apparella−C. trifasciatus” была достоверно положительной (r = = 0.39, P < 0.05), то для пар “Ph. apparella−C. pictus” и “Ph. apparella−M. frontalis” связь была недостоверной. В 2017 г. показатель зараженности минера Ch. pentheus достоверно падал с ростом плотности заселения дерева Ph. apparella (r = −0.43, P < 0.05).

Как видно из табл. 1, в первый год существования очага Ph. apparella (2014 г.) гусениц и куколок минера атаковали шесть видов паразитоидов. Это Cirrospilus pictus, Sympiesis gordius, S. sericeicornis, Chrysocharis laomedon, Neochrysocharis formosus и Pholetesor circumscriptus. Первых пять видов были отмечены в этом биотопе ранее, поскольку они входили в комплекс паразитоидов Ph. issikii (Ермолаев и др., 2011, 2018). Видовая структура комплексов паразитоидов представителей рода Phyllonorycter близка (Askew, Shaw, 1974, 1979; Rott, Godfray, 2000; Ефремова и др., 2009). Это позволяет использовать компоненты одной ассоциации (Ph. issikii) при построении другой (Ph. apparella). Несмотря на это, среди видов абсолютно доминировал первичный эндопаразитоид P. circumscriptus. Этот вид тесно связан с Ph. apparella в Западной Сибири, например в Новосибирской (Криволуцкая, 1962), Томской (Коломиец, 1965), Кемеровской (Криволуцкая, 1962; Тобиас, 1971) областях и Красноярском крае (Криволуцкая, 1962). Увеличение плотности Ph. apparella способствовало росту численности, прежде всего, первичного паразитоида P. circumscriptus. Потенциально S. gordius, S. sericeicornis, C. pictus, Ch. laomedon могли проявить себя и как первичные паразитоиды Ph. apparella, и как вторичные паразитоиды Ph. circumscriptus (рис. 3).

Рис. 3.

Схема известных взаимосвязей в комплексе паразитоидов Ph. apparella. Сплошной стрелкой показан первичный паразитизм, пунктирной – гиперпаразитизм. Схема построена на основании материалов базы данных Universal Chalcidoidea Database (2020).

В 2015 г. общее число видов в комплексе паразитоидов выросло до девяти. При этом произошла смена доминирующих видов. Наиболее заметным среди них становится грегарный эктопаразитоид личинок и куколок Minotetrastichus frontalis. Увеличение численности этого доминирующего в комплексе паразитоидов Ph. issikii вида произошло на фоне роста плотности минера (Ермолаев и др., 2018). Появление M. frontalis в комплексе Ph. apparella потенциально могло произойти как в результате первичного, так и вторичного паразитизма на Ph. circumscriptus (рис. 3). Субдоминант – эндопаразитоид Closterocerus trifasciatus − ранее был отмечен нами в Ижевске в комплексе тополевой моли-пестрянки Ph. populifoliella (Ermolaev et al., 2016). В фундаментальном исследовании паразитоидов насекомых-минеров Британии (Askew, Shaw, 1974) показано, что C. trifasciatus при взаимодействии с представителями рода Phyllonorycter в большинстве случаев проявил себя именно как вторичный паразитоид. При этом вид потенциально мог атаковать как Ph. circumscriptus, так и другого представителя комплекса Ph. populifoliella (Ermolaev et al., 2016) − Pnigalio mediterraneus (рис. 3).

В 2016 г. комплекс паразитоидов Ph. apparella состоял из 16 видов. К прежним доминантам добавился эктопаразитоид Cirrospilus pictus. При этом доля M. frontalis падала, доля C. trifasciatus росла. Расширение разнообразия существующих в очаге связей “минер–паразитоиды” создало возможности для появления новых случаев гиперпаразитизма. Примером может служить появление в комплексе Chrysocharis phryne благодаря возможности атаковать C. trifasciatus или Ch. nephereus при паразитировании на C. vittatus (рис. 3).

В 2017 г. общее количество видов паразитоидов в комплексе Ph. apparella выросло до 19. При этом доминировал эндопаразитоид Ch. pentheus. Особенность этого вида заключается в том, что он обычно нападает на гусениц старшего возраста (Mafi, Ohbayashi, 2010). Предположительно вид проявил себя как вторичный паразитоид: атаковал виды, доминировавшие в 2016 г. (Cirrospilus pictus, Closterocerus trifasciatus, Minotetrastichus frontalis), ушел в диапаузу и появился из мин Ph. apparella только в 2018 г.

Изменение структуры комплекса паразитоидов в очаге Ph. apparella основано на мультитрофических взаимодействиях между видами. Увеличение количества видов может происходить двумя путями: за счет усиления конкуренции за минера первичных паразитоидов и за счет появления новых случаев гиперпаразитизма.

Косвенным свидетельством увеличения роли гиперпаразитизма со временем в очаге Ph. apparella является динамика численности основного первичного паразитоида Ph. circumscriptus. Если в 2014 г. его доля в комплексе составляла 92.4 ± ± 3.7%, то в 2015, 2016 и 2017 гг. − 14.9 ± 3.6, 9.7 ± ± 1.4 и 4.1 ± 1.7% соответственно. Не исключено, что Ph. circumscriptus выполняет здесь роль своеобразного эдификатора. Вид создает будущее для других, но сам в этом будущем участия не принимает.

Результаты работы позволяют сформулировать следующие выводы:

1. В многолетней динамике комплекса паразитоидов Ph. apparella наблюдается как увеличение числа видов паразитоидов, так и ежегодная смена доминирующих видов.

2. Ежегодное увеличение зараженности приводит к тому, что паразитоиды становятся ведущим фактором смертности в популяции Ph. apparella. Если в 2014−2016 гг. в очаге минера преобладала смертность от факторов неизвестной природы, то в 2017 г. основной вклад внесли паразитоиды (69.8 ± 4.8%), в результате чего очаг Ph. apparella прекратил свое существование.