Биология внутренних вод, 2019, № 2-1, стр. 21-32

ВВЕДЕНИЕ

Ветвистоусые рачки рода Daphnia O.F. Müller, 1785 (Crustacea: Cladocera: Daphniidae) – модельный объект современной экологии, физиологии и токсикологии [12, 26, 33]. В настоящее время их эволюционную биологию и систематику изучают с применением современных молекулярно-генетических методик [13, 29, 31, 32]. При этом, если в ХХ в. проблемы морфологической эволюции дафний обсуждали весьма широко [2, 17, 35, 37], то в настоящее время интерес к морфологическим исследованиям во многом утрачен, за исключением некоторых избранных “модных” проблем [30, 34]. Обобщенная информация по морфологической эволюции отр. Anomopoda, к которому относится и сем. Daphniidae Straus, 1820, была недавно представлена А. А. Котовым [9], однако проблемы, связанные с морфологической эволюцией в пределах отдельных семейств и родов ветвистоусых ракообразных, требуют внимания специалистов, в частности недостаточное внимание уделяется анализу эволюционных изменений в отдельных семействах и родах при переходе к пелагическому образу жизни.

Вопросы о проникновении прибрежных видов в зоопланктон и о генезисе эузоопланктона активно обсуждаются в гидробиологической литературе, начиная с работ Фореля [15], Везенберг-Лунда [36] и Вольтерека [37]. Развитие представлений о происхождении планктона от крайне наивных теорий конца ХIХ в. до более реалистичных (хотя и не всегда) идей конца 1960-х годов подробно освещено И.А. Киселевым [8]. При этом ветвистоусые ракообразные для большинства из перечисленных авторов были модельной группой в понимании генезиса планктона. Следует отметить, что у многих гидробиологов создалось превратное представление о ветвистоусых ракообразных как преимущественно планктонной группе [9]. На самом деле, планктонный образ жизни присущ незначительной их части. Жизнь подавляющего большинства кладоцер, в той или иной мере, ассоциирована с субстратом [3, 9, 17]. Даже в подроде Daphnia (Daphnia), к которому относятся наиболее типичные обитатели пелагиали крупных водоемов, например D. galeata Sars и D. cucullata Sars, такой образ жизни отмечен у меньшинства видов. В подроде выделены две большие группы видов – D. (D.) pulex и D. (D.) longispina. В пределах последней группы, в состав которой входят наиболее типичные пелагические виды крупных озер, также встречаются виды, явно предпочитающие более мелкие водоемы, т.е. у данной группы имеются виды с разным образом жизни.

Цель работы – проанализировать изменения основных морфологических структур в ряду видов D. longispina (O.F. Müller)–D. galeata–D. cucullata и выявить педоморфные тенденции в эволюции этой группы видов дафний.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Материалом для работы послужили представители группы видов D. (D.) longispina из 23 водоемов разного типа, расположенных в европейской части России, а также в западной и южной частях Восточной Сибири. Характеристики водоемов даны в табл. 1. Пробы отбирали планктонной сетью Апштейна и гидробиологическим сачком. Использовали газ с размером ячеи 64 мкм, пробы фиксировали 4%-ным формалином. Измерения проводили по единой схеме (рис. 1). Морфологию D. galeata и D. cucullata изучали в водоемах, где обитала только одна из них и отсутствовали другие виды группы D. longispina s. l. Для выявления педоморфных тенденций в ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata анализировали признаки взрослых и ювенильных особей D. longispina. Сравнивали особей первого и второго возрастов со взрослыми дафниями из той же популяции. Признаки, по которым обнаруживали различия между ювенильными и взрослыми особями D. longispina, использовали для сравнения трех видов Daphnia.

Рис. 1.

Схема измерений дафний. а – параметры тела: А–Б – общая длина, А–В – длина головы, В–Б – длина тела, Б–Г – длина хвостовой иглы, Д–Е – высота головы, Е–Ж – длина рострума, З–И – длина плавательных антенн; б – параметры постабдомена: А–Б – длина постабдомена, Б–В – длина постабдоминальных щетинок, Г–Д – длина первого абдоминального выроста, Е–Ж – длина второго абдоминального выроста, З–И – длина третьего абдоминального выроста.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Общая длина тела животного и длина туловища (без хвостовой иглы). В ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata наблюдается тенденция к снижению как максимальных, так и средних значений общей длины (рис. 2а). Несмотря на наличие шлема у D. galeata и D. cucullata, в целом общая длина самок заметно меньше, чем таковая у D. longispina, не имеющей шлема. При этом, если между D. longispina и D. galeata различия по этим признакам относительно невелики (хотя статистически значимы), то D. cucullata сильно отличается от двух других видов как малой общей длиной животного, так и малой длиной тела (рис. 2а, 2б). Средний размер взрослых D. cucullata часто сопоставим с размером новорожденных D. longispina или даже меньше последнего.

Рис. 2.

Межвидовые различия трех видов Daphnia: а – общая длина; б – длина тела; в – относительная длина хвостовой иглы; г – относительная длина плавательных антенн; д – относительная длина головы D. galeata из популяций со шлемом и D. cucullata; е – относительная длина рострума D. galeata и D. longispinа. 1 – D. longispina, 2 – D. galeata, 3 – D. cucullata, 4 – межквартильный 25–75% интервал, 5 – min–max, 6 – медиана. Все различия статистически значимы при р < 0.05.

Относительная длина хвостовой иглы и плавательных антенн (к длине тела). Относительная длина хвостовой иглы в ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata увеличивается (рис. 2в). При этом различия в длине иглы между D. galeata и D. cucullata меньше, чем между каждым из этих двух видов и D. longispina. Аналогичная картина наблюдается и при сравнении относительной длины плавательных антенн (рис. 2г). Относительная длина хвостовой иглы и плавательных антенн у ювенильных D. longispina больше, чем у взрослых особей.

Относительная длина головы (к длине тела). У ювенильных D. longispina относительная длина головы больше, чем у взрослых особей. Относительная длина головы у D. cucullata, в целом больше, чем у D. galeata – у первого вида шлем развит сильнее. На рис. 2д показано различие в относительной длине головы между D. galeata и D. cucullata из популяций со шлемом.

Обнаружены некоторые особенности морфологии шлема, встречающиеся у ювенильных особей D. galeata и взрослых D. cucullata. У молоди D. galeata верхушка шлема часто имеет вид шипика, иногда раздвоенного (рис. 3а–3в). Аналогичное строение шлема отмечено у взрослых D. cucullata (рис. 3г–3ж). У взрослых особей D. galeata шлем такой формы не обнаружен. К сожалению, недостаточное количество материала не позволяет статистически проверить предположение о том, что эта особенность является педоморфным признаком.

Рис. 3.

Ювенильный самец D. galeata из оз. Большой Вудъявр (а–в) и взрослые самки D. cucullata из оз. Щучье (г–ж): a, г, е – вид сбоку, б, в – голова, д, ж – шлем.

Относительная длина рострума (к высоте головы) и форма нижнего края головы. У ювенильных D. longispina, в отличие от взрослых особей, рострум короткий, тупой, эстетаски отходят почти от кончика рострума (у особей первого возраста). Нижний край головы прямой или слабовогнутый (рис. 4а). Длина рострума у D. galeata в целом меньше, чем у D. longispina (рис. 2е), соответственно эстетаски выступают за кончик рострума в большей степени и, как правило, рострум у D. galeata более широкий и тупой. У D. cucullata рострум совсем короткий и округлый, эстетаски отходят от самого его кончика, нижний край головы вогнут слабо или не вогнут совсем. По этим признакам взрослая D. cucullata сходна с ювенильными особями D. longispina (рис. 4б).

Рис. 4.

Головы и постабдомены Daphnia longispina (а–в), D. cucullata (г, д) и D. galeata (е): а – голова самки первого возраста, б – постабдомен ювенильной самки, в, д, е – постабдомены взрослой самки, г – голова взрослой самки.

Постабдомен. Преанальный угол постабдомена у ювенильных D. longispina не выражен, количество постабдоминальных зубчиков меньше, чем у взрослых особей (рис. 4в). Морфология постабдомена относительно сходна у взрослых D. longispina и D. galeata: преанальный угол постабдомена у обоих видов, как правило, достаточно сильно или в средней степени выражен (рис. 4г, 4д). У взрослых самок D. cucullata угол выражен слабо или полностью отсутствует (рис. 4е). По этому признаку форма постабдомена D. cucullata напоминает таковую ювенильных особей дафний других видов.

У ювенильных особей D. longispina абдоминальные выросты не развиты (рис. 4в), относительная длина постабдоминальных щетинок (длина постабдоминальных щетинок/длина постабдомена) больше, чем у взрослых особей. У D. galeata и D. longispina относительная длина абдоминальных выростов (к длине постабдомена) и относительная длина постабдоминальных щетинок мало отличаются между видами (рис. 5а–5в). У D. cucullata абдоминальные выросты короче, чем у D. longispina и D. galeata (рис. 5а–5г), постабдоминальные щетинки, наоборот, длиннее (рис. 5г). Количество постабдоминальных зубчиков в ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata резко снижается (рис. 5д).

Рис. 5.

Межвидовые различия трех видов Daphnia: а–в – относительная длина абдоминальных выростов (а – первого, б – второго, в – третьего); г – относительная длина постабдоминальных щетинок; д – количество постабдоминальных зубчиков; е – длина тела (по оси ординат слева) и количество постабдоминальных зубчиков (по оси ординат справа) D. longispina из двух популяций и D. galeata из одной популяции. Различия статистически значимы при р < 0.05, кроме различий между D. longispina и D. galeata в длине постабдоминальных щетинок, длине второго и третьего абдоминальных выростов и между двумя популяциями D. longispina в числе зубчиков (р > 0.05). Обозначения 1–6, как на рис. 2; 7 – кривая, количество постабдоминальных зубчиков.

Признаки самцов. Ювенильные самцы D. longispina слабо отличаются по форме тела от ювенильных самок (рис. 6а, 6б). Некоторые признаки, характерные для самок D. longispina, отмечены у самцов D. galeata и D. cucullata (рис. 6г–6е): угол передненижнего края створок слабо выражен, вооружение переднего края створок развито слабее, антеннулы более короткие (рис. 6з), спинной край створок выпуклый. Различия между самцами D. longispina, D. galeata и D. cucullata по морфометрическим признакам аналогичны таковым между самками этих видов.

Рис. 6.

Самцы и самки Daphnia: а–в – D. longispina (а – ювенильный самец, б – ювенильная самка, в – взрослый самец); г – D. galeata (взрослый самец); д–з – D. cucullata (д – взрослый самец, е – ювенильный самец, ж – взрослая самка, з – антеннула взрослого самца).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Перечисленные выше признаки характерны для взрослых особей видов, ведущих преимущественно пелагический образ жизни в крупных водоемах (D. galeata, D. cucullata) и ювенильных особей D. longispina, характерной для меньших водоемов. По нашему мнению, выявленные выше отличия между видами частично объясняются педоморфными тенденциями в морфологическом ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata, который одновременно может быть истолкован как эволюционный ряд перехода от обитания в небольших водоемах к жизни в пелагиали крупных озер.

Педоморфоз – одна из форм гетерохроний, т.е. изменений относительных сроков созревания. В настоящее время термин педоморфоз имеет широкое толкование и означает эволюционное изменение онтогенеза, связанное с сохранением во взрослом состоянии признаков любых более ранних стадий индивидуального развития, в том числе и неличиночных [6, 7]. Педоморфоз может осуществляться двумя разными способами: путем неотении и путем прогенеза, обеспечивая “легкую в генетическом отношении эволюционную реакцию на давление со стороны среды, поскольку при этом может быть использована морфогенетическая система, которая уже интегрирована в организм” [4, 11, 18].

Данная проблематика широко обсуждалась применительно к ветвистоусым ракообразным в связи с гипотезой об их неотеническом происхождении от “конхострак” [1, 16, 27]. Мы не будем приводить здесь аргументы сторон “за” и “против” таковой. Отметим, что стоит говорить не о глобальной неотенизации при происхождении кладоцер, а скорее о “постепенном прогенетическом процессе” [16] в их эволюции. Кроме того, в эволюции как ветвистоусых ракообразных в целом, так и дафний, только меньшая часть признаков видоизменяется по некоему гетерохронному сценарию, в то время как бóльшая – эволюционирует по другим сценариям или остается неизменной. В данном случае концепция неотенического происхождения кладоцер представляется менее важной, чем концепция мозаичности эволюции. В связи с этим будем рассматривать лишь педоморфные тенденции в ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata, объясняющие только одну из сторон морфологической эволюции в пределах этого ряда.

В практике филогенетических исследований неотения и прогенез трудно различимы [10]. Однако описанные выше морфологические изменения явно скоррелированы с уменьшением размера животного в ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata. При этом именно прогенез часто представляет собой реакцию на условия среды, в которых высокий уровень размножения и/или малые размеры отдельной особи оказываются наиболее выгодными. В некоторых из таких случаев отбор может идти не на какой-то определенный признак, а на малые размеры тела как таковые, в результате чего зрелый в репродуктивном отношении организм приобретает ювенильные черты или сочетает ювенильные и взрослые признаки [11]. Это характерно для рассматриваемых пелагических видов дафний [20, 21, 28]. В литературе по кладоцерам преимущественно обсуждалось, что уменьшение размеров тела снижает видимость рачков для позвоночных хищников (рыб) [24, 25].

Отметим, что педоморфная эволюция и адаптация к пелагическому образу жизни могут быть тесно взаимосвязаны, идти параллельно или независимо друг от друга, в чем проявляется мозаичность эволюции. Однако второй вариант представляется наиболее естественным. Например, удлинение плавательных антенн и хвостовой иглы повышает способность рачка противостоять погружению [8, 9, 22, 23]. Следовательно, эти признаки можно рассматривать и как адаптацию к пелагическому образу жизни, по-видимому, не связанную напрямую с педоморфозом. Однако, промежуточное положение D. galeata по этим признакам, несмотря на то, что этот вид, как и D. cucullata, пелагический, говорит в пользу педоморфности этих признаков, что не исключает их адаптивного значения.

Сложно судить, является ли в действительности более длинная голова у D. cucullata педоморфным признаком, так как ее длина в данном случае зависит от степени развитости шлема. Однако, несмотря на то, что из выборки при анализе были исключены особи D. galeata без шлема, отмеченная нами разница между D. galeata и D. cucullata по этому признаку существенна. С другой стороны, у D. galeata без шлема относительная длина головы не отличается от таковой у D. longispina. Но при этом у ювенильных особей D. galeata шлем, как правило, более выражен и присутствует чаще чем у взрослых особей. Предположительно, это говорит в пользу педоморфности длинной головы у D. cucullata.

Степень различия между относительными размерами первого абдоминального выроста у D. cucullata и D. longispina невелика. Возможно, это объясняется тем, что он участвует в удержании яиц в выводковой камере дафнии [3], и сохранение его ювенильных размеров у половозрелых самок с яйцами неоправданно с точки зрения репродуктивного успеха вида. В то же время, относительные размеры двух других абдоминальных выростов у D. cucullata значительно меньше, чем у D. longispina и D. galeata, так как функция этих выростов в удержании яиц, по-видимому, несущественна, и их недоразвитость может рассматриваться как педоморфный признак.

Бóльшую длину постабдоминальных щетинок D. cucullata по сравнению с другими видами можно рассматривать как адаптацию к пелагическому образу жизни, не обусловленную педоморфозом напрямую. Напомним, что постабдоминальные щетинки, иногда называемые “плавательными щетинками”, участвуют в повышении плавучести рачков и служат балансирами при быстром плавании [9]. Следовало бы ожидать, что и у пелагической D. galeata щетинки будут длиннее, чем у D. longispina. Но различий между D. longispina и D. galeata по этому признаку не было выявлено, что говорит в пользу педоморфности данного признака у D. cucullata.

Известно, что при увеличении размеров рачка количество зубчиков на постабдомене возрастает [3]. Корреляция количества зубчиков и длины тела прослеживается внутри каждой популяции, однако между популяциями одного вида зачастую отсутствует. В целом, в ряду D. longispina–D. galeata–D. cucullata число зубчиков на постабдомене уменьшается. При сравнении двух популяций D. longispina с популяцией крупноразмерной D. galeata выявлено, что, несмотря на большую, чем у D. longispina, длину тела, количество постабдоминальных зубчиков у D. galeata из этой популяции меньше (рис. 5е). Вероятно, меньшее количество постабдоминальных зубчиков у D. cucullata и D. galeata можно считать педоморфным признаком.

Наиболее явно педоморфные тенденции проявляются в эволюции самцов дафний в этом ряду видов. Известно [3], что у дафний фактически отсутствуют различия в форме тела самок и самцов первого ювенильного возраста. Некоторые признаки, характерные для самок D. galeata и D. cucullata, можно наблюдать у самцов. Особенно сильное сходство между самками и самцами прослеживается у D. cucullata (рис. 6д, 6ж). Самцы D. galeata по внешнему виду похожи на неполовозрелых самцов D. longispina. Биологическая функция самцов обусловливает их короткий срок жизни и ускоренное созревание. Возможно, этим можно объяснить большее, чем у самок, проявление педоморфных тенденций. Ранее соотношение примитивных и развитых признаков в морфологии самцов и самок обсуждалось в работах [2, 5], причем имеющиеся противоречия, по-видимому, связаны с тем, что разные авторы оперировали различными таксонами, в пределах которых эволюция половых отличий шла разными путями [9].

D. hyalina не отличается от D. longispina по морфометрическим показателям, за исключением наличия шлема у особей из некоторых популяций первого вида. Ранее Петрусек с соавт. [29, 31] заключили, что D. hyalina – озерная морфа D. longispina. По сравнению с D. galeata и особенно D. сucullata, шлем у D. hyalina (при его наличии) невысок и не заострен (рис. 7в). Возможно, данное состояние переходное между D. longispina (без шлема) и D. galeata (с хорошо развитым шлемом). В последнее время наличие шлема и удлинение хвостовой иглы у дафний рассматривается многими исследователями как адаптации, обеспечивающие защиту от мелкоразмерных хищников [9, 12, 19]. Однако, округлая форма шлема и его небольшой размер у D. hyalina, скорее всего, предполагает более низкую эффективность по сравнению с формами, несущими большой и заостренный шлем. Более уверенно о педоморфных тенденциях у D. hyalina можно судить на основе анализа морфологических особенностей ее самцов. Взрослые самцы D. hyalina имеют форму тела, сходную с таковой ювенильных самцов D. longispina (рис. 7ж, 7з), при этом строение антеннул как у взрослых самцов D. longispina (рис. 7з).

Рис. 7.

D. hyalina из разных популяций: а–е – взрослые самки (а – вид сбоку, б, е – рострум, в–д – голова); ж–з – взрослый самец (ж – вид сбоку, з – антеннула).

Предположительно педоморфные тенденции ранее были выявлены у одного из таксонов другого подрода D. (Ctenodaphnia) atkinsoni Baird. Так, Флёснер [14] описал новую форму D. triquetra f. semilunaris, отличия которой от типичной формы, по его мнению, педоморфные, причем, как и в нашем случае, педоморфная эволюция данного таксона была сопряжена с адаптацией к пелагическому образу жизни, в целом нехарактерному для представителей подрода D. (Ctenodaphnia) [17].

Выводы. В изменении морфологических признаков в ряду видов дафний из группы D. longispina при переходе от жизни в небольших водоемах к обитанию в пелагиали прослеживаются педоморфные тенденции, проявляющиеся в уменьшении общей длины, длины тела, удлинении хвостовой иглы, плавательных антенн и постабдоминальных щетинок, уменьшении длины постабдоминальных выростов и снижении количества зубчиков постабдомена, а также в уменьшении длины рострума. Наиболее сильно педоморфные тенденции прослеживаются у самцов дафний. Педоморфная эволюция и адаптация к пелагическому образу жизни могут быть тесно взаимосвязаны, двигаться параллельно или независимо друг от друга, в чем проявляется мозаичность эволюции.