Генетика, 2020, T. 56, № 6, стр. 667-676

Внутриродовая динамика размера генома у диплоидных семенных растений

А. М. Бутанаев 1*, Л. Г. Немчинов 2**

1 Пущинский научный центр биологических исследований, Институт фундаментальных проблем биологии Российской академии наук
142290 Московская область, Пущино, Россия

2 Аграрный исследовательский центр Министерство агрокультуры Соединенных Штатов, Служба исследования агрокультуры
МД, Белтсвиль, США

* E-mail: boutanaev@mail.ru
** E-mail: lev.nemchinov@ars.usda.gov

Поступила в редакцию 20.06.2019
После доработки 24.07.2019
Принята к публикации 03.10.2019

Аннотация

Размер генома растений зависит от многих факторов, действующих как внутри клетки, так и во внешней среде, что предполагает его значительную роль в адаптации и эволюции видов. Изучение размера генома и его изменений имеет длительную историю, тем не менее проблема все еще остается актуальной в связи с тем, что далеко не все факторы, влияющие на этот эволюционный процесс, известны. Несмотря на значительные усилия в исследовании изменения размера генома в основных эволюционных линиях растений, общая картина в настоящее время представляется статичной, поскольку не всегда принимается во внимание эволюционный возраст видов. В настоящей работе мы попытались на систематической основе изучить внутриродовую динамику размера генома у диплоидных семенных растений. В результате исследования была обнаружена неожиданно сильная линейная зависимость между размером генома и эволюционным возрастом видов, принадлежащих к одному и тому же роду. Такая линейность внутриродовой динамики размера генома прослеживается на протяжении миллионов лет, что скорее предполагает постепенные изменения в количестве ДНК и существенно меньшее влияние естественного отбора. Незначительное число видов выпало из общей линейной тенденции и, по-видимому, подверглось резким изменениям размера генома в течение короткого периода эволюционного времени. Таким образом, изменение размера генома внутри родов многих диплоидных семенных растений не случайно и следует линейной зависимости от эволюционного возраста видов.

Ключевые слова: размер генома, значение “С” (C-value), динамика размера генома, эволюция генома.

DOI: 10.31857/S0016675820060041

Список литературы

  1. Bennett M.D., Leitch I.J. Plant Genome Size Research: A Field In Focus // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 1–6.

  2. Greilhuber J., Dolezel J., Lysák M.A., Bennett M.D. The origin, evolution and proposed stabilization of the terms ‘genome size’ and ‘C-value’ to describe nuclear DNA contents // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 255–260.

  3. Petrov D.A. Mutational equilibrium model of genome size evolution // Theor. Popul. Biol. 2002. V. 61. P. 531–544.

  4. Muotri A.R., Marchetto M.C., Coufal N.G., Gage F.H. The necessary junk: new functions for transposable elements // Hum. Mol. Genet. 2007. V. 16. № 2. P. R159–R167.

  5. Jurka J., Kapitonov V.V., Kohany O., Jurka M.V. Repetitive sequences in complex genomes: structure and evolution // Annu. Rev. Genomics Hum. Genet. 2007. V. 8. P. 241–259.

  6. Jurka J. Conserved eukaryotic transposable elements and the evolution of gene regulation // Cell Mol. Life Sci. 2008. V. 65. № 2. P. 201–204.

  7. Palazzo A.F., Gregory T.R. The case for junk DNA // PLoS Genet. 2014. V. 10. P. e1004351. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1004351

  8. Dodsworth S., Leitch A.R., Leitch I.J. Genome size diversity in angiosperms and its influence on gene space // Curr. Opin. Genet. Dev. 2015. V. 35. P. 73–78. https://doi.org/10.1016/j.gde.2015.10.006

  9. Pellicer J., Hidalgo O., Dodsworth S., Leitch I.J. Genome size diversity and its impact on the evolution of land plant // Genes (Basel). 2018. V. 9. № 2. P. E88. https://doi.org/10.3390/genes9020088

  10. Cavalier-Smith T. Skeletal DNA and the evolution of genome size // Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 1982. V. 11. P. 273–302.

  11. Cavalier-Smith T. Economy, speed and size matter: evolutionary forces driving nuclear genome miniaturization and expansion // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 147–175.

  12. Gregory T.R. Coincidence, coevolution, or causation? DNA content, cell size, and the C-value enigma // Biol. Rev. 2001. V. 7. P. 65–101.

  13. Vinogradov A.E. Genome size and chromatin condensation in vertebrates // Chromosoma. 2005. V. 113. P. 362–369.

  14. Alonso C., Pérez R., Bazaga P., Herrera C.M. Global DNA cytosine methylation as an evolving trait: phylogenetic signal and correlated evolution with genome size in angiosperms // Front. Genet. 2015. V. 6. P. 4. https://doi.org/10.3389/fgene.2015.00004

  15. Morgan H.D., Westoby M. The relationship between nuclear DNA content and leaf strategy in seed plants // Ann. Bot. 2005. V. 96. P. 1321–1330.

  16. Garnatje T., Vallès J., Garcia S. et al. Genome size in Echinops L. and related genera (Asteraceae, Cardueae): karyological, ecological and phylogenetic implications // Biology Cell. 2004. V. 96. P. 117–124.

  17. Gregory T.R. Genome size and developmental complexity // Genetica. 2002. V. 115. № 1. P. 131–146.

  18. Марков A.В., Анисимов В.А., Коротаев А.В. Взаимосвязь размера генома и сложности организма в эволюционном ряду от прокариот к млекопитающим // Палеонтол. журн. 2010. Т. 4. С. 3–14.

  19. Vinogradov A.E., Anatskaya O.V. Genome size and metabolic intensity in tetrapods: a tale of two lines // Proc. Biol. Sci. 2006. V. 273. P. 27–32.

  20. Chénais B., Caruso A., Hiard S., Casse N. The impact of transposable elements on eukaryotic genomes: from genome size increase to genetic adaptation to stressful environments // Gene. 2012. V. 509. P. 7–15. https://doi.org/10.1016/j.gene.2012.07.042

  21. Leitch A.R., Leitch I.J. Ecological and genetic factors linked to contrasting genome dynamics in seed plants // New Phytol. 2012. V. 194. P. 629–646. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2012.04105.x

  22. Knight C.A., Molinari N.A., Petrov D.A. The large genome constraint hypothesis: evolution, ecology and phenotype // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 177–190.

  23. Hidalgo O., Pellicer J., Christenhusz M. et al. Is there an upper limit to genome size? // Trends Plant Sci. 2017. V. 22. № 7. P. 567–573. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2017.04.005

  24. Guignard M.S., Crawley M.J., Kovalenko D. et al. Interactions between plant genome size, nutrients and herbivory by rabbits, molluscs and insects on a temperate grassland // Proc. Biol. Sci. 2019. V. 286(1899). P. 20182619. https://doi.org/10.1098/rspb.2018.2619

  25. Шереметьев С.Н., Гамалей Ю.В., Слемнев Н.Н. Направления эволюции генома покрытосеменных // Цитология. 2011. Т. 53. № 4. С. 295–312.

  26. Vinogradov A.E. Selfish DNA is maladaptive: evidence from the plant Red list // Trends Genet. 2003. V. 19. P. 609–614.

  27. Petrov D.A. Evolution of genome size: new approaches to an old problem // Trends Genet. 2001. V. 17. P. 23–28.

  28. Vitte C., Panaud O. LTR retrotransposons and flowering plant genome size: emergence of the increase/decrease model // Cytogenet. Genome Res. 2005. V. 110. P. 91–107.

  29. Ågren J.A., Wright S.I. Co-evolution between transposable elements and their hosts: a major factor in genome size evolution? // Chromosome Res. 2011. V. 19. P. 777–786. https://doi.org/10.1007/s10577-011-9229-0

  30. Zhao M., Ma J. Co-evolution of plant LTR-retrotransposons and their host genomes // Protein Cell. 2013. V. 4. P. 493–501. https://doi.org/10.1007/s13238-013-3037-6

  31. Elliott T.A., Gregory T.R. Do larger genomes contain more diverse transposable elements? // BMC Evol. Biol. 2015. V. 5. P. 69. https://doi.org/10.1186/s12862-015-0339-8

  32. Devos K.M., Brown J.K., Bennetzen J.L. Genome size reduction through illegitimate recombination counteracts genome expansion in Arabidopsis // Genome Res. 2002. V. 12. P. 1075–1079.

  33. Bennetzen J.L. Mechanisms and rates of genome expansion and contraction in flowering plants // Genetica. 2002. V. 115. P. 29–36.

  34. Orel N., Puchta H. Differences in the processing of DNA ends in Arabidopsis thaliana and tobacco: possible implications for genome evolution // Plant Mol. Biol. 2003. V. 51. P. 523–531.

  35. Gregory T.R. Is small indel bias a determinant of genome size? // Trends Genet. 2003. V. 19. № 9. P. 485–488.

  36. Puchta H. The repair of double-strand breaks in plants: mechanisms and consequences for genome evolution // J. Exp. Bot. 2005. V. 56. P. 1–14.

  37. Leitch I.J., Chase M.W., Bennett M.D. Phylogenetic analysis of DNA C-values provides evidence for a small ancestral genome size in flowering plants // Annals Bot. 1998. V. 82. P. 85–94.

  38. Soltis D.E., Soltis P.S., Bennett M.D., Leitch I.J. Evolution of genome size in the angiosperms // Am. J. Bot. 2003. V. 90. P. 1596–1603.

  39. Leitch I.J., Soltis D.E., Soltis P.S., Bennett M.D. Evolution of DNA amounts across land plants (Embryophyta) // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 207–217.

  40. Leitch I.J., Beaulieu J.M., Chase M.W. et al. Genome size dynamics and evolution in monocots // J. Botany. 2010. Article ID 862516. https://doi.org/10.1155/2010/862516

  41. Wendel J.F., Cronn R.C., Johnston J.S., Price H.J. Feast and famine in plant genomes // Genetica. 2002. V. 115. P. 37–47.

  42. Johnston J.S., Pepper A.E., Hall A.E. et al. Evolution of genome size in Brassicaceae // Ann. Bot. 2005. V. 95. № 1. P. 229–235.

  43. Price H.J., Dillo S.L., Hodnett G. et al. Genome evolution in the genus Sorghum (Poaceae) // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 219–227.

  44. Leitch I.J., Beaulieu J.M., Cheung K. et al. Punctuated genome size evolution in Liliaceae // J. Evol. Biol. 2007. V. 20. P. 2296–2308.

  45. Lysak M.A., Koch M.A., Beaulieu J.M. et al. The dynamic ups and downs of genome size evolution in Brassicaceae // Mol. Biol. Evol. 2009. V. 26. P. 85–98. https://doi.org/10.1093/molbev/msn223

  46. Leitch J., Kahandawala I., Suda J. et al. Genome size diversity in orchids: consequences and evolution // Ann. Bot. 2009. V. 104. P. 469–481. https://doi.org/10.1093/aob/mcp003

  47. Pellicer J., Kelly L.J., Magdalena C., Leitch I.J. Insights into the dynamics of genome size and chromosome evolution in the early diverging angiosperm lineage Nymphaeales (water lilies) // Genome. 2013. V. 56. P. 437–449. https://doi.org/10.1139/gen-2013-0039

  48. Pellicer J., Kelly L.J., Leitch I.J. et al. A universe of dwarfs and giants: genome size and chromosome evolution in the monocot family Melanthiaceae // New Phytol. 2014. V. 201. P. 1484–1497. https://doi.org/10.1111/nph.12617

  49. Garcia S., Leitch I.J., Anadon-Rosell A. et al. Recent updates and developments to plant genome size databases // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. P. D1159–D1166. https://doi.org/10.1093/nar/gkt1195

  50. Berry P.E., Hahn W.J., Sytsma K.J. et al. Phylogenetic relationships and biogeography of Fuchsia (Onagraceae) based on noncoding nuclear and chloroplast DNA data // Am. J. Bot. 2004. V. 91. P. 601–614.

  51. Lledó M.D. Molecular phylogenetics of Limonium and related genera (Plumbaginaceae): biogeographical and systematic implications // Am. J. Bot. 2005. V. 92. № 7. P. 1189–1198.

  52. Good-Avila S.V. Timing and rate of speciation in Agave (Agavaceae) // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 9124–9129.

  53. Moore B.R., Donoghue M.J. Correlates of diversification in the plant clade Dipsacales: geographic movement and evolutionary innovations // Am. Nat. 2007. V. 170. Suppl. 2. P. S28–S55. https://doi.org/10.1086/519460

  54. Qiao C.-Y., Ran J.H., Li Y., Wang X.Q. Phylogeny and biogeography of Cedrus (Pinaceae) inferred from sequences of seven paternal chloroplast and maternal mitochondrial DNA regions // Ann. Bot. 2007. V. 100. P. 573–580.

  55. Guzmán B., Lledó M.D., Vargas P. Adaptive radiation in mediterranean Cistus (Cistaceae) // PLoS One. 2009. V. 4. P. e6362. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006362

  56. Blattner F.R., Pleines T., Jakob S.S. Rapid radiation in the barley genus Hordeum (Poaceae) during the pleistocene in the americas // Evolution in Action / Ed. Glaubrecht M. Springer, 2010. P. 17–33. https://doi.org/10.1007/978-3-642-12425-9_2

  57. Carlsen M.M. Understanding the Origin and Rapid Diversification of the Genus Anthurium Schott (Araceae), Integrating Molecular Phylogenetics, Morphology and Fossils // PhD Thesis, Graduate School Univ. Missouri, USA, 2011.

  58. Poczai P. Molecular Genetic Studies on Complex Evolutionary Processes in Archaesolanum (Solanum, Solanaceae) // PhD Thesis, Univ. Pannonia, Hungary, 2011. http://konyvtar.uni-pannon.hu/doktori/2011/ Poczai_Peter_dissertation.pdf.

  59. Sanz M., Schneeweiss G.M., Vilatersana R., Vallès J. Temporal origins and diversification of Artemisia and allies (Anthemideae, Asteraceae) // Collectanea Bot. 2011. V. 30. P. 7–15. https://doi.org/10.3989/collectbot.2011.v30.001

  60. Ikinci N. Molecular phylogeny and divergence times estimates of Lilium section Liriotypus (Liliaceae) based on plastid and nuclear ribosomal ITS DNA sequence data // Turk. J. Bot. 2011. V. 35. P. 319–330. https://doi.org/10.3906/bot-1003-29

  61. Guo Y.Y., Luo Y.B., Liu Z.J., Wang X.Q. Evolution and biogeography of the slipper orchids: eocene vicariance of the conduplicate genera in the old and new world tropics // PLoS One. 2012. V. 7. № 6. P. e38788. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038788

  62. Lo E.Y.Y., Donoghue M.J. Expanded phylogenetic and dating analyses of the apples and their relatives (Pyreae, Rosaceae) // Mol. Phylogenet. Evol. 2012. V. 63. P. 230–243. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2011.10.005

  63. Heibl C., Renner S.S. Distribution models and a dated phylogeny for Chilean Oxalis species reveal occupation of new habitats by different lineages, not rapid adaptive radiation // Syst. Biol. 2012. V. 61. № 5. P. 823–834. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys034

  64. Bliss B.J., Suzuki J.Y. Genome size in Anthurium evaluated in the context of karyotypes and phenotypes // AoB Plants. 2012. P. pls006. https://doi.org/10.1093/aobpla/pls006

  65. Díez C.M., Gaut B.S., Meca E. et al. Genome size variation in wild and cultivated maize along altitudinal gradients // New Phytol. 2013. V. 199. P. 264–276. https://doi.org/10.1111/nph.12247

  66. Wan Y., Schwaninger H.R., Baldo A.M. et al. A phylogenetic analysis of the grape genus (Vitis L.) reveals broad reticulation and concurrent diversification during neogene and quaternary climate change // BMC Evol. Biol. 2013. V. 13. P. 141. https://doi.org/10.1186/1471-2148-13-141

  67. McLeish M.J., Miller J.T., Mound L.A. Delayed colonisation of Acacia by thrips and the timing of host-conservatism and behavioural specialization // BMC Evol. Biol. 2013. V. 13. P. 188. https://doi.org/10.1186/1471-2148-13-188

  68. Lockwood J.D., Aleksić J.M., Zou J. et al. A new phylogeny for the genus Picea from plastid, mitochondrial, and nuclear sequences // Mol. Phylogenet. Evol. 2013. V. 69. P. 717–727. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2013.07.004

  69. Wang B. Hybridization and Evolution in the Genus Pinus // PhD Thesis, Umeå Univ., Sweden, 2013. https://www.diva-portal.org/smash/get/diva2:652236/ FULLTEXT01.pdf.

  70. Sherman-Broyles S., Bombarely A., Grimwood J. et al. Complete plastome sequences from Glycine syndetika and six additional perennial wild relatives of soybean // G3 (Bethesda). 2014. V. 4. P. 2023–2033. https://doi.org/10.1534/g3.114.012690

  71. Kranitz M.L., Biffin E., Clark A. et al. Evolutionary diversification of New Caledonian Araucaria // PLoS One. 2014. V. 29. № 10. P. e110308. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0110308

  72. Fougère-Danezan M., Joly S., Bruneau A. et al. Phylogeny and biogeography of wild roses with specific attention to polyploids // Ann. Bot. 2015. V. 115. P. 275–291. https://doi.org/10.1093/aob/mcu245

  73. Zonneveld B.J., Leitch I.J., Bennett M.D. First nuclear DNA amounts in more than 300 angiosperms // Ann. Bot. 2005. V. 96. № 2. P. 229–244.

  74. Bai C., Alverson W.S., Follansbee A., Waller D.M. New reports of nuclear DNA content for 407 vascular plant taxa from the United States // Ann. Bot. 2012. V. 110. № 8. P. 1623–1629. https://doi.org/10.1093/aob/mcs222

  75. Graham M.J., Nickell C.D., Rayburn A.L. Relationship between genome size and maturity group in soybean // Theor. Appl. Genet. 1994. V. 88. P. 429–432.

  76. Realini M.F., Poggio L., Cámara-Hernández J., González G.E. Intra-specific variation in genome size in maize: cytological and phenotypic correlates // AoB Plants. 2015. V. 8. P. plv138. https://doi.org/10.1093/aobpla/plv138

  77. Díez C.M., Gaut B.S., Meca E. et al. Genome size variation in wild and cultivated maize along altitudinal gradients // New Phytol. 2013. V. 199. № 1. P. 264–276. https://doi.org/10.1111/nph.12247

  78. Garcia S., Garnatje T., Twibell J.D., Vallès J. Genome size variation in the Artemisia arborescens complex (Asteraceae, Arthemideae) and its cultivars // Genome. 2006. V. 49. P. 244–253.

  79. Gunn B.F., Baudouin L., Beulé T. et al. Ploidy and domestication are associated with genome size variation in Palms // Am. J. Bot. 2015. V. 102. P. 1625–1633. https://doi.org/10.3732/ajb.1500164

  80. Greilhuber J., Ebert I. Genome size variation in Pisum sativum // Genome. 1994. V. 37. № 4. P. 646–655.

  81. Piegu B., Guyot R., Picault N. et al. Doubling genome size without polyploidization: dynamics of retrotransposition-driven genomic expansions in Oryza australiensis, a wild relative of rice // Genome Res. 2006. V. 16. P. 1262–1269.

  82. Bennetzen J.L., Ma J., Devos K.M. Mechanisms of recent genome size variation in flowering plants // Ann. Bot. 2005. V. 95. P. 127–132.

  83. Vinogradov A.E. Evolution of genome size: multilevel selection, mutation bias or dynamical chaos? // Curr. Opin. Genet. Dev. 2004. V. 14. P. 620–626.

Дополнительные материалы

скачать ESM.xlsx
Supplementary Table S1: Species, their c-values and divergence times.