Онтогенез, 2020, T. 51, № 6, стр. 450-459

ВВЕДЕНИЕ

Термин “голоплоидное содержание ДНК” (от греческого holos – полный) обозначает содержание ядерной ДНК в нереплицированном гаплоидном наборе хромосом. Такое же значение имеют термины C-value (или 1C), при этом символ “С” образован от слова constant – постоянный, что подчеркивает постоянство содержания ядерной ДНК в разных тканях организма. Кроме 1С возможно использование и других префиксов – 2С, 3С и т.д. Так, 2С обозначает содержание ДНК в нередуцированном нереплицированном наборе хромосом (2n). Однако термины “голоплоидный размер генома” или “голоплоидное содержание ДНК” соответствуют термину “C-value” (или 1C) (Bennett, Smith, 1976; Greilhuber et al., 2005; Шереметьев и др., 2011).

Голоплоидное содержание ДНК у покрытосеменных растений варьирует в очень широких пределах: от 0.065 пг у Genlisea aurea (Fleischmann et al., 2014) до 152.23 пг у Paris japonica (Pellicer et al., 2010). Еще больший разброс данных по голоплоидному содержанию ДНК обнаруживается в целом у эукариот: от 0.009 пг у Saccharomyces cerevisiae до 700 пг у Amoeba dubia (Leitch et al., 1998; Gregory, 2005). Несмотря на такой огромный разброс значений C-value, не прослеживается в целом четкой корреляции между фенотипической сложностью организма, его таксономическим положением и C-value. Это явление получило название C-value paradox (Thomas, 1971; Gregory, 2001). Значения C-value могут значительно отличаться у растений не только из разных семейств, но и в пределах одного семейства и даже рода. Так, например, два подрода Genlisea отличаются друг от друга по значениям C-value в 20 раз (Fleischmann et al., 2014). Тем не менее, некоторые исследования подтверждают наличие корреляции между C‑value и различными морфологическими и физиологическими признаками (Greilhuber, Leitch, 2012). Показана взаимосвязь между значением C‑value и размером меристематических и закончивших рост клеток в листьях (Beaulieu et al., 2008) и корнях (Simova, Herben, 2012; Жуковская и др., 2016), скоростью роста корней проростков (Gruner et al., 2010), размером и массой семян (Beaulieu et al., 2007), размером пыльцевых зерен (Beaulieu et al., 2008), длительностью митотического цикла в корнях (Van’t Hof, Sparrow 1963; Van’t Hof, 1967; Evans, Rees, 1971; Evans et al., 1972; Olszewska et al., 1990; Иванов, 1987, 2011; Francis et. al., 2008), продолжительностью жизненного цикла (Bennett, 1972; Bennett, Smith, 1976; Иванов, 1978; Ivanov, 2010; Bennett and Leitch, 2011; Fleischmann et al., 2014), жизненной формой и распространением по климатическим зонам (Ohri, 2005; Шереметьев и др., 2011).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

В базе данных “Plant DNA C-values Database” of Kew Royal Botanical Gardens (Leitch et al., 2019) собрана информация о значении C-value и продолжительности жизненного цикла 10 770 видов покрытосеменных растений (6633 видов двудольных и 4006 видов однодольных), что превышает предыдущие выпуски этой базы. В данной статье был проведен анализ значений C-value у следующих жизненных форм растений: деревья, лианы, кустарники, полукустарники, пальмы, травы. Среди трав отдельно изучали однодольные и двудольные, а по длительности жизненного цикла выделяли следующие группы: эфемеры, однолетние и многолетние. Отдельно анализировали двулетние травы, а также такие травы, у которых длительность жизненного цикла меняется в зависимости от условий, и они могут быть одно- или двулетними, одно- или многолетними, дву- или многолетними. Среди однодольных трав выделяли для анализа лилиоиды. Также отдельно рассматривали группу растений паразитов.

Данные обработаны в программах MS Excel 2007 и SigmaPlot 13.0 и представлены как средние значения и их стандартные ошибки.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В табл. 1 приведены средние, минимальные и максимальные значения C-value у однодольных и двудольных растений разных жизненных форм для данного числа видов. Оказалось, что наименьшее среднее значение C-value у деревьев (1.16 пг). У лиан и кустарников оно несколько выше. У полукустарников и двудольных трав средние значения C-value примерно в 2.5 раза, а у однодольных трав почти в 8.5 раз выше, чем у деревьев. У пальм среднее значение C-value ниже, чем у травянистых однодольных. Наиболее высокие значения C-value обнаружены у группы растений паразитов. То, что среднее значение C-value у деревьев меньше, чем у трав, было показано ранее, но на гораздо меньшем числе видов (Ohri, 2005; Шереметьев и др., 2011; Гамалей, 2014; Иванов, 2014). Интересно отметить, что такая же закономерность выявляется даже в пределах одного семейства, что было показано на примере семейства Fabaceae (Ohri, 2005), а также на целом ряде других семейств (Гамалей, Шереметьев, 2012; Шереметьев, Чеботарева, 2018), в которых были сопоставлены значения C-value древесных и травянистых форм. Шереметьев и Чеботарева (2018) также отмечали наибольший размер генома у трав в сравнении с кустарниками и деревьями. Эти авторы проанализировали индекс травянистости у неформальных групп филогенетической системы APG III (таксономическая система классификации цветковых растений), а также показали корреляцию между возрастом вершинных неформальных групп и размером их геномов. На основании полученных результатов было выдвинуто предположение, что может существовать связь между систематическим положением растений и размером геномов, однако на данном этапе накопленных знаний такой корреляции не выявляется. В то же время подчеркивается, что связь между размером генома прослеживается в большей степени не с систематическим положением группы, а составом ее жизненных форм. Также показано, что размер геномов увеличивается по мере увеличения вклада трав в таксономическое разнообразие. В этой работе развито представление, что увеличение C-value в ходе эволюции связано с изменением спектра жизненных форм – возникновением и дальнейшей экспансией трав, у которых размер генома значительно больше, чем у деревьев. Увеличение размера генома имело адаптогенное значение и позволило значительно повысить функциональную активность важнейших процессов, что было показано на разных примерах. Травы получили возможность более широкого расселения и большей приспособляемости к внешним условиям. Таким образом, увеличение размера генома было необходимо для формирования биологического разнообразия, связанного с распространением трав в условиях меняющегося климата Земли. В нашу задачу не входил более детальный анализ этих проблем. Можно, однако, отметить, что корреляции между размерами генома и экологией в современное время не столь однозначны. Например, лилиоиды с очень большими геномами могут иметь узкие ареалы, а некоторые виды из других семейств, например, крестоцветных, с малыми геномами успешно растут в разнообразных условиях.

В нашей работе показано, что у трав по мере увеличения длительности жизненного цикла в ряду эфемеры – однолетние – многолетние возрастает голоплоидное содержание ДНК (табл. 2). При этом стоит отметить, что C-value у однодольных трав выше, чем у двудольных. Особенно резко отличается группа лилиоидов, у которых среднее значение C-value в 3.5 раза выше, чем у остальных однодольных многолетних трав. Однако двулетние травы, а также виды трав, которые могут иметь разную продолжительность жизненного цикла (одно- и двулетние, одно- и многолетние, дву- и многолетние) имеют средние значения C-value даже ниже, чем у однолетних (табл. 2 и 3). Эта закономерность показана на небольшом числе видов как у двудольных, так и у однодольных трав и свидетельствует о непростом характере зависимости длительности жизненного цикла от голоплоидного содержания ДНК. Увеличение длительности жизненного цикла с возрастанием C-value, показанное в данной работе в ряду эфемеры – однолетние – многолетние травы, а также продемонстрированное в работах (Bennett, 1972, Иванов, 1978, 2014), согласуется с теорией о том, что голоплоидное содержание ДНК коррелирует с минимальной продолжительностью жизненного цикла (Bennett, 1972). Однако, представление о том, что увеличение длительности жизненного цикла коррелирует с увеличением голоплоидного содержания ДНК расходится с данными по значению C-value и продолжительности жизненного цикла у деревьев и кустарников в сравнении с травами. Есть предположение, что более низкое голоплоидное содержание ДНК наряду с более длительным жизненным циклом у деревьев и кустарников по сравнению с травами может быть связано с более ранним происхождением деревьев, когда климат на Земле был более теплый и влажный. Происхождение трав в период с менее благоприятными климатическими условиями сопровождалось увеличением голоплоидного содержания ДНК (Шереметьев и др., 2011; Гамалей, Шереметьев, 2012; Гамалей, 2014). Это представление согласуется с тем, что у растений, произрастающих в условиях более теплого климата, значения C-value ниже, чем у растений из более северных регионов (Bennett, 1976; Grime et al., 1985). Результаты анализа значений C-value у видов орхидей из умеренного климата и более южных тропических видов (табл. 4) также подтверждают эту теорию. У более северных видов орхидей среднее значение C-value немногим более, чем в 2 раза выше, чем у южных видов. Однако у деревьев такая закономерность не прослеживается (табл. 5). У видов деревьев умеренного климата среднее значение C-value почти на 20% ниже, чем у южных. Этот факт требует дальнейшего исследования, хотя отчасти полученные данные могут быть связаны с маленьким числом изученных видов деревьев умеренного климата.

Интересно, что у промежуточных между деревьями и травами форм растений – кустарников и древесных лиан средние значения C-value занимают промежуточное положение между средними значениями C-value у деревьев и трав. У полукустарников, которые по форме скорее ближе к травам, средние значения C-value немного выше, чем у однолетних и ниже, чем у многолетних двудольных трав, а у пальм, которые являются крупными формами однодольных, средние значения C-value ниже, чем у малых травянистых форм однодольных (табл. 1). У паразитов, у которых идет упрощение ряда функций, средние значения C‑value (14.23 пг) гораздо выше, чем у всех остальных изученных групп растений, кроме лилиоидов.

На рис. 1 и 2 представлены гистограммы распределения числа видов разных жизненных форм растений в зависимости от значений C-value отдельно для однодольных и двудольных. Для трав данная зависимость рассматривалась отдельно для однолетних и многолетних видов, а у однодольных выделяли еще группу лилиоидов.

Рис. 1.

Распределение числа видов у разных жизненных форм двудольных в зависимости от значений C-value: деревья (а), лианы (б), кустарники (в), полукустарники (г), паразиты (д), однолетние (е) и многолетние (ж) травы.

Рис. 2.

Распределение числа видов однодольных в зависимости от значений C-value: однолетние (а) и многолетние травы без лилиоидов (б), пальмы (в), лилиоиды (г). (Примечание – на рис. 2г в последнем столбике сгруппировано число видов со значением C-value от 50 до 153 пг.)

Число видов деревьев, имеющих значение C‑value менее 2 пг, составляет 93.6% от всех изученных деревьев (рис. 1а). Далее в ряду деревья – лианы – кустарники – полукустарники – травы можно проследить увеличение доли видов с возрастанием значений C-value по мере продвижения по данному ряду жизненных форм по сравнению с деревьями (рис. 1а–1г, 1е, 1ж). При этом у всех двудольных, кроме паразитов, наибольшее число видов обладает значением C-value меньше 1 пг. Среди изученных однодольных наибольшее число видов со значением C-value меньше 1 пг наблюдается только в группе многолетних трав без учета лилиоидов (рис. 2б). У однодольных однолетних трав наибольшее число видов имеет значение C-value 1–2 пг (рис. 2а), у пальм 2–3 пг (рис. 2в), у лилиоидов 4–5 пг (рис. 2г). Пределы значений C-value, выше которых уже нет однолетних видов трав для однодольных 26 пг и для двудольных 27.4 пг (табл. 2) совпадают с обозначенными в работе (Ivanov, 2010). Общая тенденция у всех групп растений, кроме паразитов, в том, что наибольшее число видов обладает меньшим значением C-value. Стоит отметить, что у лилиоидов, которые не являются отдельной жизненной формой растений, а лишь частью группы однодольных многолетних трав распределение числа видов примерно одинаковое до 25 пг, в отличие от других групп растений.

При изучении отношения числа однолетних трав к числу многолетних в зависимости от значений C-value показано, что у двудольных наибольшая доля однолетних видов сосредоточена при C‑value до 5 пг (рис. 3а), при этом отношение числа однолетних трав к числу многолетних составляет 0.34. При дальнейшем увеличении значений C-value доля однолетних падает. У однодольных доля однолетних видов максимальна при значениях C-value 5–10 пг (рис. 3б, 3в), а отношение числа однолетних трав к числу многолетних без учета лилиоидов составляет 0.21 и с учетом лилиоидов 0.15. Таким образом, у однодольных доля однолетних видов сначала увеличивается, а затем падает по мере увеличения значений C-value. Такой характер распределения доли однолетних видов у двудольных и однодольных представляет большой интерес и свидетельствует о том, что минимальная продолжительность жизненного цикла не всегда связана с меньшим содержанием C‑value. Сложность зависимости минимальной продолжительности жизненного цикла от голоплоидного содержания ДНК подтверждается также данными, опубликованными в работе (Иванов, 2014) о том, что у многолетников, зацветающих в 1 и 2 год жизни средние значения C-value ниже, чем у многолетников, зацветающих позже 2 лет. Это показано как для двудольных, так и для однодольных видов.

Рис. 3.

Отношение числа однолетних видов к многолетним у двудольных (a) и однодольных без лилиоидов (б) и с лилиоидами (в).

В данной статье более подробно были проанализированы два семейства из двудольных (Asteraceae и Fabaceae) и одно семейство из однодольных (Poaceae). В каждом из этих семейств отобрали такие рода, в которых есть и однолетние и многолетние виды, и посчитали среднее значение C‑value отдельно у однолетних и многолетних видов в каждом роду. При сопоставлении между собой средних значений C-value у однолетних и многолетних видов по каждому роду оказалось, что в большинстве случаев у многолетних видов среднее значение C-value больше, чем у однолетних, но все же для некоторых родов эта закономерность не соблюдалась (табл. 6–8). Это также является свидетельством того, что взаимосвязь между голоплоидным содержанием ДНК и многолетностью непростая.

Уже давно обсуждается то, что с увеличением C-value наблюдается замедление развития (Иванов, 1978). В нашей работе показано, что у лилиоидов, обладающих признаками замедления развития (медленным прорастанием, поздним зацветанием, длительным мейозом) (Иванов, 2014), наибольшее среднее значение C-value (20.15 пг) не только из всех однодольных трав, но вообще из всех изученных групп покрытосеменных растений (табл. 1 и 2). Кроме того, к группе лилиоидов относится растение Paris japonica Franchet, имеющее самое большое значение C-value (152.23 пг) из всех изученных на данный момент растений (Pellicer et al., 2010). Характерной особенностью распределения числа лилиоидов в зависимости от значений C-value является то, что нет резкого пика числа видов с минимальным значением C-value, а само распределение более плавное, чем у остальных многолетних однодольных. У лилиоидов часто большие размеры меристем. Это обеспечивает им возможность быстрого роста весной, так как скорость роста зависит от числа клеток и продолжительности цикла. Однако то, что у лилиоидов нет однолетних видов даже при низких значениях C-value так же свидетельствует о том, что связь между голоплоидным содержанием ДНК и многолетностью не прямая.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

На основании анализа последнего выпуска базы данных ботанического сада Кью в нашей работе показаны особенности распределения числа видов однодольных и двудольных растений разных жизненных форм, а также однолетних и многолетних трав в зависимости от значений C-value. С незначительными отличиями они во многом сходятся с показанными ранее на значительно меньшем числе видов в работах (Ivanov, 2010; Шереметьев и др., 2011; Шереметьев, Чеботарева 2018). Из приведенных результатов ясно, что сравнение средних значений C-value и длительности жизненного цикла недостаточно, чтобы решить вопрос о связи между C-value и жизненной формой растения. Можно предположить, что увеличение C-value приводит к замедлению развития, что четко прослеживается у лилиоидов, среди которых нет однолетних видов, однако изучение отдельных родов у семейств Asteraceae, Fabaceae и Poaceae показало, что для некоторых родов среднее значение C-value у однолетних видов было больше, чем у многолетних. Таким образом, механизм этой зависимости далеко неясен и требует дальнейшего изучения.