Прикладная биохимия и микробиология, 2023, T. 59, № 6, стр. 551-563

Метакрилатные редокс системы анаэробных бактерий

О. В. Архипова *

Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН, ФИЦ Пущинский научный центр биологических исследований РАН
142290 Пущино, Московской обл., Россия

* E-mail: aroksan@gmail.com

Поступила в редакцию 21.06.2023
После доработки 30.06.2023
Принята к публикации 06.07.2023

Аннотация

В обзоре проанализированы современные представления об анаэробном типе дыхания с использованием неприродного соединения метакрилата в качестве акцептора электронов. Рассматриваются как сами метакрилатные редокс системы, так и анаэробные бактерии, в клетках которых они обнаружены. Эти комплексы состоят из флавинсодержащей редуктазы и мультигемового цитохрома с3. Гены компонентов метакрилатных редокс систем разных микроорганизмов гомологичны и организованы в один оперон. Метакрилатвосстанавливающая активность определяется в периплазме. Единственная известная бактериальная акрилатредуктаза, восстанавливающая природное соединение, отличается от метакрилатных редокс систем. Обсуждаются физиологическая роль, происхождение и перспективы исследований уникальной ферментной системы.

Ключевые слова: метакрилатредуктаза, мультигемовый цитохром с, анаэробное дыхание, Geobacter sulfurreducens АМ-1, Anaeromyxobacter dehalogenans 2CP-1T, Denitrovibrio acetiphilus DSM 12809T, Wolinella succinogenes DSM 1740T

Список литературы

  1. Arkhipova O.V., Akimenko V.K. // Microbiology (Moscow). 2005. V. 74. P. 629–639.

  2. Hess V., González J.M., Parthasarathy A., Buckel W., Müller V. // Appl. Environ. Microbiol. 2013. V. 79. P. 1942–1947.

  3. Hägerhäll C. // Biochim. Biophys. Acta. 1997. V. 1320. P. 107–141.

  4. Kröger A., Biel S., Simon J., Gross R., Unden G., Lancaster C.R.D. // Biochim. Biophys. Acta. 2002. V. 1553. P. 23–38.

  5. Iverson T. // Biochim. Biophys. Acta. 2013. V. 1827. P. 648–657.

  6. Morris C.J., Black A.S., Pealing S.L., Manson F.D.C., Chapman S.K., Reid G.A., Gibson D.M., Ward F.B. // Biochem. J. 1994. V. 302. P. 587–593.

  7. Pealing S.L., Black A.S., Manson F.D.C., Ward F.D., Chapman S.K., Read G.A. // Biochemitry. 1992. V. 32. № 48. P. 12132–12140.

  8. Pealing S.L., Cheesman M.R., Reid G.A., Thomson A.J., Ward F.B., Chapman S.K. // Biochemistry. 1995. V. 34. № 18. P. 6153–6158.

  9. Reid G.A., Miles C.S., Moysey R.K., Pankhurst K.L., Chapman S.K. // BBA. 2000. V. 1459. № 2-3. P. 310–315.

  10. Arkhipova O.V., Biryukova E.N., Abashina T.N., Khokhlova G.V., Ashin V.V., Mikoulinskaia G.V. // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. № 2. P. 137–145.

  11. Mikoulinskaia (Arkhipova) O., Akimenko V., Galushko A., Thauer R.K., Hedderich R. // Eur. J. Biochem. 1999. V. 263. № 2. P. 346–352.

  12. Gross R., Simon J., Kröger A. // Arch. Microbiol. 2001. V. 176. P. № 4. P. 310–313.

  13. Simon J., Gross R., Klimmek O., Ringel M., Kröger A. // Arch. Microbiol. 1998. V. 169. № 5. P. 424–433.

  14. Bogachev A.V., Bertsova Y.V., Bloch D.A., Verkhovsky M.I. // Mol. Microbiol. 2012. V. 86. № 6. P. 1452–1463.

  15. Venskutonytė R., Koh A., Stenström O., Khan M.T., Lundqvist A., Akke M., et al. // Nat. Commun. 2021. V. 12. № 1. 1347. https://doi.org/10.1038/s41467-021-21548-y

  16. Curson A.R.J., Todd J.D., Sullivan M.J., Johnston A.W.B. // Nat. Rev. Microbiol. 2011. V. 9. № 12. P. 849–859.

  17. Curson A.R.J., Burns O.J., Voget S., Daniel R., Todd J.D., McInnis K., Wexler M., Johnston A.W.B. // PLoS One. 2014. V. 9. № 5. e97660.

  18. Van der Maarel M.J.E.C., van Bergeijk S., van Werkhoven A.F., Laverman A.M., Meijer W.G., Stam W.T., Hansen T.A. // Arch. Microbiol. 1996. V. 166. P. 109–115.

  19. Bertsova Y.V., Serebryakova M.V., Baykov A.A., Bogachev A.V. // Appl. Environ. Microbiol. 2022. V. 88. № 11. https://doi.org/10.1128/aem.00519-22

  20. Aberhart D.J., Tann C.-H. // J. Chem. Soc., Perkin Trans. 1. 1979. V. 4. P. 939–942.

  21. O’Hagan D., Rogers S.V., Duffin G.R., Reynolds K.A. // J. Antibiot. 1995. V. 48. № 11. P. 1280–1287.

  22. Stickler M, Rhein T. Polymethacrylates. // Ullmann’s Encyclopedia of Industrial Chemistry. Weinheim: Wiley-VCH Verlag GmbH & Co., 2012. V. 29. P. 342–353.

  23. Greim H., Ahlers J., Bias R., Broecker B., Hollander H., Gelbke H.P. et al. // Chemosphere. 1995. V. 31. № 2. P. 2637–2659.

  24. Piirilä P., Hodgson U., Estlander T., Keskinen H., Saalo A., Voutilainen R., Kanerva L. // Int Arch. Occup. Environ. Health. V. 75. № 4. P. 209–216.

  25. Albertini R.J. // Regul. Toxicol. Pharmacol. 2017. V. 84. P. 77–93.

  26. Kimber I., Pemberton M.A. // Regul. Toxicol. Pharmacol. 2014. V. 70. № 1. P. 24–36.

  27. Krifka S., Spagnuolo G., Schmalz G., Schweikl H. // Biomaterials. 2013. V. 34. № 19. P. 4555–4563.

  28. Walters G.I., Robertson A.S., Moore V.C., Burge P.S. // Occup. Med. 2017. V. 67. № 4. P. 282–289.

  29. Галушко А.С., Микулинская (Архипова) О.В., Лауринавичюс К.С., Образцова А.Я., Акименко В.К. // Микробиология. 1996. Т. 65. № 4. С. 495–498.

  30. Baar C., Eppinger M., Raddatz G., Simon J., Lanz C., Klimmek O. et al. // PNAS. 2003. V. 100. № 20. P. 11690–11695.

  31. Thomas S.H., Wagner R.D., Arakaki A.K., Skolnick J., Kirby J.R., Shimkets L.J., Sanford R.A., Löffler F.E. // PLoS One. 2008. V. 3. № 5. e2103. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0002103

  32. Kiss H., Lang E., Lapidus A., Copeland A., Nolan M., Del Rio T.G. et al. // Stand. Genomic Sci. 2010. V. 2. P. 270–279.

  33. Methè B.A., Nelson K.E., Eisen J.A., Paulsen I.T., Nelson W., Heidelberg J.F. et al. // Science. 2003. V. 302. № 5652. P. 1967–1969.

  34. Fernandes T.M., Morgado L., Turner D.L., Salgueiro C.A. // Antioxidants. 2021. V. 10. № 844. https://doi.org/10.3390/antiox10060844

  35. Wolin M.J., Wolin E.A., Jacobs N.J. // J. Bacteriol. 1961. V. 81. № 6. P. 911–917.

  36. Kafkewitz D., Goodman D. // Appl. Microbiol. 1974. V. 27. № 1. P. 206–209.

  37. Smibert R.M., Holdeman L.V. // J. Clin. Microbiol. 1976. V. 3. № 4. P. 432–437.

  38. Kröger A. // Diversity of Bacterial Respiratory Systems. V. 2. Boca Raton: CRC Press, 1980. P. 1–18.

  39. Tanner A.C.R., Badger S., Lai C.-H., Listgarten M.A., Visconti R.A., Socransky S.S. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 1981. V. 31. № 4. P. 432–445.

  40. Simon J. // FEMS Microbiol. Rev. 2002. V. 26. P. 285–309.

  41. Sanford R.A., Cole J.R., Tiedje J.M. // Appl. Environ. Microbiol. 2002. V. 68. № 2. P. 893–900.

  42. Sanford R.A., Wagner D.D., Wu Q., Chee-Sanford J.C., Thomas S.H., Cruz-García C. et al. // Proc. Nat. Acad. Sci. U S A. 2012. V. 109. № 48. P. 19709–19714.

  43. He Q., Sanford R.A. // Appl. Environ. Microbiol. 2003. V. 69. № 5. P. 2712–2718.

  44. Wu Q., Sanford R.A., Löffler F.E. // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. № 5. P. 3608–3614.

  45. He Q., Yao K. // Bioresour. Technol. 2010. V. 101. № 10. P. 3760–3764.

  46. Li Q., Bu C., Ahmad H.A., Guimbaud C., Gao B., Qiao Z. et al. // Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2021. V. 28. № 4. P. 4749–4761.

  47. Zhang T., Zhuang X., Ahmad S., Lee T., Cao C., Ni·S.‑Q. // Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2022. V. 29. № 16. P. 23823–23833.

  48. Li Y., Guo L., Yang R., Yang Z., Zhang H., Li Q. et al. // J. Hazard. Mater. 2023. V. 443. 130220.

  49. Myhr S., Torsvik T. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2000. V. 50. P. 1611–1619.

  50. Denton K., Atkinson M.M., Borenstein S.P., Carlson A., Carroll T., Cullity K. et al. // Arch. Microbiol. 2013. V. 195. № 9. P. 661–670.

  51. Lovley D.R., Walker D.J.F. // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 1–18. Article 2078. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02078

  52. Edwards M.J., Richardson D.J., Paquete C.M., Clarke T.A. // Protein Sci. 2020. V. 29. № 4. P. 830–842.

  53. Giese B., Karamash M., Fromm K.M. // FEBS Lett. 2023. V. 597. № 1. P. 166–173.

  54. Walker D.J.F., Nevin K.P., Holmes D.E., Rotaru A.-E., Ward J.E., Woodard T.L. et al. // The ISME J. 2020. V. 14. P. 837–846.

  55. Morita M., Malvankar N.S., Franks A.E., Summers Z.M., Giloteaux L., Rotaru A.E., Lovley D.R. // mBio. 2011. V. 2. № 4. e00159–11. https://doi.org/10.1128/mBio.00159-11

  56. Rotaru A.-E., Shrestha P.M., Liu F., Shrestha M., Shrestha D., Embree M. et al. // Energy Environ. Sci. 2014. V. 7. P. 408–415.

  57. Holmes D.E., Shrestha P.M., Walker D.J.F., Dang Y., Nevin K.P., Woodard T.L., Lovley D.R. // Appl. Environ. Microbiol. 2017. V. 83. № 9. e00223–17. https://doi.org/10.1128/ AEM.00223-17

  58. Lovley D.R. // Environ. Microbiol. Rep. 2011. V. 3. № 1. P. 27–35.

  59. Lovley D.R. // Bioresour Technol. 2022. V. 345. 126553. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2021.126553

  60. Logan B. // Nat. Rev. Microbiol. 2009. V. 7. P. 375–383.

  61. Hu Y., Wang Y., Han X., Shan Y., Li F., Shi L. // Front. Bioeng. Biotechnol. 2021. V. 9. Article: 786416. https://doi.org/10.3389/fbioe.2021.786416

  62. Shi M., Jiang Y., Shi L. // Sci. China. Tech. Sci. 2019. V. 62. № 10. P. 1670–1678.

  63. Richter K., Schicklberger M., Gescher J. // Appl. Environ. Microbiol. 2012. V. 78. № 4. P. 913–921.

  64. Shu C., Zhu Q., Xiao K., Hou Y., Ma H., Ma J., Sun X. // Biomed. Res. Int. 2019. Article ID 6151587. P. 1–12. https://doi.org/10.1155/2019/6151587

  65. Tabares M., Dulay H., Reguera G. // Trends Microbiol. 2020. V. 28. № 4. P. 327–328.

  66. Liu X., Walker D.J.F, Nonnenmann S.S., Sun D., Lovley D.R. // mBio. 2021. V. 12. № 4.https://doi.org/10.1128/mBio.02209-21

  67. Lovley D.R., Holmes D.E. // Nat. Rev. Microbiol. 2022. V. 20. P. 5–19.

  68. Wang F., Craig L., Liu X., Rensing C., Egelman E.H. // Trends Microbiol. 2023. V. 3. № 4. P. 384–392. https://doi.org/10.1016/j.tim.2022.11.004

  69. Caccavo F.J.R., Lonergan D.J., Lovley D.R., Davis M., Stolz J.F., McInerney M.J. // Appl. Environ. Microbiol. 1994. V. 60. № 10. P. 3752–3759.

  70. Mollaei M., Timmers P.H.A., Suarez-Diez M., Boeren S., Van Gelder A.H., Stams A.J.M., Plugge C.M. // Environ. Microbiol. 2021. V. 23. № 1. P. 299–315.

  71. Galushko A.S., Obraztsova A.Ya., Shtarkman N.B., Laurinavichus K.S., Akimenko V.K. // Dokl. Biol. Sci. 1994. V. 335. P. 122‒123.

  72. Штаркман Н.Б., Лауринавичюс К.С., Акименко В.К. // Микробиология. 1992. Т. 61. № 4. С. 709–716.

  73. Штаркман Н.Б., Образцова А.Я., Лауринавичюс К.С., Галушко А.С., Акименко В.К. // Микробиология. 1995. Т. 64. № 2. С. 270–274.

  74. Galushko A.S., Schink B. // Arch. Microbiol. 2000. V. 174. № 5. P. 314–321.

  75. Kaden J., Galushko A.S., Schink B. // Arch. Microbiol. 2002. V. 178. № 1. P. 53–58.

  76. Arkhipova O.V., Chuvochina M.S., Trutko S.M. // Microbiology. 2009. V. 78. № 3. P. 296–303.

  77. Arkhipova O.V., Meer M., Mikoulinskaia G.V., Zakharova M.V., Galushko A.S., Akimenko V.K., Kondrashov F.A. // PLoS One. 2015. V. 10. № 5. e0125888. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0125888

  78. Myers C.R., Myers J.M. // J. Bacteriol. 1997. V. 179. № 4. P. 1143–1152.

  79. Marritt S.J., McMillan D.G.G., Shi L., Fredrickson J.K., Zachara J.M., Richardson D.J., Jeuken L.J.C., Butt J.N. // Biochem. Soc. Trans. 2012. V. 40. № 6. P. 1217–1221

  80. Marritt S.J., Lowe T.G., Bye J., McMillan D.G.G., Shi L., Fredrickson J. et al. // Biochem. J. 2012. V. 444. № 3. P. 465–474.

  81. Schwalb C., Chapman S.K., Reid G.A. // Biochemistry. 2003. V. 42. № 31. P. 9491–9497.

  82. Alves M.N., Neto S.E., Alves A.S., Fonseca B.M., Carrêlo A., Pacheco I. et al. // Front. Microbiol. 2015. V. 6. Article 665.https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00665

  83. Тихонова Т.В., Попов В.О. // Успехи биологической химии. 2014. Т. 54. С. 349–384

  84. McMillan D.G.G., Marritt S.J., Butt J.N., Jeuken L.J.C. // J. Biol.Chem. 2012. V. 287. № 17. P. 14215–1425.

  85. McMillan D.G.G., Marritt S.J., Firer-Sherwood M.A., Shi L., Richardson D.J., Evans S.D. et al. // J. Am. Chem. Soc. 2013. V. 135. № 28. P. 10550–10556.

  86. Myers J.M., Myers C.R. // J. Bacteriol. 2000. V. 182. № 1. P. 67–75.

  87. Schwalb C., Chapman S.K., Reid G.A. // Biochem. Soc. Trans. 2002. V. 30. № 4. P. 658–662.

  88. Zhu T.-T., Cheng Z.-H., Yu S.-S., Li W.-W., Liu D.-F., Yu H.-Q. // Environ. Microbiol. 2022. V. 24. № 4. P. 1838–1848.

  89. Proctor L.M., Gunsalus R.P. // Environ. Microbiol. 2000. V. 2. № 4. P. 399–406.

  90. Cusanovich M.A., Meyer T.E., Bartsch R.G. // Chemistry and Biochemistry of Flavoenzymes (Muller, F., ed.). Boca Raton FL: CRC Press. 1992. V. II. P. 377–393.

  91. Cunane L.M., Chen Z.W., Durley R.C., Barton J.D., Mathews F.S. // Biochem. Soc. Trans. 1999. V. 27. № 2. P. 179–184.

  92. Gregersen L.H., Bryant D.A., Frigaard N.-U. // Front. Microbiol. 2011. V. 2. P. 116.

  93. Sousa F.M., Pereira J.G., Marreiros B.C., Pereira M.M. // BBA Bioenerg. 2018. V. 1859. № 9. P. 742–753.

  94. Paquete C.M., Louro R.O. // Dalton Trans. 2010. V. 39. № 18. P. 4259–4266.

  95. Fukumori Y., Yamanaka T. // J. Biochem. 1979. V. 85. № 6. P. 1405–1414.

  96. Sakurai H., Ogawa T., Shiga M., Inoue K. // Photosynth. Res. 2010. V. 104. № 2–3. P. 163–176.

  97. Xin Y., Gao R., Cui F., Lü C., Liu H., Liu H., Xia Y., Xuna L. // Appl. Environ. Microbiol. 2020. V. 86. № 22. e01835-20.

  98. Lü C., Xia Y., Liu D., Zhao R., Gao R., Liu H., Xuna L. // Appl. Environ. Microbiol. 2017. V. 83. № 22. e01610-17. https://doi.org/10.1128/AEM.01610-17

  99. Tikhonova T.V., Lilina A.V., Osipov E.M., Shipkov N.S., Dergousova N.I., Kulikova O.G., Popov V.O. // Biochemistry (Mosc). 2021. V. 86. № 3. P. 361–369.

  100. Nguyen P.M., Do P.T., Pham Y.B., Doan T.O., Nguyen X.C., Lee W.K. et al. // Sci. Total Environ. 2022. V. 852. 158203. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.158203

  101. Chen Z-W., Koh M., Van Driessche G., Van Beeumen J.J., Bartsch R.G., Meyer T.E. et al. // Science. 1994. V. 266. P. 430–432.

  102. Koerber S.C., McIntire W., Bohmont C., Singer T.P. // Biochemistry. 1985. V. 24. № 19. P. 5276–5280.

  103. Gordon E.H.J., Pealing S.L., Chapman S.K., Ward F.B., Reid G.A. // Microbiology. 1998. V. 144. № 4. P. 937–945.

  104. Dobbin P.S., Butt J.N., Powell A.K., Reid G.A., Richardson D.J. // Biochem. J. 1999. V. 342. № 2. P. 439–448.

  105. Maier T.M., Myers J.M., Myers C.R. // J. Basic Microbiol. 2003. V. 43. № 4. P. 312–327.

  106. Архипова О.В., Трошина О.Ю., Микулинская Г.В. // Вестн. ТвГУ. Сер.: Биология и экология. 2017. № 2. С. 306–323.

  107. Kees E.D., Pendleton A.R., Paquete C.M., Arriola M.B., Kane A.L., Kotloski N.J. et al. // Appl. Environ. Microbiol. 2019. V. 85. № 16. https://doi.org/10.1128/AEM.00852-19

Дополнительные материалы отсутствуют.